Holzmeister nació en el pueblo de Fulpmes en el estado de Tirol de Austria . Él y Judith Bridarolli se casaron en 1913 en Innsbruck . En 1914 nació su hijo Guido en Viena . Asistió a la Universidad Tecnológica de Viena y obtuvo un doctorado en arquitectura en 1919. Su hija Judith Holzmeister nació en Innsbruck en 1920. Después de presentar un diseño premiado, se convirtió en el Jefe del Departamento de Arquitectura de la Academia de Bellas Artes de Austria en 1924. En 1926 supervisó la remodelación del Teatro del Festival de Salzburgo , luego pasó varios años erigiendo edificios gubernamentales en Ankara , Turquía .
En 1931 Holzmeister se convirtió en director de la Academia Austriaca de Bellas Artes . Además de los proyectos de construcción en Austria, Alemania y Turquía, siguió siendo director de la Academia hasta que fue destituido de este puesto durante el Anschluss por el nuevo gobierno alemán en 1938. Aunque sus oficinas, diarios y papeles fueron confiscados por los nazis , tuvo la suerte de estar en Turquía en otro encargo en ese momento; durante el cual diseñó el antiguo edificio del Parlamento turco (1938), así como muchos otros edificios estatales. Permaneció en Turquía hasta 1954, luego regresó a Austria, donde sus encargos de la década de 1950 incluyen el Großes Festspielhaus .
Su obra incluye un gran número de edificios públicos y semipúblicos e iglesias. Desarrolló una nueva interpretación de las tradiciones constructivas locales entre la sencillez y la expresividad. También construyó monumentos y paisajes.
Holzmeister trabajó repetidamente como escenógrafo a partir de los años 30 en colaboración con Max Reinhardt , para quien creó la Ciudad de Fausto para el Festival de Salzburgo . En los años 50 Holzmeister volvió a la escenografía y trabajó de nuevo para el Festival de Salzburgo ( Don Giovanni ), así como para la Ópera Estatal de Viena ( Fidelio , 1955, para la inauguración de la Ópera Estatal renovada) y el Burgtheater . Los diseños de escenografía de Holzmeister siempre respetaban los requisitos de las producciones escénicas, pero nunca ocultaban el trasfondo arquitectónico de su creador.