El olfateo es una conducta de relevancia perceptual, definida como el muestreo activo de olores a través de la cavidad nasal con el propósito de adquirir información. Esta conducta, mostrada por todos los vertebrados terrestres, se identifica típicamente en base a cambios en la frecuencia y/o amplitud respiratoria, [1] [2] y a menudo se estudia en el contexto de conductas guiadas por olores y tareas de percepción olfativa. El olfateo se cuantifica midiendo la presión o flujo intranasal de aire [3] [4] [5] [6] o, aunque menos preciso, a través de un extensómetro en el pecho para medir el volumen respiratorio total. [7] Las estrategias para el comportamiento de olfateo varían según el animal, con animales pequeños (ratas, ratones, hámsters) mostrando frecuencias de olfateo que van de 4 a 12 Hz [2] [3] [8] pero animales más grandes (humanos) olfatean a frecuencias mucho más bajas, generalmente menos de 2 Hz. [7] [9] Además de los comportamientos de olfateo, existen pruebas de un circuito "olfatomotor" en el cerebro, [10] [11] en el que la percepción o expectativa de un olor puede activar el centro respiratorio del cerebro para permitir la modulación de la frecuencia y amplitud del olfateo y, por lo tanto, la adquisición de información sobre el olor. El olfateo es análogo a otros comportamientos de muestreo de estímulos, incluidos los movimientos sacádicos visuales , el tacto activo y los movimientos de bigotes en animales pequeños (por ejemplo, el olfateo). [12] [13] Se ha informado de olfateo atípico en casos de trastornos neurológicos, especialmente aquellos trastornos caracterizados por una función motora y una percepción olfativa deterioradas. [14] [15]
El comportamiento de inhalar incorpora cambios en el flujo de aire dentro de la nariz . Esto puede implicar cambios en la profundidad de la inhalación y la frecuencia de las inhalaciones. Ambos implican modulaciones en la forma en que el aire fluye dentro de la cavidad nasal y a través de las fosas nasales. Como consecuencia, cuando el aire que se respira está odorizado, los olores pueden entrar y salir de la cavidad nasal con cada inhalación. Lo mismo se aplica independientemente del gas que se esté inhalando, incluidas las toxinas y los disolventes, y otros productos químicos industriales que pueden inhalarse como una forma de abuso de drogas o sustancias . [16]
El acto de oler se considera distinto de la respiración por varios motivos. En los seres humanos, se puede evaluar la ocurrencia de un olfateo basándose en el control voluntario del movimiento del aire a través de la nariz. [17] En estos casos, se puede pedir a los sujetos humanos que inhalen durante una cierta cantidad de tiempo, o en un patrón particular. [7] Algunos animales son respiradores nasales obligados , en los que el único aire para la respiración debe llegar a los pulmones a través de la nariz. Esto incluye ratas y ratones. Por lo tanto, en estos animales la distinción entre una respiración y un olfateo no está clara y podría argumentarse que son indistinguibles. [18] (Véase olfateo en animales pequeños).
El olfateo se observa entre todos los vertebrados terrestres, en los que inhalan aire ambiental. [19] El olfateo también puede ocurrir en entornos submarinos, en los que un animal puede exhalar aire desde dentro de sus pulmones y cavidad nasal para adquirir olores dentro de un entorno acuático y luego volver a inhalar este aire. [20] (Véase olfateo en animales pequeños).
Si bien el comportamiento de olfateo a menudo se observa y analiza en el contexto de la adquisición de información sobre olores, el olfateo también se muestra durante la ejecución de comportamientos motivados y tras la estimulación eléctrica cerebral profunda de los centros de recompensa cerebrales. Por ejemplo, antes de obtener una recompensa de comida, los ratones y los conejos aumentan su frecuencia de olfateo [3] [21] de una manera independiente de la búsqueda de información sobre olores. Los animales también muestran un comportamiento de olfateo tras la estimulación eléctrica involuntaria de numerosas estructuras cerebrales. [22] Por lo tanto, si bien el olfateo a menudo se considera una parte crítica del olfato , su vínculo con los comportamientos motivados y de recompensa sugiere que desempeña un papel en otros comportamientos.
