Su primera película en Hollywood pasó prácticamente inadvertida y aunque en la segunda ya destacó, fue la cuarta, The Grifters, la que dio a conocer Bening al gran público, después de haber cosechado críticas favorables.

De allí, protagonizó producciones como Macbeth, Pygmalion o The Cherry Orchard en 1985 y 1986.

Su debut en el cine no llegaría hasta 1988 con Dos cuñados desenfrenados (The Great Outdoors) (1988), junto a Dan Aykroyd y John Candy.

Su siguiente papel sería el de Marquesa Merteuil en Valmont (1989) junto a Colin Firth.

Los Angeles Times alabó su actuación diciendo "Bening usa su instrumento vocal con gran efecto, sin tirarlo por ahí...

En las películas no siempre se escucha lo que Bening puede hacer con esa voz, especialmente cuando interpreta tipos virtuosos y "sensibles"...

Tampoco es una villana fácil de leer, ni una simple mocosa vengativa, aunque muchas actrices la han reducido así.

Bening recurre con fuerza al sarcasmo venenoso, pero es lo suficientemente cautelosa como para evitar extremos reduccionistas.

"[13]​ Con la entrada del nuevo siglo, Bening protagonizó otras películas como In Dreams (1999) y ¿De qué planeta vienes?

[15]​ Para acabar la década, recibió buenas críticas por su papel en el film independiente Madres e hijas (Mother and Child) (2009).

En 2016, Bening protagonizó la comedia de Mike Mills Mujeres del siglo XX (20th Century Women) junto a Elle Fanning, Greta Gerwig y Billy Crudup.

Al siguiente año, encarnó a Gloria Grahame en Las estrellas de cine no mueren en Liverpool (Film Stars Don't Die in Liverpool) (2017) junto a Jamie Bell, Vanessa Redgrave y Julie Walters.

El crítico Peter Bradshaw de The Guardian alababa su actuación diciendo "Bening es excelente como Grahame: imperiosa, vulnerable, romántica, sexualmente excitada por su hombre más joven, vagamente consciente de los secretos que no puede compartir con él".

[29]​ Se trasladaron a Colorado donde White trabajaba en el Denver Center for the Performing Arts.