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Acyrthosiphon pisum

Acyrthosiphon pisum , conocido comúnmente como pulgón del guisante (y coloquialmente conocido como delfín verde, [1] [2] piojo del guisante y piojo del trébol [3] ), es un insecto chupador de savia de la familia Aphididae . Se alimenta de varias especies de leguminosas (familia de plantas Fabaceae ) en todo el mundo, incluidos cultivos forrajeros, como el guisante , el trébol , la alfalfa y el haba , [4] y se encuentra entre las especies de pulgones de mayor importancia agronómica. [5] El pulgón del guisante es un organismo modelo para el estudio biológico cuyo genoma ha sido secuenciado y anotado . [6]

Generalidades y ciclo de vida

En otoño, las hembras de pulgón del guisante ponen huevos fertilizados que pasan el invierno y que eclosionan en la primavera siguiente. Las ninfas que nacen de estos huevos son todas hembras, que pasan por cuatro mudas antes de alcanzar la madurez sexual . Luego comenzarán a reproducirse por partenogénesis vivípara , como la mayoría de los pulgones. Cada hembra adulta da a luz de cuatro a doce ninfas hembras por día, alrededor de cien a lo largo de su vida. Estas se convierten en hembras maduras en unos siete a diez días. La vida útil de un adulto es de unos 30 días. [ cita requerida ]

Las densidades de población alcanzan su punto máximo a principios del verano, para luego disminuir debido a la depredación y el parasitismo . En otoño, el alargamiento de la noche desencadena la producción de una sola generación de individuos sexuales (machos y hembras ovíparas ) por parte de las mismas hembras progenitoras partenogenéticas. Las hembras sexuales inseminadas pondrán huevos que pasarán el invierno , de los cuales surgirán nuevas hembras partenogenéticas a principios de la primavera. [ cita requerida ]

Cuando la colonia comienza a estar superpoblada, se producen algunas hembras aladas, que se dispersan para infestar otras plantas, donde continúan reproduciéndose asexualmente . Cuando las temperaturas se vuelven más frías y los días más cortos, aparecen hembras y machos alados sexuales, que se aparean, las hembras ponen huevos en diapausa y el ciclo de vida comienza de nuevo. [7] Los pulgones del guisante pueden completar todo su ciclo reproductivo sin cambiar de planta hospedante. [8]

La endogamia se evita mediante el reconocimiento de parientes cercanos. [9] El apareamiento entre parientes cercanos tiene un éxito de eclosión de huevos y una supervivencia de la descendencia significativamente menores que el apareamiento exogámico. [9]

Existen varios morfos en los pulgones del guisante. Además de las diferencias entre los morfos sexuales y partenogenéticos, existen morfos alados y ápteros. El hacinamiento y la mala calidad de los alimentos pueden desencadenar el desarrollo de individuos alados en generaciones posteriores. [10] Los pulgones alados pueden colonizar otras plantas hospedantes. Los pulgones del guisante también muestran variaciones hereditarias del color corporal de verde o rojo/rosa. Los morfos verdes son generalmente más frecuentes en las poblaciones naturales . [8]

Acyrthosiphon pisum es un pulgón bastante grande cuyo cuerpo puede alcanzar los 4 milímetros ( 532  pulgadas) en adultos. [8] Generalmente se alimenta de los lados inferiores de las hojas, brotes y vainas de legumbres, ingiriendo savia del floema a través de sus estiletes . A diferencia de muchas especies de pulgones, los pulgones del guisante no tienden a formar colonias densas donde los individuos permanecerían donde nacieron durante toda su vida. No se sabe que los pulgones del guisante sean criados por hormigas que se alimentan de melazas .

Se sabe que más de 20 géneros de leguminosas hospedan pulgones del guisante, aunque el rango completo de hospedadores permanece sin determinar. En cultivos como los guisantes y la alfalfa, A. pisum se considera una de las especies de pulgón de mayor importancia agronómica. [5] Los rendimientos pueden verse afectados por la ingesta de savia que debilita directamente las plantas, aunque los pulgones del guisante rara vez alcanzan densidades que puedan reducir significativamente la producción del cultivo. Sin embargo, como muchas especies de pulgones, A. pisum puede ser un vector de enfermedades virales para las plantas que visita. La protección contra los pulgones del guisante incluye el uso de insecticidas químicos , depredadores naturales y parasitoides , y la selección de cultivares resistentes . No se documenta resistencia a los insecticidas en A. pisum , a diferencia de muchas plagas de pulgones.

