El director es un civil o un oficial de bandera o general de las fuerzas armadas[1] nominado por el Presidente, con la recomendación concurrente o no concurrente del DNI,[2] y debe ser confirmado por una mayoría de votos del Senado.
Además, el DCI se desempeñó como asesor del Presidente de los Estados Unidos en asuntos de inteligencia y fue el asesor legal de inteligencia del Consejo de Seguridad Nacional (NSC).
Después del final de la Segunda Guerra Mundial, la Oficina de Servicios Estratégicos fue desmantelada y sus funciones se dividieron entre los Departamentos de Estado y de Guerra (ahora Defensa).
[5] El presidente Truman pronto reconoció la ineficacia de este acuerdo y creó el Grupo de Inteligencia Central,[6] que podría considerarse un precursor más pequeño del Consejo de Seguridad Nacional.
Los deberes del DCI se han definido aún más a lo largo de los años por la tradición, las leyes del Congreso y las órdenes ejecutivas.