Proteína histona de la familia H2A
El miembro X de la familia de histonas H2A (abreviado habitualmente como H2AX ) es un tipo de proteína histona de la familia H2A codificada por el gen H2AFX . Una forma fosforilada importante es γH2AX (S139), que se forma cuando aparecen roturas de doble cadena.
En los seres humanos y otros eucariotas , el ADN se envuelve alrededor de octámeros de histonas , que consisten en histonas centrales H2A, H2B , H3 y H4 , para formar cromatina . H2AX contribuye a la formación de nucleosomas , la remodelación de la cromatina y la reparación del ADN , y también se utiliza in vitro como un ensayo para roturas de doble cadena en dsADN .
Formación de γH2AX
La H2AX se fosforila en la serina 139, y luego se denomina γH2AX, como una reacción en las roturas de doble cadena del ADN (DSB) . Las quinasas de la familia PI3 ( Ataxia telangiectasia mutada , ATR y DNA-PKcs) son responsables de esta fosforilación, especialmente ATM. La modificación puede ocurrir accidentalmente durante el colapso de la horquilla de replicación o en respuesta a la radiación ionizante, pero también durante procesos fisiológicos controlados como la recombinación V(D)J. γH2AX es un objetivo sensible para observar las DSB en las células. Sin embargo, la presencia de γH2AX por sí sola no es evidencia de las DSB. [5] El papel de la forma fosforilada de la histona en la reparación del ADN está en discusión, pero se sabe que debido a la modificación, el ADN se vuelve menos condensado, lo que potencialmente permite espacio para el reclutamiento de proteínas necesarias durante la reparación de las DSB. Los experimentos de mutagénesis han demostrado que la modificación es necesaria para la formación adecuada de focos inducidos por radiación ionizante en respuesta a roturas de doble cadena, pero no es necesaria para el reclutamiento de proteínas al sitio de las DSB.
Función
Respuesta al daño del ADN
La variante de histona H2AX constituye aproximadamente entre el 2 y el 25 % de las histonas H2A en la cromatina de los mamíferos. [6] Cuando se produce una ruptura de doble cadena en el ADN, se produce una secuencia de eventos en los que se altera H2AX.
Muy pronto después de una rotura de doble cadena, una proteína específica que interactúa con y afecta la arquitectura de la cromatina se fosforila y luego se libera de la cromatina. Esta proteína, la proteína heterocromatina 1 (HP1)-beta ( CBX1 ), está unida a la histona H3 metilada en la lisina 9 (H3K9me). La liberación de la mitad del máximo de HP1-beta del ADN dañado ocurre en un segundo. [7] Una alteración dinámica en la estructura de la cromatina es desencadenada por la liberación de HP1-beta. Esta alteración en la estructura de la cromatina promueve la fosforilación de H2AX por ATM , ATR y DNA-PK , [8] permitiendo la formación de γH2AX (H2AX fosforilada en la serina 139). γH2AX puede detectarse tan pronto como 20 segundos después de la irradiación de las células (con formación de rotura de doble cadena de ADN), y la mitad de la acumulación máxima de γH2AX ocurre en un minuto. [6] La cromatina con γH2AX fosforilado se extiende hasta aproximadamente un millón de pares de bases en cada lado de una rotura de doble cadena de ADN. [6]
Luego, la MDC1 (proteína 1 del punto de control del daño del ADN mediadora) se une a γH2AX y el complejo γH2AX/MDC1 organiza otras interacciones en la reparación de la rotura de doble cadena. [9] Las ligasas de ubiquitina RNF8 y RNF168 se unen al complejo γH2AX/MDC1, ubiquitilando otros componentes de la cromatina. Esto permite el reclutamiento de BRCA1 y 53BP1 a la cromatina γH2AX/MDC1 larga y modificada. [9] Otras proteínas que se ensamblan de manera estable en la extensa cromatina modificada con γH2AX son el complejo MRN (un complejo proteico que consta de Mre11 , Rad50 y Nbs1 ), RAD51 y la quinasa ATM . [10] [11] Otros componentes de reparación del ADN, como RAD52 y RAD54, interactúan de forma rápida y reversible con los componentes centrales asociados de forma estable con la cromatina modificada por γH2AX. [11] El nivel constitutivo de expresión de γH2AX en células vivas, sin tratar con agentes exógenos, probablemente representa un daño al ADN causado por oxidantes endógenos generados durante la respiración celular. [12]
En la remodelación de la cromatina
El empaquetamiento del ADN eucariota en cromatina presenta una barrera para todos los procesos basados en el ADN que requieren el reclutamiento de enzimas a sus sitios de acción. Para permitir la reparación del ADN, la cromatina debe ser remodelada .
