Hawkins se interesó por primera vez en la actuación a la edad de tres años cuando asistió al circo.

Asimismo tuvo pequeñas participaciones en series de televisión como Casualty y Doctors.

En 1998, cuando todavía era un estudiante, Hawkins fue seleccionada para participar como extra en Star Wars: Episodio I - La amenaza fantasma.

Su primer papel importante en la televisión llegó en 2005, cuando interpretó a Susan Trinder en la serie nominada para los BAFTA Fingersmith, una adaptación de la novela homónima de Sarah Waters, que coprotagonizó junto a Imelda Staunton (como había hecho en Vera Drake) y Elaine Cassidy.

En 2006, Hawkins regresó a los escenarios, presentándose en el Royal Court Theatre con The Winterling, de Jez Butterworth.

Ayoade dirigiría posteriormente a Hawkins en dos de sus películas, Submarine (2010) y The Double (2013).

[5]​ En 2011, Hawkins tuvo un papel secundario en la adaptación cinematográfica de Jane Eyre y protagonizó la comedia romántica Love Birds.

Vivienne Graham, una científica que ayuda al Dr. Ishiro Serizawa, interpretado por Ken Watanabe.

Brown en Paddington 2, la cual sostiene un 100% de calificación en Rotten Tomatoes, convirtiéndose en la película con mejores críticas del sitio.

Ese mismo año protagonizó Maudie, el color de la vida, en donde interpretó a la pintora canadiense, Maud Lewis.

Su actuación fue elogiada por los críticos y ganó el premio a mejor actriz en los Canadian Screen Awards.

En 2018, Hawkins protagonizó Eternal Beauty, película dirigida por su coprotagonista en Submarine y Jane Eyre, Craig Roberts.