La entidad fue fundada en 2004 como una franquicia deportiva semiprofesional, compuesta por doce clubes amateur representativos del oeste de Auckland.
El Waitakere United debutó en la temporada 2004-05 con un subcampeonato: después de haber finalizado la fase regular en segundo lugar, perdió la final contra el Auckland City F. C. Tras un decepcionante sexto lugar al año siguiente, en la edición 2006-07 el equipo rojiblanco quedó primero en la fase regular y volvió a perder la final ante el Auckland City, que para entonces ya se había convertido en su mayor rival.
Ese mismo curso, el Waitakere se alzó con la primera liga neozelandesa tras derrotar en la final al Team Wellington.
Anteriormente jugó en Fred Taylor Park, un parque deportivo con varios campos y aforo de 1000 espectadores.
El técnico que más veces ha dirigido al Waitakere United ha sido Chris Milicich, responsable durante diez temporadas no consecutivas.