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Termotaxis de los espermatozoides

Formación de un gradiente de temperatura en el oviducto del conejo durante la ovulación por una caída de temperatura en el lugar de almacenamiento del esperma. El esquema no está dibujado a escala y los objetos están ampliados desproporcionadamente para fines ilustrativos.

La termotaxis es una forma de orientación de los espermatozoides, en la que los espermatozoides cambian activamente su dirección de natación según un gradiente de temperatura, nadando en contra del gradiente. Hasta ahora, este proceso sólo se ha descubierto en mamíferos .

Fondo

El descubrimiento de la quimiotaxis de los espermatozoides de los mamíferos y la constatación de que puede guiar a los espermatozoides solo en distancias cortas, estimadas en el orden de milímetros, [1] desencadenó una búsqueda de posibles mecanismos de guía de largo alcance. Los hallazgos de que, al menos en conejos [2] y cerdos, [3] existe una diferencia de temperatura dentro del oviducto , y que esta diferencia de temperatura se establece en la ovulación en los conejos debido a una caída de temperatura en el oviducto cerca de la unión con el útero , creando un gradiente de temperatura entre el sitio de almacenamiento de los espermatozoides y el sitio de fertilización en el oviducto [4] (Figura 1), llevaron a la investigación de si los espermatozoides de los mamíferos pueden responder a un gradiente de temperatura mediante termotaxis. [5]

Establecimiento de la termotaxis espermática como un proceso activo

Hasta ahora, la termotaxis de los espermatozoides de mamíferos se ha demostrado en tres especies: humanos, conejos y ratones. [5] [6] Esto se hizo mediante dos métodos. Uno implicó una cámara Zigmond , modificada para que la temperatura en cada pocillo fuera controlable y medible por separado. Se estableció un gradiente de temperatura lineal entre los pocillos y se analizó la natación de los espermatozoides en este gradiente. Una pequeña fracción de los espermatozoides (del orden de ~10 %), que se demostró que eran células capacitadas , sesgó su dirección de natación de acuerdo con el gradiente, moviéndose hacia la temperatura más cálida. [5] El otro método implicó dos [7] [8] o tres [6] tubos de separación de compartimentos colocados dentro de un dispositivo de termoseparación que mantiene un gradiente de temperatura lineal. La acumulación de espermatozoides en el extremo más cálido del tubo de separación fue mucho mayor que la acumulación a la misma temperatura pero en ausencia de un gradiente de temperatura. [6] Esta acumulación de espermatozoides dependiente del gradiente se observó en un amplio rango de temperaturas (29-41 °C). [8]

Como la temperatura afecta a casi todos los procesos, se ha dedicado mucha atención a la cuestión de si las mediciones, mencionadas anteriormente, demuestran verdaderamente la termotaxis o si reflejan otro proceso dependiente de la temperatura. El efecto más pronunciado de la temperatura en el líquido es la convección, lo que planteó la preocupación de que la aparente respuesta termotáctica podría haber sido un reflejo de una deriva pasiva en la corriente de líquido o una respuesta reotáctica [9] a la corriente (en lugar de al gradiente de temperatura en sí). Otra preocupación era que la temperatura podría haber cambiado el pH local de la solución tampón en la que están suspendidos los espermatozoides. Esto podría generar un gradiente de pH a lo largo del gradiente de temperatura, y los espermatozoides podrían haber respondido al gradiente de pH formado mediante quimiotaxis. Sin embargo, exámenes experimentales cuidadosos de todas estas posibilidades con controles adecuados demostraron que las respuestas medidas a la temperatura son respuestas termotácticas reales y que no son un reflejo de ningún otro proceso sensible a la temperatura, incluidas la reotaxis y la quimiotaxis. [1] [8]

Mecanismo conductual de la termotaxis de los espermatozoides de mamíferos

El mecanismo conductual de la termotaxis de los espermatozoides hasta ahora sólo se ha investigado en espermatozoides humanos. [10] Al igual que los mecanismos conductuales de la quimiotaxis bacteriana [11] y la quimiotaxis de los espermatozoides humanos , [12] el mecanismo conductual de la termotaxis de los espermatozoides humanos parece ser estocástico en lugar de determinista. Los espermatozoides humanos capacitados nadan en líneas bastante rectas interrumpidas por giros y breves episodios de hiperactivación . Cada uno de estos episodios da como resultado nadar en una nueva dirección. Cuando los espermatozoides detectan una disminución de la temperatura, la frecuencia de los giros y los eventos de hiperactivación aumenta debido al aumento de la amplitud de la onda flagelar que da como resultado un mayor desplazamiento de la cabeza de un lado a otro. Con el tiempo, esta respuesta sufre una adaptación parcial. Lo opuesto sucede en respuesta a un aumento de la temperatura. Esto sugiere que cuando los espermatozoides capacitados nadan hacia arriba de un gradiente de temperatura, los giros se reprimen y los espermatozoides continúan nadando en la dirección del gradiente. Cuando nadan hacia abajo del gradiente, giran una y otra vez hasta que su dirección de nado vuelve a ser hacia arriba del gradiente.

