Data de 2003, cuando la ciudad donó la antigua sede del Hospital Sancti Espíritus para permitir su exposición al público.

Como parte de la adecuación del edificio se añadió una nueva planta sobre la falsa y se arregló la fachada, instalándose un alero similar al original.

El museo incluye una sala dedicada a la música sacra de la colegiata, donde se conservan los cantorales de la iglesia y dos bajones.

Se conserva también una escultura yacente de Gregorio de Messa, antiguamente ubicada en la ermita del Sepulcro y diversas pinturas y tablas de la colegiata, donde destacan las tablas góticas de mediados del siglo XV realizadas por los hermanos Nicolás y Martín Zahortiga que formaron parte del retablo mayor de la Colegiata de Santa María hasta el siglo XVII.

Cierran la colección del museo los relicarios, cruces y demás ornamentos de la colegiata, distribuidas en las tres últimas salas.