Los estudios sobre los correlatos perceptivos del olfato en el ser humano no llegaron a la comunidad científica general hasta la década de 1950. Frank Jones, un psicólogo estadounidense, publicó un artículo que demostraba la interacción entre los parámetros del olfato y los umbrales de detección de olores. Encontró que el olfateo profundo, que consiste en un gran volumen de aire, permite una detección consistente y precisa de los olores. [23]
Uno de los primeros informes sobre la exploración del olfateo en animales no humanos fue proporcionado por Welker en su artículo de 1964, Análisis del olfateo en la rata albina. [1] En este estudio, Welker utilizó grabaciones de video de ratas durante la presentación de olores y otros estímulos para explorar los movimientos del pecho como un índice del olfateo. Este fue el primer artículo en informar que las ratas pueden oler a frecuencias que alcanzan los 12 Hz al detectar olores y durante la exploración libre. Este artículo también proporcionó evidencia temprana de que el ritmo del olfateo estaba acoplado con otros comportamientos sensoriales, como el batido o el movimiento de los bigotes.
Aunque empezaron a aparecer estudios conductuales y psicofísicos sobre el olfateo y su influencia en la percepción de olores, se estaba realizando mucho menos trabajo para explorar la influencia de los comportamientos de olfateo en el procesamiento fisiológico de los olores dentro del cerebro. Las primeras grabaciones de los bulbos olfativos de los erizos realizadas por Lord Edgar Adrian , que anteriormente ganó el Premio Nobel de 1932 junto con Sir Charles Sherrington por su trabajo sobre las funciones de las neuronas, revelaron que las oscilaciones neuronales dentro del bulbo olfativo del erizo se sincronizaban con el ciclo respiratorio. [24] Además, las oscilaciones evocadas por el olor (incluida una bocanada exhalada de una pipa) se amplificaban junto con el ciclo respiratorio. Estos datos proporcionaron evidencia de que el procesamiento de la información dentro del cerebro, en particular el de los olores, estaba vinculado con la respiración, lo que estableció la naturaleza integral del olfateo para el procesamiento fisiológico de los olores. Unos 20 años después, Max Mozell publicó una serie de estudios en los que propuso además que la tasa de flujo y las propiedades de sorción de los odorantes interactúan para afectar la ubicación de la unión del odorante a las neuronas receptoras olfativas en la nariz y, en consecuencia, la entrada de olores al cerebro. [25] Más tarde, se presentó evidencia de que las neuronas individuales en el bulbo olfativo, la primera estación de retransmisión del cerebro para la información de los olores, se sincronizan con la respiración, lo que estableció una base sólida para el control de la entrada de olores al cerebro y el procesamiento de olores mediante el olfateo. [26]
Existen varios métodos disponibles para medir el olfateo. Si bien estos métodos son aplicables a la mayoría de los modelos animales (desde ratones hasta humanos), la selección de los métodos de medición del olfateo adecuados debe determinarse según la necesidad experimental de precisión.
Tal vez el método más simple para determinar el momento del olfateo sea el basado en video. El video de alta resolución de animales pequeños (por ejemplo, ratas) durante la respiración inmóvil permite aproximaciones del olfateo, incluida la identificación de eventos de olfateo individuales. [1] Se pueden emplear métodos similares para identificar olfateos rápidos y de alta frecuencia durante estados de excitación e investigación de estímulos. [1] Este método, sin embargo, no proporciona evidencia directa del olfateo y no es confiable en animales más grandes (desde conejos hasta humanos).
Los sensores para medir la expansión del pecho durante la inhalación proporcionan información directa de los ciclos de olfateo. [27] Estos métodos incluyen dispositivos mecánicos y ópticos. Los dispositivos mecánicos para las mediciones de olfateo son láminas piezoeléctricas colocadas debajo del pecho de los animales pequeños y medidores de tensión alrededor del pecho de los animales más grandes. En ambos casos, se puede identificar un aumento positivo en la salida de señal (voltaje) y utilizarlo para indexar los eventos de inhalación. Alternativamente, se puede colocar un fototransductor en el lado opuesto del pecho de un animal desde una fuente de luz (por ejemplo, un diodo emisor de luz ). En este diseño, una disminución en la señal refleja la inhalación (expansión del pecho) ya que el pecho interrumpiría el paso de luz al fototransductor.
