El mutualismo entre hormigas y hongos es una simbiosis que se observa entre ciertas especies de hormigas y hongos , en la que las hormigas cultivan activamente hongos de forma muy similar a como los humanos cultivan cultivos como fuente de alimento. Solo hay evidencia de dos casos en los que esta forma de agricultura evolucionó en las hormigas, lo que resultó en una dependencia de los hongos para alimentarse. Estos casos fueron las hormigas attinas y algunas hormigas que forman parte del género Megalomyrmex . [1] En algunas especies, las hormigas y los hongos dependen entre sí para sobrevivir. Este tipo de codependencia prevalece entre los herbívoros que dependen del material vegetal para su nutrición. La capacidad del hongo para convertir el material vegetal en una fuente de alimento accesible para su huésped los convierte en el socio ideal. [2] La hormiga cortadora de hojas es un ejemplo bien conocido de esta simbiosis. [3] Las especies de hormigas cortadoras de hojas se pueden encontrar en el sur de Sudamérica hasta los Estados Unidos. [2] Sin embargo, las hormigas no son los únicos artrópodos que viven en el suelo que han desarrollado simbiosis con hongos. También se observa un mutualismo similar con los hongos en las termitas de la subfamilia Macrotermitinae , que están ampliamente distribuidas en los trópicos del Viejo Mundo y presentan la mayor diversidad en África . [4]
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Las hormigas cultivadoras de hongos propagan, nutren y defienden activamente a las Lepiotaceae y otros linajes de hongos basidiomicetos . [6] A cambio, el hongo proporciona nutrientes a las hormigas, que pueden acumularse en puntas de hifas especializadas conocidas como "gongylidia". Estos crecimientos se sintetizan a partir de sustratos vegetales y son ricos en lípidos y carbohidratos. En algunos géneros avanzados, la reina hormiga puede llevarse una bolita del hongo cuando se va para comenzar una nueva colonia. [7] Hay tres castas de hormigas obreras hembras en las colonias de Attini, todas las cuales participan en la búsqueda de materia vegetal para alimentar al cultivar de hongos. La casta más baja, menor, es la más pequeña en tamaño pero la más grande en número y es la principal responsable de mantener el cultivar de hongos [8] para el resto de la colonia. La simbiosis entre los hongos basidiomicetos y las hormigas attinas involucra al patógeno fúngico, Escovopsis , y un simbionte bacteriano actinomicetos, Pseudonocardia . [8] Esto indica que la relación evolutiva no se limita a hongos y hormigas, sino que incorpora una comunidad de simbiontes. [8]
Hay cinco tipos principales de agricultura que practican las hormigas cultivadoras de hongos: [9] Inferior, hongos coralinos , levadura , superior generalizado y sistemas agrícolas cortadores de hojas. La agricultura inferior es el sistema más primitivo y actualmente lo practican 80 especies en 10 géneros. [10] [9] Esta clasificación se da en relación con la morfología del hongo que cultivan para sus jardines. La agricultura inferior comúnmente implica nidos más pequeños y utilizan técnicas además de cortar hojas para obtener material vegetal. [11] La agricultura de hongos coralinos es practicada por 34 especies de un solo clado derivado dentro del género Apterostigma . [9] Los cultivadores de hongos coralinos experimentaron un cambio de cultivares, o el cultivo de tejido fúngico cultivado deseado hace entre 10 y 20 millones de años a un hongo no leucocoprineáceo , lo que hace que su elección de cultivar sea diferente de todas las demás attinas. [12] [10] La agricultura de levadura es practicada por 18 especies de Cyphomyrmex rimosus . Se plantea la hipótesis de que el grupo C. rimosus desarrolló hongos en crecimiento en forma de levadura hace entre 5 y 25 millones de años. [10] La agricultura superior generalizada es practicada por 63 especies en dos géneros y se refiere a la condición de hongo altamente domesticado. [9] Los hongos utilizados en la agricultura superior no pueden sobrevivir sin sus agricultores que los cuiden y tienen cambios fenotípicos que permiten una mayor facilidad de recolección por parte de las hormigas. [10] La agricultura cortadora de hojas, que es una forma más altamente derivada de la agricultura superior, es practicada por 40 especies en dos géneros y tiene la evolución más reciente, originándose entre 8 y 12 millones de años atrás. [10] Dentro de este sistema de agricultura superior, las hormigas cortadoras de hojas crean el entorno más óptimo para sus hongos al excluirlos de la competencia. [11] Las cortadoras de hojas utilizan biomasa viva como sustrato para alimentar a sus hongos, mientras que en todos los demás tipos de agricultura, el hongo requiere biomasa muerta. [10]
