El hermafroditismo secuencial (llamado dicogamia en botánica ) es uno de los dos tipos de hermafroditismo , siendo el otro tipo el hermafroditismo simultáneo . Ocurre cuando el sexo del organismo cambia en algún momento de su vida. [1] Un hermafrodita secuencial produce óvulos ( gametos femeninos ) y espermatozoides ( gametos masculinos ) en diferentes etapas de la vida. [2] El hermafroditismo secuencial ocurre en muchos peces , gasterópodos y plantas. Las especies que pueden sufrir estos cambios lo hacen como un evento normal dentro de su ciclo reproductivo, generalmente provocado por la estructura social o el logro de cierta edad o tamaño. [3] En algunas especies de peces, el hermafroditismo secuencial es mucho más común que el hermafroditismo simultáneo. [4]
En los animales, los diferentes tipos de cambio son de macho a hembra ( protandria o hermafroditismo protándrico ), de hembra a macho ( protoginia o hermafroditismo protógino ), [5] y bidireccional ( hermafroditismo serial o bidireccional ). [6] Tanto el hermafroditismo protógino como el protándrico permiten al organismo cambiar entre macho funcional y hembra funcional. [7] Los hermafroditas bidireccionales tienen la capacidad de cambiar de sexo en cualquier dirección entre macho y hembra o hembra y macho, potencialmente de forma repetida durante su vida. [6] Estos diversos tipos de hermafroditismo secuencial pueden indicar que no hay ninguna ventaja basada en el sexo original de un organismo individual. [7] Aquellos que cambian de sexo gonadal pueden tener células germinales tanto femeninas como masculinas en las gónadas o pueden cambiar de un tipo gonadal completo al otro durante su última etapa de vida. [8]
En las plantas, las flores individuales se denominan dicógamas si su función tiene los dos sexos separados en el tiempo, aunque la planta en su conjunto puede tener flores funcionalmente masculinas y funcionalmente femeninas abiertas en cualquier momento. Una flor es protógina si su función es primero femenina, luego masculina, y protándrica si su función es primero masculina y luego femenina. Se solía pensar que esto reducía la endogamia , [9] pero puede ser un mecanismo más general para reducir la interferencia polen-pistilo. [10] [ aclaración necesaria ]
Los peces teleósteos son el único linaje de vertebrados donde se produce hermafroditismo secuencial. [3]
En general, los hermafroditas protándricos son animales que se desarrollan como machos, pero que luego pueden reproducirse como hembras. [11] Sin embargo, la protandria presenta un espectro de formas diferentes, que se caracterizan por la superposición entre la función reproductiva masculina y femenina a lo largo de la vida de un organismo:
Además, también hay especies que se reproducen como ambos sexos a lo largo de su vida (es decir, hermafroditas simultáneos ), pero cambian sus recursos reproductivos del macho a la hembra con el tiempo. [13]
La protandria se presenta en una amplia gama de filos animales. [14] De hecho, el hermafroditismo protándrico se presenta en muchos peces, [15] moluscos , [12] y crustáceos , [16] pero está completamente ausente en los vertebrados terrestres. [11]
Los peces protándricos incluyen especies de teleósteos de las familias Pomacentridae , Sparidae y Gobiidae . [17] Un ejemplo común de una especie protándrica son los peces payaso , que tienen una sociedad muy estructurada. En la especie Amphiprion percula , hay de cero a cuatro individuos excluidos de la reproducción y una pareja reproductora que vive en una anémona de mar . La dominancia se basa en el tamaño, siendo la hembra la más grande y el macho reproductor el segundo más grande. El resto del grupo está formado por machos progresivamente más pequeños que no se reproducen y no tienen gónadas funcionales. [18] Si la hembra muere, en muchos casos, el macho reproductor aumenta de peso y se convierte en la hembra de ese grupo. El macho no reproductor más grande luego madura sexualmente y se convierte en el macho reproductor del grupo. [19]
Se pueden encontrar otros peces protándricos en las clases clupeiformes , siluriformes y stomiiformes . Dado que estos grupos están distantemente relacionados y tienen muchos parientes intermedios que no son protándricos, esto sugiere firmemente que la protándria evolucionó varias veces. [20]
Las filogenias respaldan esta suposición porque los estados ancestrales difieren en cada familia. Por ejemplo, el estado ancestral de la familia Pomacentridae era gonocórico (unisexuado), lo que indica que la protandria evolucionó dentro de la familia. [17] Por lo tanto, debido a que otras familias también contienen especies protandrosas, es probable que la protandria haya evolucionado varias veces. [ cita requerida ]
Otros ejemplos de animales protándricos incluyen:
