Se inició como actriz en el teatro, haciendo su primer papel en Broadway a los 18 años.

Entre 1931 y 1934, Cummings actuó en 21 filmes, destacando entre ellos la película de Harold Lloyd Movie Crazy, así como American Madness, dirigida por Frank Capra.

Entre sus interpretaciones teatrales puede mencionarse Long Day's Journey into Night (1971) de Eugene O'Neill, junto a Lawrence Olivier.

Interpretó a Mary Tyrone en la representación en el Royal National Theatre de la obra de Eugene O'Neill Long Day's Journey Into Night, junto a Sir Laurence Olivier, función que obtuvo un gran éxito.

En 1979 ganó un Tony a la mejor actriz por su interpretación de Emily Stilson en la obra Wings (escrita por Arthur Kopit).