Las hormigas de la tribu Attini (subfamilia Myrmicinae) son fungicultoras obligadas. Antes de que se domesticaran los primeros cultivares obligados, las attinas mantenían jardines limitados y de crecimiento lento. [13] Las attinas forman doce géneros con más de 200 especies, que en su mayoría cultivan hongos Lepiotaceae de la tribu Leucocoprineae. [4] [6] [14] Estas hormigas se subdividen típicamente en las attinas "inferiores" y "superiores". Uno de los factores más distintivos entre estos dos subgrupos son sus respectivos cultivares y sustratos de cultivar. Las attinas inferiores tienen cultivares menos especializados que se parecen más a las Leucocoprineae que se encuentran en la naturaleza y utilizan "sustratos ancestrales" compuestos de plantas, madera, artrópodos y detritos de flores. Las attinas superiores, por otro lado, utilizan hierba recién cortada, hojas y flores como sustrato de hongos (de ahí el nombre común de "hormigas cortadoras de hojas") y cultivan hongos altamente derivados. [15] Este comportamiento de utilizar materia vegetal fresca en la agricultura a escala industrial evolucionó hace entre 15 y 20 millones de años. [16] Los cultivares de attines superiores a menudo tienen crecimientos llamados gongylidia , estructuras ricas en nutrientes que han evolucionado para facilitar la cosecha, la ingestión y la alimentación de las larvas, al mismo tiempo que sirven como propágulos para los hongos. [4] Los cultivares de attines superiores de gongylidia fueron domesticados hace unos 30 millones de años. El uso de sustrato fresco de jardín por parte de los attines para mantener los jardines marcó el comienzo de la relación simbiótica obligatoria. Estos attines superiores utilizan el hongo Leucoagaricus gongylophorus , específicamente. [13]
La simbiosis entre las hormigas attinas y los hongos Leucoagaricus no es puramente beneficiosa, sino obligatoria. El cultivar de hongos proporciona alimento a las hormigas, pero limita su dieta al crecimiento del monocultivo de gongylidia. Sin las hormigas, el monocultivo de cultivar L. gongylophorus sería muy susceptible a las infecciones. [17] El hongo desarrolla adaptaciones a sus amenazas percibidas modificando la gongylidia. La gongylidia proporciona a las hormigas un alimento altamente nutritivo, lo que da como resultado heces antimicóticas. Esta característica beneficia al cultivar, limitando la propagación de microflora exótica como el parásito fúngico Escovopsis . [18]
La fidelidad de pareja se puede observar a través de la transmisión vertical de genes de los hongos cuando se inicia una nueva colonia. [19] Primero, la reina debe aparearse con varios machos para inseminar sus numerosos huevos antes de volar a un lugar diferente para comenzar una nueva colonia. Cuando se va, se lleva consigo un grupo de micelio (la parte vegetativa del hongo) y comienza un nuevo jardín de hongos en su punto de descanso utilizando este micelio. Este crece hasta convertirse en la nueva granja de hongos completa con los genes del cultivar original preservados para otra generación de hormigas. La relación entre las hormigas attinas y el hongo Lepiotaceae es tan especializada que en muchos casos, el hongo Lepiotaceae no se encuentra fuera de los nidos de las colonias de hormigas. Está claro que se ha ejercido presión evolutiva sobre estas hormigas para desarrollar un sistema organizado en el que alimenten al hongo y continúen su reproducción.
Los estudios realizados (con el concepto del dilema del prisionero en mente) para probar qué impulsa aún más la fidelidad de pareja entre especies han demostrado que los factores externos son una fuerza impulsora aún mayor. Los efectos de las hormigas tramposas (hormigas que no trajeron biomasa vegetal para alimento fúngico) tuvieron un efecto mucho menor en la aptitud de la relación que cuando los hongos engañaron al no proporcionar gongylidia. Ambos efectos se exacerbaron en presencia de infección por Escovopsis , lo que resultó en una pérdida cercana al 50% en la biomasa fúngica. [20] Está claro que el riesgo de infección por parásitos es un factor externo impulsor para mantener estas dos especies leales entre sí. Aunque los factores externos juegan un papel importante en el mantenimiento de la fidelidad entre los mutualistas, se ha encontrado evidencia genética de transmisión vertical de la fidelidad de pareja entre especies de hormigas asexuales que cultivan hongos. [21] Factores como la transmisión vertical no juegan un papel tan importante como los factores ambientales en el mantenimiento de la fidelidad, ya que el cambio de cultivar entre especies de hormigas no es una práctica muy poco común. [19]