Los hermafroditas protóginos son animales que nacen hembras y en algún momento de su vida cambian de sexo a macho. [27] La protoginia es una forma más común de hermafroditismo secuencial en peces, especialmente cuando se compara con la protandria. [28] A medida que el animal envejece, cambia de sexo para convertirse en un animal macho debido a desencadenantes internos o externos, experimentando cambios fisiológicos y de comportamiento. [29] En muchos peces, la fecundidad de las hembras aumenta continuamente con la edad, mientras que en otras especies los machos más grandes tienen una ventaja selectiva (como en los harenes), por lo que se plantea la hipótesis de que el sistema de apareamiento puede determinar si es más ventajoso selectivamente ser macho o hembra cuando el cuerpo de un organismo es más grande. [27] [17]
La protoginia es la forma más común de hermafroditismo en los peces en la naturaleza. [30] Alrededor del 75% de las 500 especies de peces hermafroditas secuenciales conocidas son protóginas y a menudo tienen sistemas de apareamiento poligínicos. [31] [32] En estos sistemas, los machos grandes utilizan una defensa territorial agresiva para dominar el apareamiento de las hembras. Esto hace que los machos pequeños tengan una desventaja reproductiva grave, lo que promueve una fuerte selección de protoginia basada en el tamaño. [33] Por lo tanto, si un individuo es pequeño, es más ventajoso reproductivamente ser hembra porque aún podrá reproducirse, a diferencia de los machos pequeños. [ cita requerida ]
Los organismos modelo comunes para este tipo de hermafroditismo secuencial son los lábridos . Son una de las familias más grandes de peces de arrecife de coral y pertenecen a la familia Labridae. Los lábridos se encuentran en todo el mundo en todos los hábitats marinos y tienden a enterrarse en la arena por la noche o cuando se sienten amenazados. [34] En los lábridos, el más grande de una pareja de apareamiento es el macho, mientras que el más pequeño es la hembra. En la mayoría de los casos, las hembras y los machos inmaduros tienen un color uniforme mientras que el macho tiene la fase bicolor terminal. [35] Los machos grandes mantienen territorios e intentan desovar en pareja, mientras que los machos de fase inicial de tamaño pequeño a mediano viven con hembras y desovan en grupo . [36] En otras palabras, tanto los machos de fase inicial como los de fase terminal pueden reproducirse, pero difieren en la forma en que lo hacen.
En el pez cabeza de oveja de California ( Semicossyphus pulcher ), un tipo de lábrido, cuando la hembra cambia a macho, los ovarios se degeneran y aparecen criptas espermatogénicas en las gónadas. [37] La estructura general de las gónadas sigue siendo ovárica después de la transformación y el esperma se transporta a través de una serie de conductos en la periferia de la gónada y el oviducto . Aquí, el cambio de sexo depende de la edad. Por ejemplo, la cabeza de oveja de California sigue siendo hembra durante cuatro a seis años antes de cambiar de sexo [35] ya que todas las cabezas de oveja de California nacen hembras. [38]
Los lábridos de cabeza azul comienzan su vida como machos o hembras, pero las hembras pueden cambiar de sexo y funcionar como machos. Las hembras y los machos jóvenes comienzan con una coloración opaca en la fase inicial antes de progresar hacia una coloración brillante en la fase terminal, que presenta un cambio en la intensidad del color, las rayas y las barras. La coloración de la fase terminal ocurre cuando los machos alcanzan el tamaño suficiente para defender su territorio. [39] Los machos de la fase inicial tienen testículos más grandes que los machos más grandes de la fase terminal, lo que les permite a los machos de la fase inicial producir una gran cantidad de esperma. Esta estrategia les permite competir con el macho territorial más grande. [40]
Botryllus schlosseri , un tunicado colonial , es un hermafrodita protógino. En una colonia, los huevos se liberan unos dos días antes del pico de emisión de esperma. [41] Aunque esta estrategia evita la autofecundación y favorece la fecundación cruzada, la autofecundación sigue siendo posible. Los huevos autofecundados se desarrollan con una frecuencia sustancialmente mayor de anomalías durante la segmentación que los huevos fecundados de forma cruzada (23 % frente a 1,6 %). [41] Además, un porcentaje significativamente menor de larvas derivadas de huevos autofecundados se metamorfosean, y el crecimiento de las colonias derivadas de su metamorfosis es significativamente menor. Estos hallazgos sugieren que la autofecundación da lugar a una depresión endogámica asociada a déficits del desarrollo que probablemente sean causados por la expresión de mutaciones recesivas deletéreas. [42]
Otros ejemplos de organismos protóginos incluyen:
La causa última de un acontecimiento biológico determina cómo éste hace que los organismos se adapten mejor a su entorno y, por tanto, por qué la evolución por selección natural ha producido ese acontecimiento. Aunque se han propuesto numerosas causas últimas del hermafroditismo, las dos causas más relevantes para el hermafroditismo secuencial son el modelo de ventaja de tamaño [27] y la protección contra la endogamia [54] .