γH2AX, la forma fosforilada de H2AX, está involucrada en los pasos que conducen a la descondensación de la cromatina después de las roturas de la doble cadena de ADN. γH2AX no causa, por sí mismo, la descondensación de la cromatina, pero dentro de los 30 segundos de radiación ionizante , la proteína RNF8 puede detectarse en asociación con γH2AX. [13] RNF8 media la descondensación extensa de la cromatina, a través de su interacción posterior con CHD4 , [14] un componente del complejo de remodelación de nucleosomas y desacetilasa NuRD .
γH2AX como ensayo para detectar roturas de doble cadena
Un ensayo para γH2AX generalmente refleja la presencia de roturas de doble cadena en el ADN, aunque el ensayo también puede indicar otros fenómenos menores. [15] Por un lado, evidencia abrumadora apoya una fuerte correlación cuantitativa entre la formación de focos de γH2AX y la inducción de roturas de doble cadena del ADN después de la exposición a radiación ionizante , con base en rendimientos absolutos y distribuciones inducidas por unidad de dosis. [15] Por otro lado, no solo se ha informado de la formación de focos de γH2AX distintos, sino también de la inducción de señales pannucleares de γH2AX como una reacción celular a varios factores estresantes distintos de la radiación ionizante. [16] La señal de γH2AX siempre es más fuerte en las roturas de doble cadena del ADN que en la cromatina no dañada. [16] Se cree que γH2AX en la cromatina no dañada posiblemente se genera a través de la fosforilación directa de H2AX por quinasas activadas, muy probablemente difundiéndose desde los sitios de daño del ADN. Al utilizar γH2AX como marcador de roturas de doble cadena, es importante reconocer que es un indicador indirecto que puede ser útil para representar la reparación de daños en el ADN. No representa las roturas de doble cadena en sí mismas y esto requiere una consideración cuidadosa al interpretar los datos de dichos ensayos. [17]
El ensayo γH2AX tiene varias desventajas, por lo que se han creado nuevos ensayos. [18]
Interacciones
Se ha demostrado que H2AX interactúa con:
Referencias
- ^ abc GRCh38: Lanzamiento de Ensembl 89: ENSG00000188486 – Ensembl , mayo de 2017
- ^ abc GRCm38: Lanzamiento de Ensembl 89: ENSMUSG00000049932 – Ensembl , mayo de 2017
- ^ "Referencia de PubMed humana:". Centro Nacional de Información Biotecnológica, Biblioteca Nacional de Medicina de EE. UU .
- ^ "Referencia de PubMed sobre ratón". Centro Nacional de Información Biotecnológica, Biblioteca Nacional de Medicina de EE. UU .
- ^ Cleaver JE, Feeney L, Revet I (2011). "El H2Ax fosforilado no es un marcador inequívoco de roturas de doble cadena de ADN". Cell Cycle . 10 (19): 3223–4. doi : 10.4161/cc.10.19.17448 . PMID 21921674.
