El mutualismo hormiga-hongo es una simbiosis que se observa entre ciertas especies de hormigas y hongos , en la que las hormigas cultivan activamente hongos de manera muy similar a como los humanos cultivan cultivos como fuente de alimento. Sólo hay evidencia de dos casos en los que esta forma de agricultura evolucionó en hormigas, lo que resultó en una dependencia de los hongos para alimentarse. Estos casos fueron las hormigas attinas y algunas hormigas que forman parte del género Megalomyrmex . [1] En algunas especies, las hormigas y los hongos dependen unos de otros para sobrevivir. Este tipo de codependencia prevalece entre los herbívoros que dependen del material vegetal para nutrirse. La capacidad del hongo para convertir el material vegetal en una fuente de alimento accesible para su huésped lo convierte en el socio ideal. [2] La hormiga cortadora de hojas es un ejemplo bien conocido de esta simbiosis. [3] Las especies de hormigas cortadoras de hojas se pueden encontrar desde el sur de América del Sur hasta los Estados Unidos. [2] Sin embargo, las hormigas no son los únicos artrópodos terrestres que han desarrollado simbiosis con hongos. También se observa un mutualismo similar con los hongos en las termitas dentro de la subfamilia Macrotermitinae , que están ampliamente distribuidas en los trópicos del Viejo Mundo con la mayor diversidad en África . [4]
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Las hormigas productoras de hongos propagan, nutren y defienden activamente a las Lepiotaceae y otros linajes de hongos basidiomicetos . [6] A cambio, el hongo proporciona nutrientes a las hormigas, que pueden acumularse en puntas de hifas especializadas conocidas como "gongylidia". Estos crecimientos se sintetizan a partir de sustratos vegetales y son ricos en lípidos y carbohidratos. En algunos géneros avanzados, la hormiga reina puede llevarse una bolita del hongo cuando se va para comenzar una nueva colonia. [7] Hay tres castas de hormigas obreras en las colonias de Attini, todas las cuales participan en la búsqueda de materia vegetal para alimentar el cultivo de hongos. La casta más baja, menor, es la más pequeña en tamaño pero la más grande en número y es la principal responsable de mantener el cultivar fúngico [8] para el resto de la colonia. La simbiosis entre los hongos basidiomicetos y las hormigas attinas involucra al hongo patógeno Escovopsis y un simbionte bacteriano actinomiceto Pseudonocardia . [8] Esto indica que la relación evolutiva no se limita entre hongos y hormigas, sino que incorpora una comunidad de simbiontes. [8]
Hay cinco tipos principales de agricultura que practican las hormigas productoras de hongos: [9] Sistemas agrícolas inferiores, hongos coralinos , levaduras , superiores generalizados y cortadores de hojas. La agricultura inferior es el sistema más primitivo y actualmente la practican 80 especies en 10 géneros. [10] [9] Esta clasificación se da en función de la morfología del hongo que cultivan para sus jardines. La agricultura inferior comúnmente implica nidos más pequeños y utilizan técnicas además del corte de hojas para obtener material vegetal. [11] La agricultura de hongos coralinos es practicada por 34 especies de un único clado derivado dentro del género Apterostigma . [9] Los productores de hongos coralinos experimentaron un cambio de cultivares, o el deseado cultivo de tejido fúngico cultivado hace entre 10 y 20 millones de años, a un hongo no leucocoprináceo , lo que hace que su elección de cultivar sea diferente de todos los demás attines. [12] [10] La agricultura de levadura es practicada por 18 especies de Cyphomyrmex rimosus . Se supone que el grupo C. rimosus desarrolló un hongo en forma de levadura hace entre 5 y 25 millones de años. [10] La agricultura superior generalizada es practicada por 63 especies en dos géneros y se refiere a la condición de hongo altamente domesticado. [9] Los hongos utilizados en la agricultura superior no pueden sobrevivir sin que sus agricultores los cuiden y tienen cambios fenotípicos que permiten una mayor facilidad de recolección de hormigas. [10] La agricultura de corte de hojas, que es una forma más derivada de agricultura superior, es practicada por 40 especies en dos géneros y tiene la evolución más reciente, originándose hace entre 8 y 12 millones de años. [10] Dentro de este sistema de agricultura superior, las hormigas cortadoras de hojas crean el entorno más óptimo para sus hongos excluyéndolas de la competencia. [11] Los cortadores de hojas utilizan biomasa viva como sustrato para alimentar a sus hongos, mientras que en todos los demás tipos de agricultura, el hongo requiere biomasa muerta. [10]
