Tras haber trabajado con el animador Paul Grimault y el cineasta Georges Rouquier, Demy dirigió su primer largometraje, Lola, en 1961, con Anouk Aimée en el papel de la cabaretera que da nombre a la película.

Aunque no pudo recuperar del todo la brillantez de sus tres primeras películas, su cine posterior se caracteriza por una búsqueda constante.

En general, sus películas posteriores fueron peor recibidas por la crítica, aunque han surgido voces reivindicándolas.

Varda le rindió homenaje también en Les Demoiselles ont eu 25 ans (1993) y L'Univers de Jacques Demy (1995).

Jacques Demy falleció en 1990 como consecuencia del sida, según reveló en 2008 su viuda Agnès Varda, en un documental sobre el director, titulado Les plages d'Agnès.