El modelo de ventaja de tamaño establece que los individuos de un sexo determinado se reproducen de manera más eficaz si tienen un cierto tamaño o edad. Para crear una selección que favorezca el hermafroditismo secuencial, los individuos pequeños deben tener una mayor aptitud reproductiva como un sexo y los individuos más grandes deben tener una mayor aptitud reproductiva como el sexo opuesto. Por ejemplo, los óvulos son más grandes que los espermatozoides, por lo que los individuos más grandes pueden producir más óvulos, por lo que los individuos podrían maximizar su potencial reproductivo al comenzar su vida como machos y luego convertirse en hembras al alcanzar un cierto tamaño. [54]
En la mayoría de los ectotérmicos , el tamaño corporal y la fecundidad femenina están correlacionados positivamente. [5] Esto apoya el modelo de ventaja de tamaño. Kazancioglu y Alonzo (2010) realizaron el primer análisis comparativo del cambio de sexo en Labridae . Su análisis apoya el modelo de ventaja de tamaño y sugiere que el hermafroditismo secuencial está correlacionado con la ventaja de tamaño. Determinaron que la dioica era menos probable que ocurriera cuando la ventaja de tamaño es más fuerte que otras ventajas. [55] Warner sugiere que la selección para protandria puede ocurrir en poblaciones donde la fecundidad femenina aumenta con la edad y los individuos se aparean al azar. La selección para protoginia puede ocurrir donde hay rasgos en la población que deprimen la fecundidad masculina a edades tempranas (territorialidad, selección de pareja o inexperiencia) y cuando la fecundidad femenina disminuye con la edad, esto último parece ser raro en el campo. [5] Un ejemplo de territorialidad que favorece la protoginia se da cuando existe la necesidad de proteger el hábitat y ser un macho grande es ventajoso para este propósito. En el aspecto del apareamiento, un macho grande tiene una mayor probabilidad de aparearse, mientras que esto no tiene efecto sobre la aptitud de apareamiento de la hembra. [55] Por lo tanto, sugiere que la fecundidad femenina tiene más impacto en el hermafroditismo secuencial que las estructuras de edad de la población. [5]
El modelo de ventaja de tamaño predice que el cambio de sexo solo estaría ausente si la relación entre el tamaño/edad y el potencial reproductivo es idéntica en ambos sexos. Con esta predicción se podría asumir que el hermafroditismo es muy común, pero este no es el caso. El hermafroditismo secuencial es muy raro y según los científicos esto se debe a un cierto costo que disminuye la aptitud en los cambiadores de sexo en comparación con los que no cambian de sexo. Algunas de las hipótesis propuestas para la escasez de hermafroditas son el costo energético del cambio de sexo, las barreras genéticas y/o fisiológicas para el cambio de sexo y las tasas de mortalidad específicas del sexo. [5] [56] [57]
En 2009, Kazanciglu y Alonzo descubrieron que la dioica sólo se favorecía cuando el coste del cambio de sexo era muy elevado. Esto indica que el coste del cambio de sexo no explica por sí solo la rareza del hermafroditismo secuencial. [58]
El modelo de ventaja de tamaño también explica bajo qué sistemas de apareamiento la protoginia o la protandria serían más adaptativas. [54] [59] En un sistema de apareamiento haremico, con un macho grande que controla el acceso a numerosas hembras para aparearse, este macho grande logra un mayor éxito reproductivo que una hembra pequeña, ya que puede fecundar numerosas tandas de huevos. Por lo tanto, en este tipo de sistema de apareamiento haremico (como muchos lábridos), la protoginia es la estrategia más adaptativa ("criarse como hembra cuando se es pequeño, y luego cambiar a macho cuando se es grande y se puede controlar un harén"). En un sistema de apareamiento por parejas (un macho se aparea con una hembra, como en los peces payaso o las morenas), el macho solo puede fecundar una tanda de huevos, mientras que la hembra solo necesita un macho pequeño para fecundar su tanda de huevos, por lo que cuanto más grande sea, más huevos podrá producir y fecundar. Por lo tanto, en este tipo de sistema de apareamiento por parejas, la protandria es la estrategia más adaptativa ("reproducirse como macho cuando se es pequeño, y luego cambiar a hembra cuando se es más grande"). [ cita requerida ]
