Su nombre deriva de la anglinización del irlandés, cuya traducción literal sería "La Cuesta de la Familia del Cañón" (The Slope of the Cannon Family, en inglés).

Letterkenny se fundó como mercado en el siglo XVII (anterior a la crisis de la patata irlandesa) y se convirtió en el primer punto de travesía del río Swilly.

Entre los edificios principales donde se desarrollaban las labores de trabajo estaban el Hospital General (que se creó a partir del Hospital Psiquiátrico de San Conal, Pramerica), y el Departamento de Asuntos Sociales y Familiares.

Desde el 2002 ha habido una expansión considerable en el sector de venta al público.

Paralelo a este crecimiento ha sido el desarrollo de las infraestructuras culturales.