Las hormigas de la tribu Attini (subfamilia Myrmicinae) son fungicultivistas obligatorias. Antes de que se domesticaran los primeros cultivares obligados, los attines mantenían jardines limitados y de crecimiento lento. [13] Attini forma doce géneros con más de 200 especies, que en su mayor parte cultivan hongos Lepiotaceae de la tribu Leucocoprineae. [4] [6] [14] Estas hormigas normalmente se subdividen en los attines "inferiores" y "superiores". Uno de los factores más distintivos entre estos dos subgrupos son sus respectivos cultivares y sustratos de cultivar. Los attines inferiores tienen cultivares menos especializados que se parecen más a las Leucocoprineae que se encuentran en la naturaleza y utilizan "sustratos ancestrales" compuestos de detritos de plantas, madera, artrópodos y flores. Las attines superiores, por otro lado, utilizan hierba, hojas y flores recién cortadas como sustrato de hongos (de ahí el nombre común de "hormigas cortadoras de hojas") y cultivan hongos altamente derivados. [15] Este comportamiento de utilizar materia vegetal fresca en la agricultura a escala industrial evolucionó hace 15 a 20 millones de años. [16] Los cultivares de attines superiores a menudo tienen crecimientos llamados gongylidia , estructuras ricas en nutrientes que han evolucionado para facilitar la cosecha, la ingestión y la alimentación de las larvas, al mismo tiempo que sirven como propágulos para los hongos. [4] Los cultivares attinos superiores de gongylidia fueron domesticados hace unos 30 millones de años. El uso por parte de los attine de sustrato de jardín fresco para el mantenimiento de los jardines marcó el inicio de la relación simbiótica obligatoria. Estos niveles superiores utilizan específicamente el hongo Leucoagaricus gongylophorus . [13]
La simbiosis entre las hormigas attinas y los hongos Leucoagaricus no es puramente beneficiosa, sino obligatoria. El cultivar de hongos proporciona alimento a las hormigas, pero limita su dieta al crecimiento del monocultivo de gongylidia. Sin las hormigas, el monocultivo del cultivar L. gongylophorus sería muy susceptible a las infecciones. [17] El hongo desarrolla adaptaciones a las amenazas percibidas modificando la gongylidia. Los gongylidia proporcionan a las hormigas un alimento muy nutritivo, lo que da como resultado heces antifúngicas. Esta característica beneficia al cultivar, limitando la propagación de microflora extraña como el parásito fúngico Escovopsis . [18]
La fidelidad de la pareja se puede presenciar a través de la transmisión genética vertical de hongos cuando se inicia una nueva colonia. [19] Primero, la reina debe aparearse con varios machos para inseminar sus muchos huevos antes de volar a un lugar diferente para comenzar una nueva colonia. Al irse, se lleva consigo un grupo de micelio (la porción vegetativa del hongo) y comienza un nuevo jardín de hongos en su punto de descanso utilizando este micelio. Esto crece hasta convertirse en la nueva granja de hongos completa con los genes del cultivar original preservados para otra generación de hormigas. La relación entre las hormigas attinas y el hongo Lepiotaceae es tan especializada que, en muchos casos, las Lepiotaceae no se encuentran fuera de los nidos de las colonias de hormigas. Está claro que se ha ejercido presión evolutiva sobre estas hormigas para que desarrollen un sistema organizado en el que alimenten al hongo y continúen su reproducción.
Los estudios realizados (con el concepto del dilema del prisionero en mente) para probar qué impulsa aún más la fidelidad de pareja entre las especies han demostrado que los factores externos son una fuerza impulsora aún mayor. Los efectos de las hormigas tramposas (hormigas que no trajeron biomasa vegetal como alimento fúngico) tuvieron un efecto mucho menor en la idoneidad de la relación que cuando los hongos hicieron trampa al no proporcionar gongylidia. Ambos efectos se exacerbaron en presencia de infección por Escovopsis , lo que resultó en una pérdida cercana al 50% de la biomasa fúngica. [20] Está claro que el riesgo de infección por parásitos es un factor externo determinante para mantener estas dos especies leales entre sí. Aunque los factores externos juegan un papel importante en el mantenimiento de la fidelidad entre los mutualistas, se ha encontrado evidencia genética de transmisión vertical de la fidelidad de pareja entre especies de hormigas asexuales que cultivan hongos. [21] Factores como la transmisión vertical no desempeñan un papel tan importante como los factores ambientales en el mantenimiento de la fidelidad, ya que el cambio de cultivar entre especies de hormigas no es una práctica muy infrecuente. [19]
