Hasta el periodo Edo prosperó bajo el control del clan Shirakawa como ciudad fortificada.

Durante el periodo Heian, el monje y poeta waka Nōin compuso el siguiente poema breve sobre la región: Miyako wo ba kasumi to tomo ni tachishikado akikaze zo fuku Shirakawa no seki.

Durante el Período Meiji en 1889, el área fue clasificada como ciudad de Shirakawa.

Según datos del censo japonés,[4]​ la población de Shirakawa ha disminuido en los últimos años.

Entre los festivales celebrados en Shirakawa destacan el "Daruma Ichi", un festival que celebra la tradicional muñeca "Daruma", y durante el cual las calles de la ciudad están llenas de tenderetes que venden Darumas, comidas típicas del festival y amuletos, y el "Chōchin Matsuri" (Festival de la Linterna), que se celebra cada verano, con una celebración especial de tres días una vez cada tres años.