Detección de temperatura

La respuesta de los espermatozoides a los cambios temporales de temperatura, incluso cuando la temperatura se mantiene constante espacialmente [10], sugiere que, como en el caso de la quimiotaxis de los espermatozoides humanos, [12] [13] la termotaxis de los espermatozoides implica una detección de gradiente temporal. En otras palabras, los espermatozoides aparentemente comparan la temperatura (o una función dependiente de la temperatura) entre puntos temporales consecutivos. Esto, sin embargo, no excluye la ocurrencia de una detección de temperatura espacial además de la detección temporal. Los espermatozoides humanos pueden responder termotácticamente dentro de un amplio rango de temperaturas (al menos 29–41 °C). [8] Dentro de este rango, se acumulan preferentemente en temperaturas más cálidas en lugar de en una única temperatura específica preferida. Sorprendentemente, pueden detectar y responder termotácticamente a gradientes de temperatura tan bajos como <0,014 °C/mm. Esto significa que cuando los espermatozoides humanos nadan una distancia que es igual a su longitud corporal (~46 μm), responden a una diferencia de temperatura de <0,0006 °C.

Mecanismo molecular

El mecanismo molecular subyacente a la termotaxis, en general, y a la termodetección con una sensibilidad tan extrema, en particular, es oscuro. Se sabe que, a diferencia de otros termosensores reconocidos en mamíferos, los termosensores para la termotaxis de los espermatozoides no parecen ser canales iónicos sensibles a la temperatura . Son más bien opsinas , [6] conocidas por ser receptores acoplados a proteína G que actúan como fotosensores en la visión . Las opsinas están presentes en los espermatozoides en sitios específicos, que dependen de la especie y del tipo de opsina. [6] Están involucradas en la termotaxis de los espermatozoides a través de dos vías de señalización: una vía de señalización de la fosfolipasa C y una vía de nucleótidos cíclicos . Se ha demostrado por medios farmacológicos en los espermatozoides humanos que la primera implica la enzima fosfolipasa C, un canal de calcio del receptor de trifosfato de inositol ubicado en los depósitos de calcio internos , el canal de calcio TRPC3 y el calcio intracelular. [6] [7] Hasta ahora se ha demostrado que la última implica la fosfodiesterasa . [6] El bloqueo de ambas vías inhibe completamente la termotaxis de los espermatozoides. [6]

Referencias

  1. ^ ab Pérez-Cerezales, S., Boryshpolets, S. y Eisenbach, M. (2015) Mecanismos conductuales de la guía de espermatozoides en mamíferos . Asian J. Androl. 17, 628-632.
  2. ^ David A, Vilensky A, Nathan H. (1972) Cambios de temperatura en las diferentes partes del oviducto del conejo . Int. J. Gynaec. Obstet. 10, 52-56.
  3. ^ Hunter RH, Nichol R. (1986) Un gradiente de temperatura preovulatorio entre el istmo y la ampolla de los oviductos de cerdo durante la fase de almacenamiento de esperma . J. Reprod. Fertil. 77, 599-606.
  4. ^ Bahat, A., Eisenbach, M. y Tur-Kaspa, I. (2005) Aumento periovulatorio de la diferencia de temperatura dentro del oviducto del conejo . Hum. Reprod. 20, 2118-2121.
  5. ^ abc Bahat, A., Tur-Kaspa, I., Gakamsky, A., Giojalas, LC, Breitbart, H. y Eisenbach, M. (2003) Termotaxis de espermatozoides de mamíferos: un mecanismo de navegación potencial en el tracto genital femenino. Nature Med. 9, 149-150.
  6. ^ abcdefgh Pérez-Cerezales, S., Boryshpolets, S., Afanzar, O., Brandis, A., Nevo, R., Kiss, V. y Eisenbach, M. (2015) Implicación de las opsinas en la termotaxis de espermatozoides de mamíferos. Ciencia. Rep. 5, 16146.
  7. ^ ab Bahat, A. y Eisenbach, M. (2010) La termotaxis del esperma humano está mediada por la fosfolipasa C y el canal Ca 2+ del receptor de trifosfato de inositol . Biol. Reprod. 82, 606-616.
  8. ^ abcd Bahat, A., Caplan, SR y Eisenbach, M. (2012) Termotaxis de espermatozoides humanos en gradientes de temperatura extraordinariamente superficiales en un amplio rango . PLoS ONE 7, e41915.
  9. ^ Miki K. y Clapham, DE (2013) La reotaxis guía a los espermatozoides de los mamíferos . Curr. Biol. 23, 443-452.
  10. ^ ab Boryshpolets, S., Pérez-Cerezales, S. y Eisenbach, M. (2015) Mecanismo conductual del esperma humano en termotaxis: un papel para la hiperactivación. Hum. Reprod. 30, 884-892.
  11. ^ Macnab, RM y Koshland, DE (1972) El mecanismo de detección de gradientes en la quimiotaxis bacteriana. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 69, 2509-2512.
  12. ^ ab Armon, L. y Eisenbach, M. (2011) Mecanismo conductual durante la quimiotaxis del esperma humano: participación de la hiperactivación. PLoS ONE 6, e28359.
  13. ^ Gakamsky, A., Armon, L. y Eisenbach, M. (2009) Respuesta conductual de los espermatozoides humanos a un aumento de la concentración de quimioatrayentes o nucleótidos cíclicos intracelulares. Hum. Reprod. 24, 1152-1163.

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