Los pulgones del guisante, aunque se designan colectivamente con el nombre científico único A. pisum , abarcan varios biotipos descritos como especies crípticas , subespecies o razas , que se especializan en diferentes especies hospedadoras. Por lo tanto, el pulgón del guisante se describe con mayor precisión como un complejo de especies . [8]

Se cree que el pulgón del guisante es de origen paleártico , pero ahora se encuentra comúnmente en todo el mundo en climas templados . La propagación de A. pisum probablemente resultó de la introducción de algunas de sus plantas hospedantes para la agricultura. Tal introducción probablemente ocurrió en América del Norte durante la década de 1870, [11] y para 1900 se había convertido en una especie de plaga grave en los estados del Atlántico medio. Para la década de 1950, se había extendido por todo Estados Unidos y Canadá. Su área de hospedantes en América del Norte es muy similar a la del pulgón azul de la alfalfa ( Acyrthosiphon kondoi ), estrechamente relacionado. [12]

Organismo modelo

Pulgón adulto partenogenético del guisante en alfalfa : esta forma roja muestra marcas rojizas/oscuras debidas a los carotenoides que producen algunos individuos.

A. pisum se considera la especie modelo de pulgón. Su ciclo reproductivo, que incluye la fase sexual y la hibernación de los huevos, se puede completar fácilmente en plantas hospedantes en condiciones de laboratorio, y el tamaño relativamente grande de los individuos facilita los estudios fisiológicos. En 2010, el Consorcio Internacional de Genómica de Pulgones publicó un borrador anotado de la secuencia del genoma del pulgón del guisante [6], compuesto por aproximadamente 525 megabases y 34.000 genes predichos en 2n=8 cromosomas . Esto constituye el primer genoma de un insecto hemimetábolo [13] que se ha publicado. El genoma del pulgón del guisante y otras de sus características son el foco de estudios que abarcan las siguientes áreas:

Relación endosimbiótica conBuchnera aphidicola

A. pisum participa en una relación endosimbiótica obligada con la bacteria Buchnera aphidicola . A. pisum es el huésped y Buchnera es el endosimbionte primario. Juntos forman el holosimbionte . [23] Esta es una relación simbiótica obligada y ambos socios son completamente dependientes uno del otro. [23] [24] Cuando se trata con antibióticos para eliminar la bacteria Buchnera , el crecimiento y la reproducción de A. pisum se interrumpen o reducen. Buchnera carece de los genes necesarios para vivir independientemente de un huésped y no se puede cultivar fuera del pulgón huésped. [25] El holosimbionte A. pisum y Buchnera es una de las relaciones simbióticas más estudiadas tanto genética como experimentalmente.

Evolución de la relación endosimbiótica

Es probable que la relación endosimbiótica entre A. pisum y Buchnera haya evolucionado hace entre 160 y 280 millones de años. El análisis filogenético muestra que Buchnera es un grupo monofilético y que las filogenias de Buchnera y A. pisum coinciden. Por lo tanto, es probable que haya habido una infección original por Buchnera del ancestro común de los pulgones y que desde entonces se haya producido la coespeciación del holosimbionte. [26] Buchnera está relacionada con Enterobacteriaceae, incluida Escheriachia coli [24] y es probable que Buchnera haya evolucionado a partir de una bacteria que originalmente ocupaba el intestino del ancestro común de los pulgones. [27]

Simbiosis nutricional

Al igual que otros insectos del orden Hemiptera, A. pisum utiliza una bacteria endosimbiótica para superar las deficiencias nutricionales de la savia del floema. [23] [28] A. pisum se alimenta de la savia del floema de plantas hospedantes, entre ellas Medicago sativa (alfalfa), Pisum sativa (guisante), Trifolium pretense (trébol rojo) y Vicia faba (frijol haba). La savia del floema de estas plantas es nutricionalmente rica en carbohidratos, pero pobre en nitrógeno. [29] [30] [31] [32] La proporción de aminoácidos esenciales a aminoácidos no esenciales en estas savias del floema varía de 1:4 a 1:20. Esta proporción de aminoácidos esenciales a aminoácidos no esenciales es severamente desproporcionada en comparación con la proporción 1:1 presente en los tejidos animales y necesaria para la supervivencia. [30]

