La determinación del sexo dependiente de la temperatura ( TSD ) es un tipo de determinación del sexo ambiental en la que las temperaturas experimentadas durante el desarrollo embrionario/larval determinan el sexo de la descendencia. [1] Se observa en reptiles y peces teleósteos , y algunos informes indican que ocurre en especies de camarones. [2] [3] [4] [5] [6] El TSD difiere de los sistemas cromosómicos de determinación del sexo comunes entre los vertebrados. Es el tipo de determinación ambiental del sexo (ESD) más estudiado. También se observa que algunas otras condiciones, por ejemplo la densidad, el pH y el color de fondo ambiental, alteran la proporción de sexos, lo que podría clasificarse como determinación del sexo dependiente de la temperatura o diferenciación del sexo dependiente de la temperatura, según los mecanismos involucrados. [7] Como mecanismos determinantes del sexo, la TSD y la determinación genética del sexo (GSD) deben considerarse de manera equivalente, [8] lo que puede llevar a reconsiderar el estado de las especies de peces que supuestamente tienen TSD cuando se las somete a temperaturas extremas. de la temperatura experimentada durante el desarrollo en la naturaleza, ya que los cambios en la proporción de sexos con la variación de la temperatura son ecológica y evolutivamente relevantes. [7]
Si bien se ha observado TSD en muchas especies de reptiles y peces, no se han determinado las diferencias genéticas entre sexos y los mecanismos moleculares del TSD. [7] Se cree que la vía mediada por cortisol y la vía reguladora epigenética son los mecanismos potenciales involucrados en el TSD. [7] [9]
Los huevos se ven afectados por la temperatura a la que se incuban durante el tercio medio del desarrollo embrionario . [10] Este período crítico de incubación se conoce como período termosensible. [11] El momento específico del compromiso sexual se conoce gracias a que varios autores resolvieron la cronología histológica de la diferenciación sexual en las gónadas de tortugas con TSD. [10]
El período termosensible o sensible a la temperatura es el período durante el desarrollo en el que el sexo se determina irreversiblemente. Se utiliza en referencia a especies con determinación del sexo dependiente de la temperatura, como los cocodrilos y las tortugas . [12] El TSP generalmente abarca el tercio medio de la incubación con los puntos finales definidos por la etapa embrionaria cuando se encuentran bajo temperaturas constantes. La extensión del TSP varía un poco entre especies, [12] y el desarrollo dentro de los oviductos debe tenerse en cuenta en especies donde el embrión se encuentra en una etapa relativamente tardía de desarrollo de la puesta de huevos (por ejemplo, muchos lagartos). Los pulsos de temperatura durante el período termosensible suelen ser suficientes para determinar el sexo, pero después del TSP, el sexo no responde a la temperatura y la reversión del sexo es imposible. [12]
Dentro del mecanismo, se han descubierto dos patrones distintos, denominados Patrón I y Patrón II . El patrón I se divide a su vez en IA e IB .
El patrón IA tiene una única zona de transición, donde los huevos eclosionan predominantemente machos si se incuban por debajo de esta zona de temperatura, y predominantemente hembras eclosionan si se incuban por encima de ella. El patrón IA ocurre en la mayoría de las tortugas , con la transición entre las temperaturas de producción de machos y las temperaturas de producción de hembras ocurriendo en un rango de temperaturas tan pequeñas como 1 a 2 °C . [15] El patrón IB también tiene una única zona de transición, pero las hembras se producen debajo y los machos encima. El patrón IB ocurre en múltiples especies de peces [5] y en el tuátara .
El patrón II tiene dos zonas de transición, con los machos dominando a temperaturas intermedias y las hembras dominando en ambos extremos. [14] El patrón II ocurre en algunas tortugas , lagartos y cocodrilos . [16] Se han observado proporciones de sexos mixtos y (más raramente) individuos intersexuales en o cerca de la temperatura fundamental de la determinación del sexo. [15]
Se ha propuesto que esencialmente todos los modos de TSD son en realidad el Patrón II y aquellos que se desvían del patrón esperado hembra-macho-hembra son especies cuyo rango de temperatura viable no permite las temperaturas extremas necesarias para pasar la segunda zona de transición. [17]
La distinción entre sistemas cromosómicos de determinación del sexo y TSD es a menudo confusa porque el sexo de algunas especies –como el eslizón de tres líneas Bassiana duperreyi y el dragón barbudo central Pogona vitticeps– está determinado por los cromosomas sexuales, pero esto es anulado por Temperaturas tolerables pero extremas. Además, los experimentos realizados a la temperatura fundamental, donde la temperatura tiene una influencia equívoca, han demostrado una predisposición genética subyacente a ser de un sexo u otro.
