Jörg-Peter Ewert estudió en profundidad la base neuronal de la detección , el reconocimiento y la orientación de las presas en una serie de experimentos que convirtieron el sistema visual del sapo en un sistema modelo en neuroetología (base neuronal del comportamiento natural). Comenzó observando el comportamiento natural de captura de presas del sapo común europeo ( Bufo bufo ).
El trabajo de Ewert con sapos produjo varios descubrimientos importantes (Ewert 1974, 2004). En general, su investigación reveló los circuitos neuronales específicos para el reconocimiento de estímulos visuales complejos. En concreto, identificó dos regiones principales del cerebro, el tectum y la región talámico-pretectal, que eran responsables de discriminar entre presas y no presas, y reveló las vías neuronales que las conectaban. Además, descubrió que los mecanismos neuronales son plásticos y adaptables a diversos entornos y condiciones (Carew 2000; Zupanc 2004).
El sapo común responde a un insecto o gusano en movimiento con una serie de reacciones de captura de presas: (1) orientación hacia la presa, (2) acecho hacia la presa, (3) fijación binocular , (4) chasquido, (5) deglución y (6) limpieza de la boca con la extremidad anterior (Ewert 1974). Esta serie de movimientos constituye una cadena de estímulo-respuesta, donde cada reacción del sapo proporciona la constelación de estímulos para la siguiente respuesta. Primero, si un objeto es reconocido como presa y por lo tanto llama la atención del sapo, el sapo se orientará hacia el estímulo girando su cuerpo para mirarlo. Luego se acerca a la presa, enfocándola intensamente con binoculares. Durante el ataque, chasquea el objeto con su lengua o mandíbulas y lo traga, utilizando la capacidad de percibir la profundidad, la estereopsis, para ayudar en la hazaña. Finalmente, se limpia la boca con una extremidad anterior. Estas acciones constituyen una serie de patrones de comportamiento bien definidos.
Una razón para este tipo de cadena estímulo-respuesta es que, a diferencia de los humanos, los sapos no tienen movimientos sacádicos involuntarios de los ojos y tampoco pueden realizar "movimientos oculares de seguimiento" (Ewert 1980). Por lo tanto, deben depender del reconocimiento del estímulo antes de responder. Como resultado, han desarrollado un sistema de detección específico que, por ejemplo, les permite discriminar entre presas comestibles y depredadores peligrosos .
La falta de movimientos sacádicos de los ojos obliga al sapo a mantener los ojos en posiciones rígidas. Por lo tanto, debe decidir si el objeto es una "presa" o "no presa" antes de moverse. Si se orienta hacia un objeto, ya debe haber decidido "presa" y luego se compromete a morder reduciendo los umbrales para las respuestas posteriores de captura de presas. Incluso cuando el estímulo de la presa desaparece rápidamente después de la orientación, el sapo excitado a veces puede completar las respuestas posteriores.
Cuando se le presenta a un sapo un estímulo en movimiento, generalmente puede reaccionar con una de dos respuestas. Dependiendo del tamaño y la configuración del estímulo, adoptará una conducta de orientación (captura de la presa) o una conducta de evitación (escape), que consiste en posturas defensivas de "arrodillarse" o una respuesta de evitación agachada.
Para determinar el tamaño de un estímulo, el sapo tendrá en cuenta tanto el tamaño angular, que se mide en grados de ángulo visual, como el tamaño absoluto, que tiene en cuenta la distancia entre el sapo y el objeto. Esta segunda capacidad, la de juzgar el tamaño absoluto mediante la estimación de la distancia, se conoce como constancia del tamaño.
Para estudiar las respuestas conductuales de los sapos a distintos tipos de estímulos, Ewert realizó experimentos colocando al sapo en el centro de un pequeño recipiente cilíndrico de vidrio. Luego, hizo girar una pequeña tira (barra) de cartón de color contrastante (que actuaba como un "maniquí" visual) alrededor del recipiente para imitar estímulos similares a una presa o a una amenaza; vea el video. La velocidad de giro se registró como una medida del comportamiento de orientación (actividad de captura de presas). Al cambiar las características del estímulo visual de manera metódica, Ewert pudo estudiar exhaustivamente las características clave que determinan el comportamiento.