Existen relaciones simbióticas adicionales que afectan la agricultura de hongos. El hongo Escovopsis es un parásito en las colonias de hormigas que cultivan hongos y que puede dañar enormemente los jardines de hongos a través de la infección, [22] y la bacteria Pseudonocardia tiene una relación mutualista con las hormigas. Se cree que las hormigas utilizaron esta relación durante millones de años, coevolucionando para producir el tipo correcto de antibióticos. [22] [23] Las hormigas attinas cultivan la bacteria Pseudonocardia , productora de antibióticos , que utilizan para controlar Escovopsis . [22] Se desconoce el motivo de la falta de resistencia a los antibióticos en Escopovosis debido a este simbionte secundario de larga data. [22] [23] Los aislamientos microbianos específicos revelaron que las bacterias Pseudonocardia están ubicadas en estructuras especializadas a lo largo del exoesqueleto de la hormiga. [24] Las bacterias Pseudonocardia residen en los tegumentos de las hormigas reproductoras hembras y ayudan a defenderlas de Escovopsis mediante la producción de estos metabolitos secundarios . [23]
De hecho, algunas especies de hormigas han desarrollado glándulas exocrinas que aparentemente nutren a las bacterias productoras de antibióticos en su interior. [22] Una levadura negra interfiere con este mutualismo. La levadura tiene un efecto negativo sobre las bacterias que normalmente producen antibióticos para matar al parásito Escovopsis y, por lo tanto, puede afectar la salud de las hormigas al permitir que el parásito se propague. [25] Se ha sugerido que la levadura negra impide el crecimiento de Pseudonocardia al consumir los nutrientes producidos por la bacteria, lo que indirectamente ayuda a la supervivencia y propagación de la infección por Escovopsis . [11]
Las hormigas attinas realizan una variedad de comportamientos agrícolas para mantener la colonia de hongos. Las colonias están ubicadas en nidos subterráneos poco profundos y, a menudo, se encuentran en agujeros naturales entre rocas y raíces. [8] Para optimizar el crecimiento de su cultivo de hongos, las hormigas attinas abren y cierran túneles para mantener la temperatura y humedad ideales en sus estructuras subterráneas para el cultivo de hongos. [26] Las hormigas utilizan las secreciones de las glándulas metapleurales y labiales de los cortadores de hojas por sus cualidades fungistáticas y bacteriostáticas. [27] La aplicación de estas secreciones a través de la superficie del hongo inhibe el crecimiento de patógenos dañinos. Las hormigas cortadoras de hojas eliminan las malezas de la colonia de hongos masticando secciones infectadas por parásitos fúngicos, comúnmente Escovopsis , y desechando el material de desecho para evitar la propagación de patógenos a través de la colonia. [27]
Los estudios han demostrado que otros insectos utilizan firmas químicas de compuestos orgánicos volátiles para reconocer cepas de hongos. [28] [27] Es probable que las hormigas productoras de hongos utilicen el perfil químico de su cultivar para identificar microbios que no desean en el jardín. Se ha observado un rechazo retardado en las hormigas cortadoras de hojas en respuesta a sustratos vegetales que eran perjudiciales para la colonia de hongos. Los hongos pueden comunicar esto a las hormigas a través de señales químicas que las hormigas reciben a través de sus sensores neuronales olfativos antenales. [27] Las señales se procesan y forman asociaciones de memoria a largo plazo, lo que permite a las hormigas diferenciar entre sustratos para el cultivar. [27]
Dada la distribución exclusiva en el Nuevo Mundo de más de 200 especies de hormigas productoras de hongos , [1] se cree que este mutualismo se originó en la cuenca de la selva amazónica hace unos 50 a 66 millones de años. Esto sería después del evento K-Pg y antes del Óptimo del Eoceno . Durante las consecuencias del evento K-Pg , el antepasado de las hormigas attinas se especificó a medida que los recursos de los que dependía como cazador-recolector generalizado escasearon. Al mismo tiempo, el grupo hermano de las hormigas attinas Dacetina desarrolló un comportamiento depredador durante la misma búsqueda de nuevos recursos. [29] El mutualismo hormiga-hongo no evolucionó simétricamente. Las hormigas perdieron rápidamente la capacidad de sintetizar arginina al perder el gen argininosuccinato liasa, el paso final en la vía de biosíntesis de arginina. Esto creó una dependencia inmediata de sus cultivares para proporcionar el aminoácido necesario y se ve respaldado por la falta de reversión a los estilos de vida de cazadores-recolectores. [13] La especie Cyatta abscondita se considera el ancestro más reciente de todas las hormigas cortadoras de hojas. [30]
Aunque las hormigas son monofiléticas , sus hongos simbiontes no lo son. Se dividen aproximadamente en tres grupos principales; sólo el G1 ha desarrollado gongylidia . Los del G3 son parafiléticos , los más heterogéneos y forman las relaciones más relajadas con sus cultivadores. [6] Las especies G1 y G3 son hongos lepiotáceos que incluyen Leucoagaricus gongylophorus , la especie cultivada por hormigas attinas superiores, incluidas Atta y Acromyrmex . [31]
