[1]​ Paralelamente trabajó en repetidas ocasiones con directores como Spike Jonze, para quien compuso la música de Being John Malkovich (1999), Adaptation (2002) y Donde viven los monstruos (2009).

[9]​ Burwell declaró que su profesión como compositor en el cine comenzó de forma totalmente accidental.

Durante los años 1980 cuando tocaba en grupos musicales de Nueva York conoció a Skip Lievsay, un músico que en ese entonces se encontraba trabajando como editor de sonido para la película Blood Simple (1984) y que le preguntó si estaba interesado en grabar música cinematográfica.

[13]​ Durante los siguientes años se volvió un colaborador estable en la filmografía de los hermanos Coen; para Miller's Crossing (1990) los directores le propusieron componer una orquesta y para Barton Fink (1991) basó su composición en la desconexión del protagonista con el mundo real.

No obstante, Burwell trabajó junto a Skip Lievsay dividiendo el filme entre música y efectos de sonido.

[11]​ El San Francisco Chronicle escribió que «la inolvidable música del compositor Carter Burwell le da un énfasis melancólico» a la película.

Seguramente ningún compositor quiere que el trabajo de otro sea tomado por propio, o vice versa».

[17]​ A continuación compuso para el filme protagonizado por Mel Gibson Conspiracy Theory (1997), trabajó junto a T-Bone Burnett en El gran Lebowski (1998) de los Coen y Dioses y monstruos (1998), cuya banda sonora fue descrita como una «música hermosamente triste» por Janet Maslin de The New York Times.

[21]​ En otra reseña la revista Variety publicó que «sus abordajes musicales son siempre inusuales y efectivos».

[22]​ Su primer trabajo para el director Spike Jonze fue Being John Malkovich (1999), cinta en la que Burwell le dio a la música un enfoque «generalmente melódico, melancólico y animado».

[24]​[23]​[25]​ En el año 2001 recibió varios reconocimientos por su trabajo junto a T-Bone Burnett en O Brother, Where Art Thou?

«La amenazante música tipo thriller de Carter Burwell es ingeniosamente contradictoria: nunca nos señala que estamos mirando una comedia», indicó la revista Newsweek sobre Burn After Reading.

La cantante escribió las canciones mientras que Burwell escribió la música instrumental, aunque en algunos casas las tareas de ambos se entremezclaron: «Hice algunos trabajos instrumentales en las canciones de Karen y ella hizo algunos trabajos vocales en mis piezas», comentó Burwell.

Debido a que la producción de The Finest Hours se atrasó, el compositor realizó la música cuando todavía faltaban terminar algunos aspectos de la producción del filme —como los efectos especiales— y continuó trabajando en el próximo proyecto en su agenda, Hail, Caesar!

Para avanzar con más rapidez en la banda sonora de The Finest Hours, Burwell trabajó junto al arreglista Phil Klein.

«El mayor desafío fue atarlo todo para hacer que suene como si estuvieses viendo una sola película», dijo Burwell.

[11]​ Volvió a trabajar con el director Martin McDonagh por tercera vez en Three Billboards Outside Ebbing, Missouri (2017), cinta por la cual recibió nominaciones a los premios Óscar y Globo de Oro en la categoría de mejor banda sonora.

[35]​[4]​ En una reseña, The Hollywood Reporter comentó que «más que a los elementos visuales, la profundidad de la película le debe mucho a la música rica e inconfundiblemente estadounidense de Carter Burwell, con sus raíces y elementos folk».