Los animales, incluido A. pisum , pueden producir aminoácidos no esenciales de novo, pero no pueden sintetizar nueve aminoácidos esenciales que deben obtenerse a través de sus dietas: histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina, fenilalanina, treonina, triptófano y valina. Además de estos nueve aminoácidos esenciales, A. pisum no puede sintetizar arginina debido a la falta de genes del ciclo de la urea. [23] [33] [34] La relación endosimbiótica con Buchnera permite a A. pisum superar esta falta de aminoácidos esenciales en la savia del floema [24] [30] [31] [34] [35]

Cuando se le proporcionan aminoácidos no esenciales, Buchnera convierte los aminoácidos no esenciales en aminoácidos esenciales para que sean devueltos a A. pisum . [28] [36] Este aprovisionamiento nutricional se ha examinado genómicamente (complementariedad metabólica, que se analiza más adelante) y experimentalmente. Se ha demostrado que los bacteriocitos aislados que contienen Buchnera absorben activamente glutamina marcada con 14C (un aminoácido no esencial) que luego se convierte en ácido glutámico. [36] Este ácido glutámico es absorbido luego por las células individuales de Buchnera y se utiliza para sintetizar los aminoácidos esenciales isoleucina, leucina, fenilalanina y valina, así como aminoácidos no esenciales que pueden ser devueltos a A. pisum. El aprovisionamiento mutuo de nutrientes es probablemente la razón principal de la persistencia de esta simbiosis. [34]

Estructura del holosimbionte

Los Buchnera se encuentran en células especializadas derivadas de pulgones ubicadas en el hemocele de la cavidad corporal de A. pisum . [23] [24] Cada célula de Buchnera tiene una membrana celular gramnegativa interna y externa y está encerrada individualmente en una membrana simbiótica derivada de pulgones. Estas células encerradas se agrupan luego en bacteriocitos especializados derivados de pulgones (micetocitos). Los bacteriocitos son células poliploides grandes rodeadas por un revestimiento delgado de células de vaina planas. Hay alrededor de 60 a 80 bacteriocitos en cada pulgón del guisante y están organizados en el bacterioma bilobulado. [24] [33] [37]

Un bacterioma es un órgano especializado que corre a lo largo de la longitud del pulgón del guisante en dos lados del cuerpo y se une cerca del intestino posterior. [24] [33] [37] Los bacteriocitos se encuentran cerca del grupo de ovariolas y las células de Buchnera se transfieren verticalmente desde los ovarios de la madre a través de la transmisión transovárica. [24] [27] Las células de Buchnera se transfieren a los óvulos durante la ovogénesis o a los embriones en desarrollo durante la embriogénesis. [23]

Secuenciación del genoma

A. pisum y Buchnera fueron la primera pareja de insectos endosimbiontes en tener los genomas de ambos socios secuenciados. [38] Esto ha proporcionado a los investigadores una gran cantidad de información sobre las interacciones evolutivas y moleculares de esta endosimbiosis. [33] Los genomas de A. pisum y Buchnera han experimentado modificaciones únicas que probablemente estén relacionadas con el establecimiento y mantenimiento de la relación endosimbiótica. Los genomas de ambos organismos han sufrido una pérdida genética significativa en comparación con los organismos relacionados. El genoma de Buchnera tiene 641 kb y consta de un cromosoma circular con 2 plásmidos. Se ha reducido a una séptima parte del tamaño de su pariente libre más cercano, E. coli. [25] [33]

Buchnera ha perdido genes que le permitirían vivir fuera del hospedador, pero mantiene genes esenciales para la nutrición de A. pisum. [23] [24 ] [25] [33] [34] El genoma de Buchnera carece de genes necesarios para la construcción de la membrana superficial, como lipopolisacáridos y fosfolípidos, así como genes asociados con la defensa celular. También faltan en el genoma genes transportadores y genes reguladores. Esta pérdida de genes es típica de una bacteria obligada e intracelular. [25] [34]

El genoma de A. pisum ha sufrido cambios genómicos más singulares en comparación con otros insectos del orden Hemiptera. El genoma del pulgón es de 464 MB con genes huérfanos específicos del pulgón que constituyen el 20% del genoma y duplicación génica presente en más de 2000 familias génicas. [23] [34] Estos genes huérfanos y duplicaciones génicas probablemente estén asociados con los componentes “metabólicos, estructurales y de desarrollo” de la relación endosimbiótica. [34] Se han observado duplicaciones génicas específicas de A. pisum de transportadores de aminoácidos altamente expresados ​​en bacteriocitos. [39] Estas duplicaciones probablemente estén asociadas con el establecimiento y mantenimiento genético de la relación endosimbiótica.