La determinación del sexo dependiente de la temperatura fue descrita por primera vez en Agama agama en 1966 por Madeleine Charnier . [18]
Un estudio de 2015 encontró que las altas temperaturas alteraban la expresión de los cromosomas sexuales en los lagartos dragón barbudos de Australia . Los lagartos tenían apariencia femenina y eran capaces de tener descendencia, a pesar de tener los cromosomas ZZ generalmente asociados con los lagartos macho. [19]
En 2018, un equipo de investigadores chinos y estadounidenses demostró que la histona H3 lisina 27 (H3K27) desmetilasa KDM6B (JMJD3), un modificador epigenético, activa el desarrollo masculino en las tortugas de orejas rojas al unirse al promotor del gen masculino dominante. DMRT1]. Derribar la expresión de este modificador a 26 °C desencadena la inversión del sexo de hombre a mujer en la mayoría de los embriones supervivientes. [20]
Una investigación de 2020 identificó el momento del compromiso gonadal en el caimán americano para comprender los efectos de la señalización de estrógenos en el TSD. Se determinó que un factor principal en el destino gonadal es el nivel de genes testiculares y la señalización de estrógenos. El estudio encontró que el compromiso crítico en el desarrollo testicular se produce durante la etapa 24-26, que es posterior a un TSP conocido para promover a los hombres en TSD. Además, la señalización temprana de estrógenos indujo el desarrollo de partes del ovario. [21]
En estos sistemas también se ha identificado sinergia entre la temperatura y las hormonas. La administración de estradiol a temperaturas de producción masculina genera hembras que son fisiológicamente idénticas a las hembras producidas a temperatura. [22] El experimento inverso, producido en machos a temperaturas femeninas, solo ocurre cuando se administra una testosterona no aromatizable o un inhibidor de la aromatasa , lo que indica que la enzima responsable de la conversión de testosterona en estradiol, la aromatasa , desempeña un papel en el desarrollo femenino. [23] No obstante, los mecanismos de la TSD aún son relativamente desconocidos, pero en algunos aspectos, la TSD se parece a la determinación genética del sexo (GSD), particularmente en lo que respecta a los efectos de la aromatasa en cada proceso. [24] En algunas especies de peces, la aromatasa se encuentra tanto en los ovarios de los organismos femeninos que se sometieron a TSD como en los que se sometieron a GSD, siendo no menos del 85% de las secuencias codificantes de cada aromatasa idénticas, [25] lo que demuestra que la aromatasa no es exclusivo del TSD y sugiere que debe haber otro factor además que también esté afectando al TSD.
Las hormonas y la temperatura muestran signos de actuar en la misma vía, en el sentido de que se requiere menos hormona para producir un cambio sexual a medida que las condiciones de incubación se acercan a la temperatura fundamental. Se ha propuesto [26] que la temperatura actúa sobre los genes que codifican dichas enzimas esteroidogénicas , y las pruebas de vías homólogas de GSD han proporcionado un punto de partida genético. [27] Sin embargo, la vía genética de determinación sexual en las tortugas TSD no se comprende bien y no se ha identificado el mecanismo de control del compromiso masculino o femenino. [28]
Si bien se ha observado que las hormonas sexuales están influenciadas por la temperatura, alterando potencialmente los fenotipos sexuales, genes específicos en la vía de diferenciación gonadal muestran una expresión influenciada por la temperatura. [29] En algunas especies, genes determinantes del sexo tan importantes como DMRT1 [30] y aquellos implicados en la vía de señalización Wnt [29] podrían potencialmente estar implicados como genes que proporcionan un mecanismo (que abre la puerta a fuerzas selectivas) para el proceso evolutivo. desarrollo del TSD. También se ha demostrado que la aromatasa desempeña un papel en el desarrollo de ciertos tumores. [31]
Actualmente no se comprende bien el significado adaptativo del TSD. Una posible explicación de que el TSD sea común en los amniotas es la inercia filogenética : el TSD es la condición ancestral en este clado y simplemente se mantiene en los linajes existentes porque actualmente es adaptativamente neutral o casi. [32] De hecho, los análisis comparativos filogenéticos recientes implican un origen único para el TSD en la mayoría de los amniotas alrededor de 300 millones de años, con la reevolución del TSD en los escamados [33] y las tortugas [34] después de que habían desarrollado GSD de forma independiente. En consecuencia, la importancia adaptativa del TSD en todos los orígenes del TSD, excepto en los más recientes, puede haber quedado oscurecida por el paso del tiempo, y el TSD potencialmente se mantiene en muchos clados de amniotas simplemente porque funciona "suficientemente bien" (es decir, no tiene aptitud general para ello). costos en la línea de la explicación de la inercia filogenética).
