Fue fundada en 2003 por Tom Monaghan, un filántropo católico y fundador retirado de Domino's pizza.
El obispo católico Frank Dewane, titular de la diócesis local, ha respaldado la universidad.
Monaghan declaró: "Yo quiero construir una gran universidad católica en el sur de Estados Unidos que cumpla con los más altos estándares."
[2] Como nueva universidad, Ave María está gestionando su acreditación con las autoridades académicas correspondientes, por medio de su director ejecutivo Jim Towey[3](2006-2010).
[4] En diciembre de 2008, la Southern Association of Colleges and Schools anunció que la universidad había alcanzado un "estado de candidatura", dando a entender que "se adaptaba a los normas."