- ^ abc Rogakou EP, Pilch DR, Orr AH, Ivanova VS, Bonner WM (1998). "Las roturas de doble cadena del ADN inducen la fosforilación de la histona H2AX en la serina 139". J. Biol. Chem . 273 (10): 5858–68. doi : 10.1074/jbc.273.10.5858 . PMID 9488723.
- ^ Ayoub N, Jeyasekharan AD, Bernal JA, Venkitaraman AR (2008). "La movilización de HP1-beta promueve cambios en la cromatina que inician la respuesta al daño del ADN". Nature . 453 (7195): 682–6. Bibcode :2008Natur.453..682A. doi :10.1038/nature06875. PMID 18438399. S2CID 4348736.
- ^ Furuta T, Takemura H, Liao ZY, Aune GJ, Redon C, Sedelnikova OA, Pilch DR, Rogakou EP, Celeste A, Chen HT, Nussenzweig A, Aladjem MI, Bonner WM, Pommier Y (2003). "Fosforilación de la histona H2AX y activación de Mre11, Rad50 y Nbs1 en respuesta a roturas de doble cadena de ADN dependientes de la replicación inducidas por complejos de escisión de topoisomerasa I de ADN de mamíferos". J. Biol. química . 278 (22): 20303–12. doi : 10.1074/jbc.M300198200 . PMID 12660252.
- ^ ab Scully R, Xie A (2013). "Funciones de reparación de roturas de doble cadena de la histona H2AX". Mutat. Res . 750 (1–2): 5–14. Código Bibliográfico : 2013MRFMM.750....5S. doi : 10.1016/j.mrfmmm.2013.07.007. PMC 3818383. PMID 23916969 .
- ^ Bekker-Jensen S, Lukas C, Kitagawa R, Melander F, Kastan MB, Bartek J, Lukas J (2006). "Organización espacial de la maquinaria de vigilancia del genoma de los mamíferos en respuesta a roturas de cadenas de ADN". J. Cell Biol . 173 (2): 195–206. doi :10.1083/jcb.200510130. PMC 2063811. PMID 16618811 .
- ^ ab Essers J, Houtsmuller AB, van Veelen L, Paulusma C, Nigg AL, Pastink A, Vermeulen W, Hoeijmakers JH, Kanaar R (2002). "Dinámica nuclear de proteínas de recombinación homólogas del grupo RAD52 en respuesta al daño del ADN". EMBO J. 21 (8): 2030–7. doi :10.1093/emboj/21.8.2030. PMC 125370 . PMID 11953322.
- ^ Tanaka T, Halicka HD, Huang X, Traganos F, Darzynkiewicz Z (2006). "Fosforilación constitutiva de la histona H2AX y activación de ATM, los indicadores del daño del ADN por oxidantes endógenos". Cell Cycle . 5 (17): 1940–5. doi :10.4161/cc.5.17.3191. PMC 3488278 . PMID 16940754.
- ^ Mailand N, Bekker-Jensen S, Faustrup H, Melander F, Bartek J, Lukas C, Lukas J (2007). "RNF8 ubiquitina histonas en roturas de doble cadena de ADN y promueve el ensamblaje de proteínas de reparación". Cell . 131 (5): 887–900. doi : 10.1016/j.cell.2007.09.040 . PMID 18001824. S2CID 14232192.
- ^ Luijsterburg MS, Acs K, Ackermann L, Wiegant WW, Bekker-Jensen S, Larsen DH, Khanna KK, van Attikum H, Mailand N, Dantuma NP (2012). "Un nuevo papel no catalítico para la ubiquitina ligasa RNF8 en el despliegue de la estructura de la cromatina de orden superior". EMBO J . 31 (11): 2511–27. doi :10.1038/emboj.2012.104. PMC 3365417 . PMID 22531782.
- ^ ab Rothkamm K, Barnard S, Moquet J, Ellender M, Rana Z, Burdak-Rothkamm S (2015). "Focos de daño del ADN: significado e importancia". Environ. Mol. Mutagen . 56 (6): 491–504. Bibcode :2015EnvMM..56..491R. doi : 10.1002/em.21944 . PMID 25773265. S2CID 32371215.