Existen relaciones simbióticas adicionales que afectan la agricultura fúngica. El hongo Escovopsis es un parásito en colonias de hormigas que cultivan hongos y que puede dañar en gran medida los jardines de hongos a través de infecciones, [22] y la bacteria Pseudonocardia tiene una relación mutualista con las hormigas. Se cree que las hormigas han utilizado la relación durante millones de años, coevolucionando para producir el tipo correcto de antibióticos. [22] [23] Las hormigas Attine cultivan la bacteria productora de antibióticos Pseudonocardia que utilizan para controlar Escovopsis . [22] Se desconoce la razón de la falta de resistencia a los antibióticos en Escopovosis debido a este simbionte secundario de larga data. [22] [23] Los aislamientos microbianos específicos revelaron que las bacterias Pseudonocardia se encuentran en estructuras especializadas a lo largo del exoesqueleto de la hormiga. [24] Las bacterias Pseudonocardia residen en los tegumentos de las hormigas reproductoras hembras y ayudan a defenderlas de Escovopsis mediante la producción de estos metabolitos secundarios . [23]
De hecho, algunas especies de hormigas han desarrollado glándulas exocrinas que aparentemente nutren a las bacterias productoras de antibióticos en su interior. [22] Una levadura negra interfiere con este mutualismo. La levadura tiene un efecto negativo sobre las bacterias que normalmente producen antibióticos para matar al parásito Escovopsis , y por lo tanto puede afectar la salud de las hormigas al permitir que el parásito se propague. [25] Se ha sugerido que la levadura negra impide el crecimiento de Pseudonocardia al utilizar los nutrientes producidos por las bacterias, lo que indirectamente ayuda a la supervivencia y propagación de la infección por Escovopsis . [11]
Las hormigas attinas realizan una variedad de comportamientos agrícolas para mantener la colonia de hongos. Las colonias están ubicadas en nidos subterráneos poco profundos y a menudo se encuentran en agujeros naturales entre rocas y raíces. [8] Para optimizar el crecimiento de su cultivar de hongos, las hormigas attinas abren y cierran túneles para mantener la temperatura y la humedad ideales en sus estructuras subterráneas para el cultivo de hongos. [26] Las hormigas cortadoras de hojas utilizan las secreciones de las glándulas metapleurales y labiales por sus cualidades fungistáticas y bacteriostáticas. [27] La aplicación de estas secreciones en la superficie del hongo inhibe el crecimiento de patógenos dañinos. Las hormigas cortadoras de hojas eliminan las malas hierbas de la colonia de hongos masticando las secciones que están infectadas por parásitos fúngicos, comúnmente Escovopsis , y descartando el material de desecho para evitar la propagación de patógenos a través de la colonia. [27]
Los estudios han demostrado que otros insectos utilizan las firmas químicas de los compuestos orgánicos volátiles para reconocer las cepas de hongos. [28] [27] Es probable que las hormigas que cultivan hongos utilicen el perfil químico de su cultivar para identificar los microbios que no quieren en el jardín. Se ha observado un rechazo retardado en las hormigas cortadoras de hojas en respuesta a los sustratos de las plantas que eran perjudiciales para la colonia de hongos. Los hongos pueden comunicar esto a las hormigas a través de señales químicas que las hormigas reciben a través de sus sensores neuronales olfativos antenales. [27] Las señales se procesan y forman asociaciones de memoria a largo plazo, lo que permite a las hormigas diferenciar entre sustratos para el cultivar. [27]
Dada la distribución exclusiva en el Nuevo Mundo de las más de 200 especies de hormigas que cultivan hongos , [1] se cree que este mutualismo se originó en la cuenca de la selva amazónica hace unos 50-66 millones de años. Esto sería después del evento K-Pg y antes del Óptimo del Eoceno . Durante las consecuencias del evento K-Pg , el ancestro de las hormigas attinas se especió a medida que los recursos de los que dependía como cazador-recolector generalizado escaseaban. Al mismo tiempo, el grupo hermano de las hormigas attinas Dacetina desarrolló un comportamiento depredador durante la misma búsqueda de nuevos recursos. [29] El mutualismo hormiga-hongo no evolucionó simétricamente. Las hormigas perdieron rápidamente la capacidad de sintetizar arginina al perder el gen de la argininosuccinato liasa, el paso final en la vía de biosíntesis de arginina. Esto creó una dependencia inmediata de sus cultivares para proporcionar el aminoácido necesario y se apoya en la falta de reversión a los estilos de vida de cazadores-recolectores. [13] La especie Cyatta abscondita se considera el antepasado más reciente de todas las hormigas cortadoras de hojas. [30]
Aunque las hormigas son monofiléticas , sus simbiontes fúngicos no lo son. Se dividen aproximadamente en tres grupos principales, siendo solo G1 el que ha desarrollado gongilidia . Los de G3 son parafiléticos , los más heterogéneos, y forman las relaciones más laxas con sus cultivadores. [6] Las especies G1 y G3 son hongos lepiotácicos que incluyen Leucoagaricus gongylophorus , la especie cultivada por hormigas attinas superiores, entre ellas Atta y Acromyrmex . [31]