El hermafroditismo secuencial también puede proteger contra la endogamia en poblaciones de organismos que tienen una motilidad lo suficientemente baja y/o están distribuidos de manera lo suficientemente dispersa como para que exista un riesgo considerable de que los hermanos se encuentren entre sí después de alcanzar la madurez sexual y se crucen. Si los hermanos tienen todos la misma edad o edades similares, y si todos comienzan la vida con un sexo y luego pasan al otro sexo aproximadamente a la misma edad, entonces es muy probable que los hermanos sean del mismo sexo en un momento dado. Esto debería reducir drásticamente la probabilidad de endogamia. Se sabe que tanto la protandria como la protoginia ayudan a prevenir la endogamia en las plantas [2] , y se han identificado muchos ejemplos de hermafroditismo secuencial atribuible a la prevención de la endogamia en una amplia variedad de animales [54] .
La causa inmediata de un evento biológico se refiere a los mecanismos moleculares y fisiológicos que lo producen. Muchos estudios se han centrado en las causas inmediatas del hermafroditismo secuencial, que puede ser causado por diversos cambios hormonales y enzimáticos en los organismos. [ cita requerida ]
El papel de la aromatasa ha sido ampliamente estudiado en esta área. La aromatasa es una enzima que controla la relación andrógeno / estrógeno en animales al catalizar la conversión de testosterona en estradiol , que es irreversible. Se ha descubierto que la vía de la aromatasa media el cambio de sexo en ambas direcciones en los organismos. [60] Muchos estudios también implican la comprensión del efecto de los inhibidores de la aromatasa en el cambio de sexo. Uno de estos estudios fue realizado por Kobayashi et al. En su estudio, probaron el papel de los estrógenos en los lábridos de tres manchas machos ( Halichoeres trimaculatus ). Descubrieron que los peces tratados con inhibidores de la aromatasa mostraron una disminución del peso gonodal, el nivel de estrógeno plasmático y la proliferación de espermatogonias en los testículos, así como un aumento de los niveles de andrógenos. Sus resultados sugieren que los estrógenos son importantes en la regulación de la espermatogénesis en este hermafrodita protógino. [61]
Estudios previos también han investigado los mecanismos de inversión sexual en peces teleósteos . Durante la inversión sexual, todas sus gónadas, incluido el epitelio germinal, sufren cambios significativos, remodelación y reformación. Un estudio sobre el teleósteo Synbranchus marmoratus descubrió que las metaloproteinasas (MMP) estaban involucradas en la remodelación gonadal. En este proceso, los ovarios se degeneraron y fueron reemplazados lentamente por el tejido germinal masculino. En particular, la acción de las MMP indujo cambios significativos en el tejido gonadal intersticial, lo que permitió la reorganización del tejido epitelial germinal. El estudio también descubrió que los esteroides sexuales ayudan en el proceso de inversión sexual al ser sintetizados a medida que las células de Leydig se replican y diferencian. Por lo tanto, la síntesis de esteroides sexuales coincide con la remodelación gonadal, que es desencadenada por las MMP producidas por el tejido epitelial germinal. Estos resultados sugieren que las MMP y los cambios en los niveles de esteroides juegan un papel importante en el hermafroditismo secuencial en los teleósteos. [62]
Los hermafroditas secuenciales casi siempre tienen una proporción sexual sesgada hacia el sexo de nacimiento y, en consecuencia, experimentan un éxito reproductivo significativamente mayor después de cambiar de sexo. Según la teoría de la genética de poblaciones, esto debería reducir la diversidad genética y el tamaño efectivo de la población (Ne). Sin embargo, un estudio de dos besugos santer ( gonocóricos ) y besugos honda (protóginos) ecológicamente similares en aguas sudafricanas encontró que las diversidades genéticas eran similares en las dos especies, y mientras que Ne era menor en el instante para el que cambia de sexo, eran similares en un horizonte temporal relativamente corto. [63] La capacidad de estos organismos para cambiar de sexo biológico ha permitido un mejor éxito reproductivo basado en la capacidad de ciertos genes de transmitirse más fácilmente de generación en generación. El cambio de sexo también permite que los organismos se reproduzcan si ya no hay individuos del sexo opuesto presentes. [64]