Como medida directa del olfateo, los primeros estudios favorecieron el uso de micrófonos colocados/asegurados externamente a las fosas nasales anteriores , las aberturas externas de la cavidad nasal . Este método tiene ventajas para indexar directamente el aire que sale de las fosas nasales (aumento de la salida del micrófono), pero en su mayoría no es invasivo. Debido a esta naturaleza no invasiva de las mediciones con micrófono, estos métodos se han empleado en perros durante ejercicios de seguimiento de olores [28] y son útiles para medir el olfateo de forma temporal en otros animales grandes.
Los métodos más precisos hasta la fecha para medir el olfateo implican mediciones intranasales directas mediante el uso de una sonda de temperatura, llamada termopar , o un sensor de presión. Estos pueden insertarse temporalmente en las fosas nasales o implantarse quirúrgicamente. [4] [6] Los principios básicos de funcionamiento son compartidos entre los dispositivos de temperatura y presión. La inhalación de aire ambiente proporciona una temperatura fría en la cavidad nasal, mientras que la exhalación del aire inhalado proporciona una temperatura cálida en la cavidad nasal y, simultáneamente, un aumento de la presión intranasal a medida que el aire de los pulmones es expulsado por las fosas nasales. La colocación de estos sensores cerca del epitelio olfativo de los animales permite medir los transitorios del aire odorizado a medida que llegan a los receptores olfativos [4] [29] y, por lo tanto, son métodos comunes para medir el olfateo en el contexto de la neurociencia sensorial y los estudios psicológicos.
El primer estudio publicado sobre el comportamiento de olfateo en animales pequeños se realizó en ratas de laboratorio utilizando mediciones basadas en video. [1] En este estudio se informó que se produjeron cambios robustos en la frecuencia respiratoria durante la exploración de una arena abierta y olores nuevos. La respiración en reposo ocurre ~2 veces/segundo (Hz), y se notan aumentos a aproximadamente 12 Hz durante los estados de exploración y excitación. Se observan transiciones similares en la frecuencia de olfateo en ratones que exploran libremente, [3] que, sin embargo, mantienen frecuencias de olfateo generalmente más altas que las ratas (3 [reposo] a 15 Hz [exploración] frente a 2 a 12 Hz).
Se observan transiciones en la frecuencia de olfateo en animales que realizan tareas guiadas por olores. Los estudios de registro de olfateo en el contexto de tareas guiadas por olores implican implantar sensores intranasales de temperatura y presión en la cavidad nasal de los animales y medir las respuestas de orientación por olores (olfateo rápido) [29] o el olfateo durante el desempeño en tareas operantes guiadas por olores. [3] [4] [30] [31] Alternativamente, los animales pueden ser condicionados a insertar sus hocicos en una cámara hermética con un transductor de presión incrustado en su interior para acceder a los transitorios nasales, mientras que simultáneamente se presentan olores para medir las respuestas mientras se hurgan la nariz. [2]
Cabe destacar que varios estudios han informado que la modulación en la frecuencia de olfateo puede ser tan grande en el contexto de anticipación del muestreo de olores como durante el muestreo de olores. [18] [31] Se observan cambios similares en la frecuencia de olfateo incluso en animales a los que se presentan nuevos estímulos auditivos, [32] lo que sugiere una relación entre el olfateo y la excitación.
Aunque se cree que el olfateo se produce únicamente en animales terrestres, los roedores semiacuáticos ( musaraña de agua americana ) también muestran conductas de olfateo durante tareas subacuáticas guiadas por olores. [20] Las musarañas inhalan y exhalan pequeñas cantidades de aire de manera precisa y coordinada mientras siguen un rastro de olor submarino. Esto ocurre mediante la inhalación de aire sobre el suelo, para permitir que el aire volatilice los olores en un entorno que de otro modo estaría vacío de aire.
Las mediciones del olfateo simultáneas con las mediciones fisiológicas de los centros olfativos del cerebro han proporcionado información sobre cómo el olfateo modula el acceso y el procesamiento de los olores a nivel neuronal. La inhalación es necesaria para la entrada de olores al cerebro. [29] Además, la entrada de olores a través del cerebro está vinculada temporalmente al ciclo respiratorio, con episodios de actividad que ocurren con cada inhalación. [26] Este vínculo entre la frecuencia del olfateo y el procesamiento de olores proporciona un mecanismo para el control de la entrada de olores al cerebro mediante la frecuencia respiratoria [4] y posiblemente la amplitud, aunque esto no está bien establecido.