No se ha detectado transferencia lateral de genes entre A. pisum y Buchnera. Anteriormente se creía que la transferencia lateral de genes era responsable de la grave reducción de genes en el genoma de Buchnera, pero la secuenciación ha demostrado que esto no ha ocurrido. [25] [34]

Complementariedad metabólica

Individualmente, las vías metabólicas de A. pisum y Buchnera están incompletas. En conjunto, los genomas de estos dos organismos se complementan entre sí para producir vías metabólicas completas para la biosíntesis de nutrientes como aminoácidos y otras moléculas esenciales. [23] [33] [34] [40] Es probable que los socios ancestrales de esta simbiosis hayan tenido vías metabólicas completas, sin embargo, la presión para mantener estos genes de la vía se redujo debido a la redundancia como resultado de la presencia del genoma del otro socio. [40] A diferencia de otros insectos relacionados, al genoma de A. pisum le faltan genes necesarios para el ciclo de la urea. [23] [33] [37] la vía de recuperación de purinas, [40] y otros genes que codifican enzimas necesarias para la biosíntesis de moléculas. [33] [34]

Estos intermediarios de reacción faltantes son probablemente proporcionados por genes dentro del genoma de Buchnera . Por ejemplo, A. pisum es la única especie con un genoma secuenciado que se sabe que carece de componentes clave de la vía de recuperación de purinas, esencial para la producción de ADN, ARN, moléculas de señalización y ATP. El genoma de Buchnera contiene los genes necesarios para codificar los intermediarios de reacción faltantes en el genoma de A. pisum . A través de esta complementación, se satisfacen los requisitos de nucleótidos de ambos organismos: la vía de recuperación de purinas se completa para A. pisum y Buchnera recibe la guanosina necesaria. [40]

El genoma de Buchnera ha conservado los genes necesarios para la biosíntesis de aminoácidos esenciales, pero no ha conservado los genes responsables de la degradación de aminoácidos. El genoma de A. pisum , por otro lado, contiene 66 genes de biosíntesis de aminoácidos y 93 genes de degradación de aminoácidos. [23] [33] Tanto A. pisum como Buchnera contribuyen a las vías metabólicas de la biosíntesis de aminoácidos. [23] [33] [34] Esta complementariedad metabólica se ilustra mediante el uso de asparagina, un aminoácido no esencial en la savia del floema, como un precursor principal en la producción de aminoácidos esenciales y no esenciales necesarios para el crecimiento y la supervivencia de A. pisum y Buchnera . [34]

Sistema inmunitario

La secuenciación del genoma de A. pisum muestra que el genoma carece de genes esenciales esperados para las vías de respuesta inmune. [13] El genoma de A. pisum carece de los genes IMS, dFADD, Dredd y Retish que son parte de la vía IMD (inmunodeficiencia) y están presentes en otros insectos relacionados. También faltan las proteínas de reconocimiento de peptidoglicano (PGRP) que detectan patógenos y alertan a la vía IMD, así como los genes de péptidos antimicrobianos (AMP) que se producen una vez que se ha activado la vía inmune. Un sistema inmunológico reducido puede haber facilitado el establecimiento y el mantenimiento sostenido de la relación simbiótica entre la bacteria Buchnera y A. pisum . [23] [34] Además, la savia del floema es una dieta con cantidades reducidas de microbios que pueden haber reducido la presión evolutiva de A. pisum para mantener los genes de la vía de respuesta inmune. [34] [13]

Plagas, enfermedades y biocontroles

A. pisum se enfrenta a amenazas de avispas parasitoides y del hongo patógeno Pandora neoaphidis . Por ello, también son biocontroladores potenciales prometedores . [13]

Referencias

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