Hasta un cierto tamaño, los cuadrados rotados alrededor del sapo provocaron con éxito respuestas de captura de presas. Los sapos evitaron los cuadrados grandes. Las barras verticales casi nunca provocaron un comportamiento de captura de presas y fueron cada vez más ineficaces a medida que aumentaba la altura. Las barras horizontales, en cambio, tuvieron mucho éxito en provocar un comportamiento de captura de presas y su eficacia aumentó con el aumento de la longitud, hasta cierto punto. Los segmentos verticales adicionales sobre las barras horizontales redujeron significativamente las respuestas de captura de presas. En general, el sapo percibe el movimiento de un rectángulo en la dirección de su eje largo como similar al de un gusano, mientras que el movimiento a lo largo del eje corto lo interpreta como similar al de un antigusano. Mediante una configuración experimental diferente, se demostró que la discriminación entre gusano y antigusano es independiente (invariante) de la dirección en la que se mueve el objeto en el campo visual del sapo.
Los objetos estacionarios no suelen provocar respuestas de captura de presas ni de evitación. Sin embargo, los sapos en un entorno sin texturas no pueden distinguir entre la imagen retiniana de un objeto pequeño en movimiento y la imagen retiniana de un objeto pequeño estacionario inducida por el propio movimiento del sapo. Ambas imágenes provocan la captura de presas. Sin embargo, en un entorno con texturas, la imagen retiniana en movimiento inducida se ignora.
Además, el contraste entre los estímulos y el fondo puede afectar significativamente el tipo de comportamiento. En respuesta a una raya con forma de gusano, los sapos comunes se orientan y muerden hacia el borde que va en la dirección del movimiento, dado que la raya es negra y el fondo blanco. Si el contraste entre el estímulo y el fondo se invierte, el sapo prefiere el borde posterior de la raya blanca y a menudo muerde detrás de él. Obviamente, los efectos de "apagado" (cambio rápido de luminancia de brillante a oscuro) por los bordes de contraste en movimiento juegan un papel guía. Generalmente, los objetos cuadrados blancos que se mueven contra un fondo negro son más atractivos como presa que los objetos negros sobre blanco. Sin embargo, esta tendencia es plástica y se invierte estacionalmente, donde los objetos negros contra un fondo blanco son mucho más efectivos para provocar el comportamiento de captura de presas en otoño e invierno (Ewert 1980).
Para comprender los mecanismos neuronales que subyacen a las respuestas conductuales del sapo, Ewert realizó una serie de experimentos de registro y estimulación. En primer lugar, los resultados le permitieron comprender la forma en que se construye el sistema visual y se conecta con el sistema nervioso central. En segundo lugar, descubrió las áreas del cerebro responsables del análisis diferencial de los estímulos.
En primer lugar, la retina está conectada al techo óptico por al menos tres tipos de células ganglionares , cada una con un campo receptivo excitatorio y un campo receptivo inhibidor circundante, pero difieren en el diámetro de sus campos receptivos excitatorios centrales. Los diámetros de las células ganglionares de clase II (R2) son de aproximadamente cuatro grados de ángulo visual. Los de las células de clase III (R3) son de aproximadamente ocho grados y las células ganglionares de clase IV (R4) varían de doce a quince grados. A medida que los estímulos se mueven a través del campo visual del sapo, la información se envía al techo óptico en el mesencéfalo del sapo . El techo óptico existe como un sistema de localización ordenado, en forma de un mapa topográfico . Cada punto del mapa corresponde a una región particular de la retina del sapo y, por lo tanto, a todo su campo visual. Del mismo modo, cuando se estimulaba eléctricamente un punto del techo, el sapo se giraba hacia una parte correspondiente de su campo visual, lo que proporcionaba más evidencia de las conexiones espaciales directas.
