Comenzó su servicio en la corte de Pedro I, participando como voluntario en la campaña del Prut (1710-1711) y tras finalizarse las operaciones militares, se dirigió en embajada con el barón Piotr Shafírov a Constantinopla, desde donde envió correspondencia al zar.En 1743, Bestúzhev contrajo matrimonio con la condesa Anna Gavrílovna Yaguzhinskaya, la hija del gran canciller Golovkin.Sin embargo en julio del mismo año era arrestada por el asunto Lopujiná y el 29 de agosto fue condenada al castigo por el knut, el corte de su lengua y su exilio a Siberia.En 1744 su hermano menor Alekséi fue puesto oficialmente al mando del departamento de política exterior, como canciller estatal.La emperatriz no le respondió, puesto que la mujer legal de Bestúzhev se encontraba en el exilio en Siberia.En su auxilio salieron el favorito de la emperatriz Alekséi Razumovski y el vicecanciller Mijaíl Vorontsov.La cólera de la emperatriz perdió intensidad, pero el matrimonio no fue reconocido[6] En 1752 Bestúzhev fue llamado a San Petersburgo, pero cayó enfermo de camino y solo llegaría a Rusia solamente tres años después, tras pasar su convalecencia en Dresde.Al no tener descendencia, su herencia pasó por su sobrino Mijaíl Volkonski, educado en su casa.
Ioganne-Henriette-Louise von Karlovitz, su segunda esposa, no reconocida en Rusia.
