Su padre era Robert Stanley Wilcoxon (conocido como "Tan"), director del Republic Bank en Jamaica,[1]​ y su madre Lurline Minuette Nunes, que había sido actriz teatral aficionada.

[2]​ Entre sus actuaciones cabe destacar la que hizo en una producción de la obra de Rudolph Besier The Barretts of Wimpole Street, representada en el Teatro Queen junto a Gwen Ffrangcon-Davies, Scott Sunderland y Cedric Hardwicke.

[2]​[6]​ En 1941 Wilcoxon encarnó al Capitán Hardy, actuando junto a Laurence Olivier y Vivien Leigh, en el film de Alexander Korda That Hamilton Woman.

[2]​ Durante su servicio en 1942 estrenó tres filmes, entre ellos La señora Miniver,[7]​ el cual obtuvo un considerable éxito de público, así como seis Premios Oscar.

[2]​ Wilcoxon, en su papel del vicario, escribió y reescribió el sermón clave junto al director, William Wyler.

[2]​ Ese sermón tuvo tanto éxito que fue utilizado en esencia por el Presidente Franklin D. Roosevelt como herramienta para fortalecer la moral, y fue la base de los folletos impresos en varias lenguas y lanzados sobre el enemigo en los territorios ocupados.

[2]​ Tras finalizar su servicio, Wilcoxon retomó su relación con Cecil B. DeMille rodando Unconquered, tras lo cual fue Sir Lancelot en A Connecticut Yankee in King Arthur's Court, un musical basado en la novela de Mark Twain y protagonizado por Bing Crosby en el papel del título.

[2]​ Tras fallecer DeMille, Wilcoxon hizo un considerable trabajo de preproducción para rodar un film basado en la vida de Robert Baden-Powell, fundador del movimiento Boy Scout, proyecto que DeMille había dejado inacabado, pero que finalmente se abandonó.

Así, fue artista invitado en shows como Daniel Boone, Perry Mason, I Spy, It Takes a Thief, Wild Wild West, Gunsmoke, Cimarron Strip, Cagney & Lacey, The Big Valley, Private Benjamin y Marcus Welby, M. D., y entre sus pequeños trabajos para el cine destaca el de Pickering en la comedia de 1980 Caddyshack.

[2]​ Wilcoxon fue pintor y fotógrafo aficionado, cuyo trabajo se exhibió por lo menos en una ocasión en Londres.

[2]​ Henry Wilcoxon falleció en 1984 en Los Ángeles, California, a causa de un cáncer y un fallo cardiaco.