Entre los muchos objetivos experimentales de Ewert estaba la identificación de detectores de características , neuronas que responden selectivamente a características específicas de un estímulo sensorial. Los resultados mostraron que no había "detectores de gusanos" ni "detectores de enemigos" a nivel de la retina. En cambio, descubrió que el techo óptico y la región talámico-pretectal (en el diencéfalo ) desempeñan papeles importantes en el análisis e interpretación de los estímulos visuales (resumido en Ewert 1974, 2004; Ewert y Schwippert 2006).
Los experimentos de estimulación eléctrica demostraron que el tectum inicia los comportamientos de orientación y chasquido. Contiene muchas neuronas diferentes sensibles a la vista, entre ellas las neuronas de tipo I y tipo II (más tarde llamadas T5.1 y T5.2, respectivamente). Las neuronas de tipo I se activan cuando un objeto que atraviesa el campo visual del sapo se extiende en la dirección del movimiento; las neuronas de tipo II, también, pero se activarán menos cuando el objeto se extienda en una dirección que sea perpendicular a la dirección del movimiento. Esas neuronas T5.2 muestran propiedades selectivas de presa; consulte detectores de características de presa . Los patrones de descarga de estas neuronas, registrados en sapos que se mueven libremente, "predicen" las reacciones de captura de presas, por ejemplo, el movimiento de la lengua o el chasquido. Sus axones se proyectan hacia abajo a los sistemas motores bulbar/espinal, como el núcleo hipogloso que alberga las neuronas motoras de los músculos de la lengua. En combinación con neuronas de proyección adicionales, las células selectivas de presas contribuyen a la capacidad del tectum de iniciar el comportamiento de orientación y chasquido, respectivamente.
La región tálamo-pretectal inicia la conducta de evitación en el sapo. Más específicamente, la activación eléctrica de la región tálamo-pretectal inicia una variedad de movimientos de protección, como cerrar los párpados, agacharse y darse la vuelta (Ewert 1974, 2004). Varios tipos de neuronas en esta región son responsables de las conductas de evitación y todas son sensibles a diferentes tipos de estímulos. Un tipo de neuronas (TH3) se activa ante objetos amenazantes de gran tamaño, especialmente aquellos que se extienden perpendicularmente a la dirección del movimiento. Otro tipo (TH6) se activa ante un objeto amenazante que se mueve hacia el sapo. Otros tipos (TH10) responden a obstáculos estacionarios de gran tamaño, y también hay neuronas que responden a la estimulación de los sensores de equilibrio en el oído del sapo. La estimulación de (una combinación de) estos tipos de neuronas haría que el sapo exhibiera diferentes tipos de conductas de protección.
Los experimentos de lesión condujeron al descubrimiento de vías que se extendían entre el tectum y la región tálamo-pretectal. Cuando se eliminó el tectum, desapareció el comportamiento de orientación. Cuando se eliminó la región tálamo-pretectal, el comportamiento de evitación desapareció por completo, mientras que el comportamiento de orientación se mejoró incluso ante estímulos depredadores. Además, las propiedades selectivas de presas se vieron afectadas tanto en las neuronas selectivas de presas como en el comportamiento de captura de presas (Zupanc 2004). Finalmente, cuando se eliminó la mitad de la región tálamo-pretectal, la desinhibición se aplicó a todo el campo visual del ojo opuesto. Estos y otros experimentos sugieren que las vías, que involucran axones de células de tipo TH3, se extienden desde el tálamo pretectal hasta el tectum, adecuadas para modular las respuestas tectales a los estímulos visuales y para determinar las propiedades selectivas de presas debido a influencias inhibitorias.
