[1]​[2]​ Okadama fue construido entre 1942 y 1944 como un campo de aviación para el Ejército Imperial Japonés.

[2]​ Las operaciones comerciales comenzaron en junio de 1956 cuando North Japan Airlines comenzó a prestar servicios a Memanbetsu y posteriormente lo hizo All Nippon Airways en 1966.

Aunque la pista principal del aeropuerto se amplió de 1.000 a 1.500 m en 1967, la mayoría del tráfico programado migró al nuevo aeropuerto de Chitose, que estaba mejor equipado para manejar aviones más grandes.

En 1974, Toa (North Japan Airlines) cesó sus operaciones en Okadama y ANA estableció una nueva filial: Air Nippon, para gestionar los vuelos de los YS-11 en el aeropuerto.

[3]​ Actualmente HAS continúa atendiendo el aeropuerto utilizando los turbohélices Saab 340.