En 1918, se fundó la República Democrática de Armenia en el territorio situado al pie del monte Ararat y en torno del Aragats.

El edificio de la Galería fue culminado en 1921, por el arquitecto Alexandre Tamanian.

[3]​ En sus inicios, la organización fue confiada al pintor Martiros Saryan, quien abandonó Rostov del Don para aceptar esta misión y preparar la primera exposición con obras de artistas armenios; poco después, la colección de pinturas del Instituto Lazarev de Moscú fue enviada a Ereván.

[3]​ En 1935, la sección artística, que comenzaba a enriquecerse,[2]​ fue transformada en «Museo de arte», luego en «Galería estatal de Armenia» en 1947, para convertirse finalmente en la «Galería nacional de Armenia», con ocasión de la independencia de Armenia en 1991.

Entretanto, la colección del museo fue creciendo, lo que llevó a abrir una nueva sección más grande en 1978.