Tras analizar los flujos de procesamiento neuronal en las estructuras cerebrales (pretectal, tectal, medular) que median entre los estímulos visuales y las respuestas conductuales adecuadas en los sapos, Ewert y sus colaboradores examinaron varios circuitos neuronales que, en conexión con ciertas estructuras del prosencéfalo (estriatal, palial, talámico), pueden iniciar, modular o modificar la mediación estímulo-respuesta (Ewert y Schwippert 2006). Por ejemplo, en el curso del aprendizaje asociativo, el esquema visual de presa del sapo puede modificarse para incluir objetos que no sean presas. Después de lesiones en una estructura telencefálica involucrada en el aprendizaje (el palio ventromedial posterior), este efecto de aprendizaje falla y el reconocimiento de presas muestra nuevamente su selectividad específica de especie. La parte posterior del palio ventromedial es homóloga al hipocampo de los mamíferos, que también está involucrado en los procesos de aprendizaje. Tanto en los anfibios como en los mamíferos anuros, las eferencias estriatales intervienen, por ejemplo, en la atención dirigida, es decir, en la activación de una respuesta orientadora hacia un estímulo sensorial. El cuerpo estriado de los anuros es homólogo de una porción de los ganglios basales de los amniotas.
Desde un punto de vista evolutivo, es importante señalar que los vertebrados tetrápodos comparten un patrón común de estructuras homólogas del tronco encefálico y del prosencéfalo (p. ej., véase Reiner et al. 1998; González et al. 1999; Kenigfest et al. 2002). Las investigaciones neuroetológicas, neuroanatómicas y neuroquímicas sugieren que las redes neuronales que subyacen a funciones esenciales (como la atención, la orientación, la aproximación, la evitación, el aprendizaje asociativo o no asociativo y las habilidades motoras básicas) tienen, por así decirlo, un origen filogenético en estructuras homólogas del cerebro de los anfibios.
Desde un enfoque de red neuronal , es razonable preguntarse si la capacidad del sapo para clasificar objetos en movimiento mediante señales de configuración especiales (dimensión del objeto paralela o perpendicular a la dirección del movimiento) es única en el reino animal. Los estudios de desarrollo sugieren que este principio de detección es una adaptación de los anfibios terrestres a su biotopo y, por lo tanto, está dirigido a objetos que se mueven en la tierra. De hecho, se encontró que esta capacidad de detección específica no se produce en las ranas acuáticas ( Rana esculenta ). En los sapos comunes ( Bufo bufo ) se demostró que esta propiedad de detección madura durante la metamorfosis de los renacuajos acuáticos en el curso de su transición a la vida terrestre (independientemente de la experiencia alimentaria). Se descubren principios de detección comparables en los peces anfibios ( Periophthalmus koelreuteri ) y en los insectos ( Sphodromantis lineola ). En los mamíferos, las posturas corporales erguidas, por ejemplo, pueden dirigir una señal de amenaza a un rival. Esto sugiere que el algoritmo de configuración responsable de la distinción entre lo rentable (por ejemplo, similar a una presa) y lo peligroso (por ejemplo, similar a una amenaza) puede implementarse mediante redes neuronales muy diferentes. Los estudios en redes neuronales artificiales respaldan esta presunción (para un ejemplo, véase Ewert 2004).
La capacidad de procesar información de profundidad desde múltiples puntos visuales en el espacio, que antes se creía que era característica exclusiva de los primates y mamíferos con ojos frontales, se ha determinado que la poseen la mayoría de los anfibios, a saber, las ranas y los sapos (Nityananda y Read 2017). Desde un punto de vista evolutivo, ha habido un respaldo sustancial a la idea de que la visión estereoscópica ha evolucionado como una progresión natural para los animales con visión binocular, es decir, una distancia sustancial entre los dos ojos (Nityananda y Read 2017). Esta teoría significaría que la estereopsis ha evolucionado de forma independiente al menos cuatro veces para explicar la presencia de la visión estereoscópica en mamíferos, aves, anfibios y algunos invertebrados.
Para los sapos en particular, la estereopsis resultaría enormemente ventajosa, ya que la percepción de profundidad sería particularmente útil para ayudar a atrapar presas y calcular la distancia.
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