La naturaleza del olfateo regula la percepción de los olores en los seres humanos [7] [23] y, de hecho, en los seres humanos, un solo olfateo suele ser suficiente para una percepción óptima de los olores. [33] Por ejemplo, una inhalación profunda y constante de un olor tenue permite una percepción más potente que una inhalación superficial. De manera similar, inhalaciones más frecuentes proporcionan una percepción más rápida del entorno olfativo que una inhalación solo una vez cada 3 segundos. Estos ejemplos han sido respaldados por estudios empíricos (ver arriba) y han proporcionado información sobre los métodos mediante los cuales los seres humanos pueden cambiar sus estrategias de olfateo para modular la percepción de los olores. [7] [23] [33]
La inhalación de olores evoca actividad en todas las estructuras olfativas de los seres humanos. [9] Los estudios de neuroimagen carecen de resolución para determinar los impactos de la frecuencia de inhalación en la estructura de la entrada de olores a través del cerebro, aunque los estudios de imágenes han revelado que el acto motor de inhalar es anatómicamente independiente de la percepción del olor evocada por la inhalación. [9] Las implicaciones de esto incluyen las vías compartidas pero distribuidas para el procesamiento de olores en el cerebro.
El olfateo está controlado fundamentalmente por los centros respiratorios del tronco encefálico , incluido el complejo Pre-Botzinger que regula los patrones de inhalación/exhalación. [34] La actividad de las estructuras respiratorias del tronco encefálico modula la actividad nerviosa para controlar la contracción pulmonar. Para ejercer cambios en la respiración y, por lo tanto, evocar la conducta de olfateo, los centros volitivos de la corteza cerebral deben estimular las estructuras del tronco encefálico. Es a través de esta sencilla vía que puede ocurrir la decisión de inhalar o oler.
La rápida modulación del olfateo tras la inhalación de un olor nuevo o irritante es evidencia de un circuito "olfactomotor" en el cerebro. [10] [35] En este circuito, la conducta de olfateo evocada por un olor nuevo puede ocurrir rápidamente tras la percepción de un olor nuevo, uno de interés o un olor que es aversivo.
El olfateo, como conducta de muestreo activo, suele agruparse junto con otras conductas utilizadas para adquirir estímulos sensoriales. Por ejemplo, el olfateo se ha comparado con los movimientos oculares rápidos, o movimientos sacádicos , en la capacidad de ambos métodos de proporcionar "instantáneas" rápidas de información al cerebro. [12] Sin embargo, esta analogía puede ser imprecisa, ya que los animales pequeños (por ejemplo, los ratones) toman decisiones basadas en olores (a través del olfateo) mientras también toman decisiones visuales, pero no realizan movimientos sacádicos. El olfateo también es fundamentalmente similar al tacto activo, que incluye pasar el dedo por una superficie para escanear la textura.
En parte debido a la interrelación de las estructuras del tronco encefálico respiratorio con otros generadores de patrones centrales responsables de gobernar algunas otras conductas de muestreo activo, el olfateo en los animales a menudo ocurre a frecuencias similares (2 a 12 Hz) y en una relación fásica con las conductas de muestreo activo de batir y lamer. [1] El batir y el olfateo están estrechamente correlacionados en su ocurrencia, [1] con inhalaciones de olfateo que ocurren durante la protracción de los bigotes. Debido a la necesidad metabólica de coordinar la respiración y la deglución, los animales pequeños (ratas y ratones) a menudo lamen a frecuencias similares de olfateo (4 a 8 Hz) y tragan entre inhalaciones o durante breves períodos de apnea (cese de la respiración). [36]
Pocos estudios han explorado el impacto de los trastornos neurológicos en la conducta de olfateo, aunque numerosos trastornos neurológicos afectan la respiración. Los humanos con enfermedad de Parkinson tienen capacidades de olfateo anormales (es decir, volumen y velocidad de flujo reducidos) que pueden ser la base de los deterioros de la percepción olfativa en la enfermedad. [14] Los estudios sobre el olfateo en modelos de ratón de la enfermedad de Alzheimer [15] y también en humanos [37] no han encontrado efectos importantes de la patología de Alzheimer tanto en la respiración basal como en el olfateo evocado por olores.