El hermafroditismo secuencial en plantas es el proceso en el que una planta cambia de sexo durante su vida. El hermafroditismo secuencial en plantas es muy raro. Hay menos del 0,1% de casos registrados en los que las especies de plantas cambian completamente de sexo. [65] El modelo de entorno irregular y la asignación de sexos dependiente del tamaño son los dos factores ambientales que impulsan el hermafroditismo secuencial en plantas. El modelo de entorno irregular establece que las plantas maximizan el uso de sus recursos al cambiar su sexo. Por ejemplo, si una planta se beneficia más de los recursos de un entorno dado en un cierto sexo, cambiará a ese sexo. Además, la asignación de sexos dependiente del tamaño describe que en plantas hermafroditas secuenciales, es preferible cambiar de sexo de una manera que maximice su aptitud general en comparación con su tamaño a lo largo del tiempo. [66] De manera similar a la maximización del uso de recursos, si la combinación de tamaño y aptitud para un cierto sexo es más beneficiosa, la planta cambiará a ese sexo. Evolutivamente, los hermafroditas secuenciales surgieron a medida que ciertas especies obtenían una ventaja reproductiva al cambiar su sexo. [ cita requerida ]
Arisaema triphyllum (Jack in the pulpit) es una especie de planta que se cita comúnmente como practicante de hermafroditismo secuencial. [67] [68] A medida que A. triphyllum crece, se desarrolla desde una planta juvenil asexual, a una planta joven completamente masculina, a una planta masculina y femenina, a una planta completamente femenina. Esto significa que A. triphyllum cambia su sexo de masculino a femenino a lo largo de su vida a medida que aumenta su tamaño, mostrando la asignación de sexo dependiente del tamaño. Otro ejemplo es Arisaema dracontium o el dragón verde, que puede cambiar de sexo anualmente. [67] El sexo de A. dracontium también depende del tamaño: las flores más pequeñas son masculinas, mientras que las flores más grandes son masculinas y femeninas. Típicamente en las especies de Arisaema , las flores pequeñas solo contienen estambres, lo que significa que son masculinas. Las flores más grandes pueden contener estambres y pistilos o solo pistilos, lo que significa que pueden ser hermafroditas o estrictamente femeninas. [67]
Se ha demostrado que los arces rayados ( Acer pensylvanicum ) cambian de sexo a lo largo de varios años y son hermafroditas secuenciales. [69] Cuando se quitaron ramas de los arces rayados [70], cambiaron a hembra o a hembra y macho como respuesta al daño. La enfermedad también desencadenará un cambio de sexo a hembra o a hembra y macho. [70]
En el contexto de la sexualidad de las plantas con flores (angiospermas), hay dos formas de dicogamia: protoginia (la función femenina precede a la masculina) y protandria (la función masculina precede a la femenina). Algunos ejemplos son las asteráceas , donde las flores tubulares (discos) bisexuales suelen ser protándricas, mientras que en las acacias y las banksias las flores son protóginas, es decir, el estilo de la flor femenina se alarga y, más adelante, en la fase masculina, las anteras desprenden polen. [ cita requerida ]
Históricamente, la dicogamia ha sido considerada como un mecanismo para reducir la endogamia . [9] Sin embargo, un estudio de las angiospermas encontró que las plantas autoincompatibles (SI), que son incapaces de endogamia, tenían la misma probabilidad de ser dicógamas que las plantas autocompatibles (SC). [71] Este hallazgo condujo a una reinterpretación de la dicogamia como un mecanismo más general para reducir el impacto de la interferencia polen - pistilo en la importación y exportación de polen. [10] [72] A diferencia de la hipótesis de evitación de la endogamia , que se centraba en la función femenina, esta hipótesis de evitación de interferencias considera ambas funciones reproductivas. [ cita requerida ]