- ^ ab Meyer B, Voss KO, Tobias F, Jakob B, Durante M, Taucher-Scholz G (2013). "El daño del ADN agrupado induce la fosforilación pannuclear de H2AX mediada por ATM y DNA-PK". Nucleic Acids Res . 41 (12): 6109–18. doi :10.1093/nar/gkt304. PMC 3695524 . PMID 23620287.
- ^ Atkinson, Jake; Bezak, Eva; Kempson, Ivan (4 de julio de 2022). "Imágenes de roturas de doble cadena de ADN: ¿hemos llegado ya?". Nature Reviews Molecular Cell Biology . 23 (9): 579–580. doi :10.1038/s41580-022-00513-7. PMID 35789205. S2CID 250283224.
- ^ Ruprecht N, Hungerbühler MN, Böhm IB, Heverhagen JT (2019). "Mejora de la identificación de roturas de doble cadena de ADN: visualización del epítopo γ-H2AX mediante microscopía confocal e imágenes reconstruidas en 3D". Radiat Environ Biophys . 58 (2): 295–302. Bibcode :2019REBio..58..295R. doi : 10.1007/s00411-019-00778-1 . PMID 30799523.
- ^ ab Mallery DL, Vandenberg CJ, Hiom K (diciembre de 2002). "Activación de la función de la ligasa E3 del complejo BRCA1/BARD1 por cadenas de poliubiquitina". The EMBO Journal . 21 (24): 6755–62. doi :10.1093/emboj/cdf691. PMC 139111 . PMID 12485996.
- ^ ab Chen A, Kleiman FE, Manley JL, Ouchi T, Pan ZQ (junio de 2002). "Autoubiquitinación de la ligasa de ubiquitina BRCA1*BARD1 RING". The Journal of Biological Chemistry . 277 (24): 22085–92. doi : 10.1074/jbc.M201252200 . PMID 11927591.
- ^ Paull TT, Rogakou EP, Yamazaki V, Kirchgessner CU, Gellert M, Bonner WM (2000). "Un papel crítico para la histona H2AX en el reclutamiento de factores de reparación a focos nucleares después de daño del ADN". Current Biology . 10 (15): 886–95. Bibcode :2000CBio...10..886P. doi : 10.1016/s0960-9822(00)00610-2 . PMID 10959836. S2CID 16108315.
- ^ ab Sengupta S, Robles AI, Linke SP, Sinogeeva NI, Zhang R, Pedeux R, Ward IM, Celeste A, Nussenzweig A, Chen J, Halazonetis TD, Harris CC (septiembre de 2004). "Interacción funcional entre la helicasa BLM y 53BP1 en una vía mediada por Chk1 durante el arresto en fase S". The Journal of Cell Biology . 166 (6): 801–13. doi :10.1083/jcb.200405128. PMC 2172115 . PMID 15364958.
- ^ Stewart GS, Wang B, Bignell CR, Taylor AM, Elledge SJ (febrero de 2003). "MDC1 es un mediador del punto de control de daño del ADN de los mamíferos". Nature . 421 (6926): 961–6. Bibcode :2003Natur.421..961S. doi :10.1038/nature01446. PMID 12607005. S2CID 4410773.
- ^ Xu X, Stern DF (octubre de 2003). "NFBD1/MDC1 regula la formación de focos inducida por radiación ionizante mediante señalización de puntos de control del ADN y factores de reparación". FASEB Journal . 17 (13): 1842–8. doi : 10.1096/fj.03-0310com . PMID 14519663. S2CID 24870579.
