Después de su ordenación, Cunningham fue asignado como párroco asociado en la parroquia del Santísimo Sacramento en Kenmore, Nueva York.
En 1972, fue nombrado párroco asistente en su parroquia natal de San Juan el Bautista, también en Kenmore.
Cunningham se convirtió en secretario privado en 1974 del obispo Edward Dennis Head y canciller asistente de Búfalo en 1974.
Fue elevado por la Santa Sede al rango de Monseñor en 1984, luego nombrado canciller titular en 1985, y vicario general en 1986, por el obispo.
La Universidad de Niágara le otorgó un doctorado honorario en Humanidades en 1991.
El padre de la supuesta víctima no solicitó ninguna acción adicional y Cunningham abandonó el caso.
Cunningham fue miembro de las juntas directivas del Seminario Cristo Rey, Catholic Charities USA, Baker Victory Services en Búfalo y el Cantalician Center for Learning en Depew.
[4] En 2015, cuando esas declaraciones se hicieron públicas, Cunningham dijo que deseaba haber expresado su respuesta de manera diferente: «Es evidente que debería haber elegido mejor mis palabras.