Las especies G2 desarrollan largas hifas que forman una cubierta protectora sobre el nido, que se describe como un "jardín velado" con nidos suspendidos debajo de troncos o dentro de cavidades dentro de ellos y solo raramente se encuentran en cavidades en el suelo. Se plantea la hipótesis de que las hormigas tejen hilos de micelio. [32] Una cuarta especie, G4, está relacionada, pero no se observa que esté tejida en estos jardines velados o suspendida. Se cultiva en masas similares a esponjas en el fondo de la cavidad del jardín, ya sea debajo de troncos o en cavidades excavadas en el suelo. Este comportamiento de construcción de nidos es más similar al de las hormigas attinas inferiores que se dedican al cultivo de hongos lepiotáceos que pertenecen al grupo G3. Ambas especies son cultivadas por miembros del género Apterostigma, con G2 encontrado en nidos pertenecientes al subclado Apterostigma dentigerum y G4 en nidos del subclado Apterostigma manni . [33] Sólo una especie de Apterostigma , Apterostigma auriculatum , fue documentada cultivando el hongo G3. [34] [32]
En 2014, el hongo G2 fue clasificado como Pterula velohortorum y el G4 como Pterula nudihortorum por el micólogo estadounidense Bryn Tjader Mason Dentinger. [35] El análisis filogenético publicado en 2020 creó el género Myrmecopterula y reclasificó estas especies como Myrmecopterula velohortorum y Myrmecopterula nudihortorum . [36] No se ha documentado que estas especies produzcan cuerpos fructíferos fértiles y, por lo tanto, se presume que dependen completamente de las hormigas. Una tercera especie, Myrmecopterula moniliformis , se colocó en este género en 2020 y se ha observado que produce cuerpos fructíferos tanto fértiles como infértiles, lo que significa que es capaz de sobrevivir sin las hormigas. Una hipótesis es que puede haber descendido de un linaje de hongos domesticados por hormigas que escaparon del cultivo para convertirse en hongos de vida libre; sin embargo, todavía se observa que crece en nidos de hormigas. [36] Los estudios actuales muestran que los hongos que pertenecen a las hormigas attinas inferiores no son mutualistas obligados y son capaces de vivir en libertad. Anteriormente se pensaba que los hongos eran propagados por hormigas puramente a través de medios clonales (vegetativos). Sin embargo, la considerable variación genética en los hongos sugiere que este puede no ser el caso. [37]
Se ha planteado la hipótesis de que los hongos han evolucionado para hacerse más atractivos para las especies de hormigas a través del desarrollo de enzimas que les permiten acceder a la nutrición en la masa fúngica. [38] Esto probablemente ocurrió hace 25-35 millones de años, cuando las hormigas attinas domesticaron sus cultivares de hongos en lugares secos o estacionalmente secos en América Central o del Norte, lo que permitió el aislamiento genético del hongo. Este desarrollo es la transición de la agricultura inferior a la agricultura superior. Durante este período, los cultivares de hongos perdieron una serie de genes que les permitían descomponer una amplia variedad de sustratos. [13] Al mismo tiempo, parecen haberse comprometido plenamente con la propagación por transmisión vertical practicada por las hormigas attinas y al final de su alopatría ya no pudieron reproducirse sexualmente con sus primos de vida libre o contrapartes de attina inferior. [13]
La oportunidad que ofreció esta coevolución dio lugar a una mayor especialización. Hasta ese momento, las hormigas hospedantes habían estado alimentando a sus cultivares principalmente con detritos y materia fecal. [13] El cambio hacia la herbivoría consistió en que ciertos grupos de hormigas attines (los ancestros de Atta y Acromyrmex ) pasaron a utilizar materia vegetal fresca como sustrato para cultivar sus huertos. [29] [13] Este cambio proporcionó la oportunidad para el desarrollo de la agricultura a escala industrial que ahora vemos en los géneros Atta y Acromyrmex .
Existe un debate en el campo sobre la "estrechez" de la coevolución entre las hormigas y sus cultivares fúngicos. Si bien la transmisión vertical observada de los cultivares fúngicos [39] y la fuerte especificidad huésped-simbionte [10] [37] podrían sugerir una relación coevolutiva estrecha , los análisis filogenéticos recientes sugieren que este no es el caso. Las domesticaciones múltiples del mismo hongo, el escape de los hongos de la domesticación o el cambio de cultivar podrían conducir al patrón coevolutivo difuso observado. [40] La perspectiva alternativa de una coevolución "estrecha" apunta a evidencia de inestabilidad en los eventos de transmisión horizontal, [41] [42] al tiempo que postula que las diferencias observadas entre las filogenias de las hormigas attinas y sus cultivares fúngicos corresponden a eventos de especiación. [43]