En muchas especies de plantas hermafroditas, la proximidad física cercana de las anteras y el estigma hace que la interferencia sea inevitable, ya sea dentro de una flor o entre flores en una inflorescencia . La interferencia dentro de la flor, que ocurre cuando el pistilo interrumpe la remoción de polen o las anteras previenen la deposición de polen, puede resultar en autopolinización autónoma o facilitada. [73] [10] La interferencia entre flores resulta de mecanismos similares, excepto que las estructuras interferentes ocurren en diferentes flores dentro de la misma inflorescencia y requiere la actividad del polinizador . Esto resulta en la polinización geitonógama , la transferencia de polen entre flores del mismo individuo. [74] [73] A diferencia de la interferencia dentro de la flor, la geitonogamia involucra necesariamente los mismos procesos que el cruzamiento externo: atracción de polinizadores, provisión de recompensa y remoción de polen. Por lo tanto, la interferencia entre flores no solo conlleva el costo de la autofecundación ( depresión endogámica [75] [76] ), sino que también reduce la cantidad de polen disponible para la exportación (el llamado "descuento de polen" [77] ). Debido a que el descuento de polen disminuye el éxito de la procreación por cruzamiento externo, la evitación de la interferencia puede ser una fuerza evolutiva importante en la biología floral. [77] [78] [72] [79] La dicogamia puede reducir la interferencia entre flores al reducir o eliminar la superposición temporal entre el estigma y las anteras dentro de una inflorescencia. Las inflorescencias grandes atraen más polinizadores, lo que mejora potencialmente el éxito reproductivo al aumentar la importación y exportación de polen. [80] [81 ] [ 82] [75] [83] [84] Sin embargo, las inflorescencias grandes también aumentan las oportunidades tanto de geitonogamia como de descuento de polen, de modo que la oportunidad de interferencia entre flores aumenta con el tamaño de la inflorescencia. [78] En consecuencia, la evolución del tamaño de la exhibición floral puede representar un compromiso entre maximizar la visita de los polinizadores y minimizar la geitonogamia y el descuento del polen (Barrett et al., 1994). [85] [86] [87]
La protandria puede ser particularmente relevante para este compromiso, porque a menudo resulta en una estructura de inflorescencia con flores de fase femenina ubicadas debajo de las flores de fase masculina. [88] Dada la tendencia de muchos insectos polinizadores a forrajear hacia arriba a través de las inflorescencias, [89] la protandria puede mejorar la exportación de polen al reducir la interferencia entre flores. [90] [9] Además, esta exportación de polen mejorada debería aumentar a medida que aumenta el tamaño de la exhibición floral, porque la interferencia entre flores debería aumentar con el tamaño de la exhibición floral. Estos efectos de la protandria en la interferencia entre flores pueden disociar los beneficios de las inflorescencias grandes de las consecuencias de la geitonogamia y el descuento de polen. Tal disociación proporcionaría una ventaja reproductiva significativa a través del aumento de las visitas de los polinizadores y el éxito de la reproducción. [ cita requerida ]
Se ha demostrado experimentalmente que la dicogamia redujo las tasas de autofecundación y mejoró el éxito de la reproducción mediante cruzamiento externo a través de reducciones en la geitonogamia y el descuento de polen, respectivamente. [90] La influencia del tamaño de la inflorescencia en esta ventaja de reproducción muestra una distribución bimodal, con un mayor éxito de reproducción con tamaños de exhibición pequeños y grandes. [91]
La duración de la receptividad estigmática juega un papel clave en la regulación del aislamiento de las etapas masculina y femenina en plantas dicógamas, y la receptividad estigmática puede verse influenciada tanto por la temperatura como por la humedad. [92] En la orquídea polinizada por polillas, Satyrium longicauda , la protandria tiende a promover el éxito del apareamiento masculino. [93]
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