Otro trabajo se centra en un modelo teórico de 1977 (el modelo Charnov - Bull ), [35] [36] predijo que la selección debería favorecer a TSD sobre los sistemas basados en cromosomas cuando "el entorno de desarrollo influye diferencialmente en la aptitud masculina versus femenina"; [2] este modelo teórico fue validado empíricamente treinta años después [2] pero se cuestiona la generalidad de esta hipótesis en reptiles. Esta hipótesis está respaldada por la persistencia de TSD en ciertas poblaciones de eslizón manchado ( Niveoscincus ocellatus ), un pequeño lagarto de Tasmania, donde es ventajoso tener hembras al comienzo de la temporada. El calor al principio de la temporada garantiza que las crías tengan mayor preferencia por las hembras, que luego tendrán más tiempo para crecer y alcanzar la madurez y posiblemente reproducirse antes de experimentar su primer invierno, aumentando así la aptitud del individuo. [1]
En apoyo de la hipótesis de Charnov y Bull, Warner y Shine (2008) demostraron con confianza que la temperatura de incubación influye en el éxito reproductivo de los machos de manera diferente que las hembras en los lagartos Jacky Dragon ( Amphibolurus muricatus ) al tratar los huevos con sustancias químicas que interfieren con la biosíntesis de hormonas esteroides. Estos químicos bloquean la conversión de testosterona en estradiol durante el desarrollo, por lo que se puede producir descendencia de cada sexo a todas las temperaturas. Descubrieron que las temperaturas de eclosión que naturalmente producen cada sexo maximizan la aptitud de cada sexo, lo que proporciona evidencia empírica sustancial que respalda el modelo de Charnov y Bull para los reptiles. [2]
Spencer y Janzen (2014) encontraron más apoyo para el modelo de Charnov-Bull incubando tortugas pintadas ( Chrysemys picta ) a diferentes temperaturas y midiendo varias características indicativas de su aptitud. Las tortugas fueron incubadas a temperaturas que producen únicamente machos, de ambos sexos, y únicamente hembras. Spencer y Janzen (2014) descubrieron que las crías de nidos mixtos eran menos eficientes energéticamente y crecían menos que sus contrapartes del mismo sexo incubadas en temperaturas de producción de un solo sexo. Las crías de temperaturas productoras de un solo sexo también tuvieron una mayor supervivencia en el primer año que las crías de temperaturas que producen ambos sexos. La TSD puede ser ventajosa y seleccionada en tortugas, ya que la eficiencia energética del embrión y el tamaño de las crías se optimizan para cada sexo a temperaturas de incubación de un solo sexo y son indicativos de la supervivencia del primer año. [37] Esto sugiere que la selección natural favorecería el TSD, ya que el TSD puede mejorar la aptitud de la descendencia.
Bulmer y Bull propusieron una hipótesis alternativa de importancia adaptativa en 1982 [38] y fue respaldada por el trabajo de Pen et al. (2010). Conjeturaron que la selección disruptiva producida por la variación en el medio ambiente podría resultar en una transición evolutiva de ESD a GSD. [38] Pluma y col. (2010) aborda la divergencia evolutiva en los SDM a través de la selección natural en la proporción de sexos. Al estudiar el eslizón manchado, observaron que la población de las tierras altas no se veía afectada por la temperatura; sin embargo, había una correlación negativa entre la temperatura anual y la proporción de sexos de las cohortes en las tierras bajas. Las tierras altas son más frías, con una mayor magnitud de fluctuación de temperatura anual y una temporada de actividad más corta, lo que retrasa la madurez, por lo que se favorece la GSD para que las proporciones de sexos no estén sesgadas. Sin embargo, en las tierras bajas, las temperaturas son más constantes y una temporada de actividad más larga permite condiciones favorables para el TSD. Concluyeron que esta diferenciación en el clima provoca una selección divergente de elementos reguladores en la red que determina el sexo, lo que permite la aparición de cromosomas sexuales en las tierras altas. [39]
El cambio climático presenta una amenaza única en especies influenciadas por la determinación del sexo dependiente de la temperatura al sesgar las proporciones de sexos y la disminución de la población. [40] El calentamiento de los hábitats de las especies que exhiben TSD está comenzando a afectar su comportamiento y pronto podría comenzar a afectar su fisiología. [41] Muchas especies (con los patrones IA y II ) han comenzado a anidar cada vez más temprano en el año para preservar la proporción de sexos. [42] Los tres rasgos de temperatura fundamental (la temperatura a la que la proporción de sexos es del 50%), la elección del sitio de anidación materna y la fenología de anidación se han identificado como los rasgos clave de TSD que pueden cambiar, y de estos, solo el Si la temperatura fundamental es significativamente hereditaria, esto tendría que aumentar en 27 desviaciones estándar para compensar un aumento de temperatura de 4 °C. [43] Es probable que el cambio climático supere la capacidad de adaptación de muchos animales TSD, [44] [45] y muchos probablemente se extinguirán. Sin embargo, hay evidencia de que durante los extremos climáticos, se seleccionan cambios en el mecanismo determinante del sexo (GSD), particularmente en las tortugas altamente mutables. [46] También se ha propuesto que las tortugas marinas pueden utilizar TSD en su beneficio en un clima cálido. Cuando la viabilidad de las crías disminuye debido al aumento de las temperaturas, pueden utilizar la coadaptación entre la proporción de sexos y la capacidad de supervivencia para aumentar la producción de crías femeninas. Esto permite que las tortugas marinas mantengan sus poblaciones y podría aumentar su resiliencia al cambio climático. [47]