Las especies G2 desarrollan hifas largas que forman una cubierta protectora sobre el nido, que se describe como un "jardín velado" con nidos suspendidos debajo de troncos o dentro de cavidades dentro de ellos y que rara vez se encuentran en cavidades en el suelo. Se supone que las hormigas tejen hilos de micelio. [32] Una cuarta especie, G4, está relacionada, pero no se observa que esté entretejida en estos jardines velados o suspendida. Se cultiva en masas parecidas a esponjas en el fondo de la cavidad del jardín, ya sea debajo de troncos o en cavidades excavadas en el suelo. Este comportamiento de construcción de nidos es más similar al de las hormigas attinas inferiores que se dedican al cultivo de hongos lepiotáceos pertenecientes al grupo G3. Ambas especies son cultivadas por miembros del género Apterostigma , donde G2 se encuentra en nidos pertenecientes al subclado Apterostigma dentigerum y G4 en nidos del subclado Apterostigma manni . [33] Sólo se documentó que una especie de Apterostigma , Apterostigma auriculatum , cultivaba el hongo G3. [34] [32]
En 2014 el hongo G2 fue clasificado como Pterula velohortorum y el G4 como Pterula nudihortorum por el micólogo estadounidense Bryn Tjader Mason Dentinger. [35] El análisis filogenético publicado en 2020 creó el género Myrmecopterula y reclasificó estas especies como Myrmecopterula velohortorum y Myrmecopterula nudihortorum . [36] No se ha documentado que estas especies produzcan cuerpos fructíferos fértiles y, por lo tanto, se presume que dependen completamente de las hormigas. Una tercera especie, Myrmecopterula moniliformis, se incluyó en este género en 2020 y se ha observado que produce cuerpos fructíferos tanto fértiles como infértiles, lo que significa que es capaz de sobrevivir sin hormigas. Una hipótesis es que puede haber descendido de un linaje de hongos domesticados por hormigas que escaparon del cultivo para convertirse en hongos de vida libre; sin embargo, todavía se observa que crece en nidos de hormigas. [36] Los estudios ahora muestran que los hongos que pertenecen a hormigas attinas inferiores no son mutualistas obligados y son capaces de vivir libremente. Anteriormente se pensaba que los hongos eran propagados por hormigas exclusivamente por medios clonales (vegetativos). Sin embargo, la considerable variación genética de los hongos sugiere que este puede no ser el caso. [37]
Se plantea la hipótesis de que los hongos han evolucionado para volverse más atractivos para las especies de hormigas mediante el desarrollo de enzimas que les permiten acceder a los nutrientes de la masa fúngica. [38] Esto probablemente ocurrió hace 25-35 millones de años, cuando las hormigas attinas domesticaron sus cultivares de hongos en lugares secos o estacionalmente secos en América Central o del Norte, lo que permitió el aislamiento genético del hongo. Este desarrollo es la transición de una agricultura inferior a una agricultura superior. Durante este período los cultivares de hongos perdieron una serie de genes que les permitieron descomponer una amplia variedad de sustratos. [13] Al mismo tiempo, parecen haberse comprometido plenamente con la propagación mediante la transmisión vertical practicada por las hormigas attinas y al final de su alopatría ya no pudieron reproducirse sexualmente con sus primas de vida libre o sus contrapartes de attina inferior. [13]
Una mayor especialización se produjo a partir de la oportunidad que ofreció esta coevolución. Hasta ese momento, la hormiga huésped había estado alimentando a sus cultivares principalmente con detritos y materia fecal. [13] El cambio hacia la herbivoría consistió en que ciertos grupos de hormigas attinas (los antepasados de Atta y Acromyrmex ) cambiaron hacia materia vegetal fresca como sustrato para cultivar sus jardines. [29] [13] Este cambio brindó la oportunidad para el desarrollo de la agricultura a escala industrial que ahora vemos en los géneros Atta y Acromyrmex .
Existe un debate en el campo sobre la "estrechez" de la coevolución entre las hormigas y sus cultivares de hongos. Si bien la transmisión vertical observada de cultivares de hongos [39] y la fuerte especificidad huésped-simbionte [10] [37] podrían sugerir una estrecha relación coevolutiva , análisis filogenéticos recientes sugieren que este no es el caso. Múltiples domesticaciones del mismo hongo, escape de hongos de la domesticación o cambio de cultivares podrían conducir al patrón coevolutivo difuso observado. [40] La perspectiva alternativa de una coevolución "estrecha" apunta a evidencia de inestabilidad en los eventos de transmisión horizontal, [41] [42] al mismo tiempo que postula que las diferencias observadas entre las filogenias de las hormigas attinas y sus cultivares fúngicos corresponden a eventos de especiación. [43]