- ^ Kobayashi J, Tauchi H, Sakamoto S, Nakamura A, Morishima K, Matsuura S, Kobayashi T, Tamai K, Tanimoto K, Komatsu K (octubre de 2002). "NBS1 se localiza en focos γH2AX a través de la interacción con el dominio FHA/BRCT". Current Biology . 12 (21): 1846–51. Bibcode :2002CBio...12.1846K. doi : 10.1016/s0960-9822(02)01259-9 . PMID 12419185. S2CID 10686827.
- ^ Fernandez-Capetillo O, Chen HT, Celeste A, Ward I, Romanienko PJ, Morales JC, Naka K, Xia Z, Camerini-Otero RD, Motoyama N, Carpenter PB, Bonner WM, Chen J, Nussenzweig A (diciembre de 2002). "Activación del punto de control G2-M inducida por daño del ADN por la histona H2AX y 53BP1". Nature Cell Biology . 4 (12): 993–7. doi :10.1038/ncb884. PMID 12447390. S2CID 12380387.
- ^ Ward IM, Minn K, Jorda KG, Chen J (mayo de 2003). "La acumulación de la proteína de punto de control 53BP1 en las roturas del ADN implica su unión a la histona fosforilada H2AX". The Journal of Biological Chemistry . 278 (22): 19579–82. doi : 10.1074/jbc.C300117200 . PMID 12697768.
Lectura adicional
- Redon C, Pilch D, Rogakou E, Sedelnikova O, Newrock K, Bonner W (abril de 2002). "Variantes de la histona H2A, H2AX y H2AZ". Current Opinion in Genetics & Development . 12 (2): 162–9. doi :10.1016/S0959-437X(02)00282-4. PMID 11893489.
- Fernandez-Capetillo O, Lee A, Nussenzweig M, Nussenzweig A (2005). "H2AX: el guardián de las histonas del genoma". Reparación del ADN . 3 (8–9): 959–67. doi :10.1016/j.dnarep.2004.03.024. PMID 15279782.
- Mannironi C, Bonner WM, Hatch CL (noviembre de 1989). "H2A.X., una isoproteína de histona con una secuencia C-terminal conservada, está codificada por un nuevo ARNm con señales de procesamiento de poliA 3' y de tipo de replicación de ADN". Nucleic Acids Research . 17 (22): 9113–26. doi :10.1093/nar/17.22.9113. PMC 335118 . PMID 2587254.
- Banerjee S, Smallwood A, Hultén M (febrero de 1995). "Reorganización dependiente de ATP de la cromatina nuclear del esperma humano". Journal of Cell Science . 108 (2): 755–65. doi :10.1242/jcs.108.2.755. PMID 7769017.
- Ivanova VS, Hatch CL, Bonner WM (septiembre de 1994). "Caracterización del gen de la histona humana H2A.X. Comparación de su promotor con otros promotores del gen H2A". The Journal of Biological Chemistry . 269 (39): 24189–94. doi : 10.1016/S0021-9258(19)51067-5 . PMID 7929075.
- Ivanova VS, Zimonjic D, Popescu N, Bonner WM (septiembre de 1994). "Localización cromosómica del gen de la histona humana H2A.X en 11q23.2-q23.3 mediante hibridación in situ con fluorescencia". Human Genetics . 94 (3): 303–6. doi :10.1007/BF00208289. PMID 8076949. S2CID 21293682.
- Rogakou EP, Pilch DR, Orr AH, Ivanova VS, Bonner WM (marzo de 1998). "Las roturas de doble cadena del ADN inducen la fosforilación de la histona H2AX en la serina 139". The Journal of Biological Chemistry . 273 (10): 5858–68. doi : 10.1074/jbc.273.10.5858 . PMID 9488723.
- El Kharroubi A, Piras G, Zensen R, Martin MA (mayo de 1998). "Activación transcripcional del promotor integrado del virus de inmunodeficiencia humana asociado a la cromatina tipo 1". Biología molecular y celular . 18 (5): 2535–44. doi :10.1128/mcb.18.5.2535. PMC 110633 . PMID 9566873.
- Rogakou EP, Boon C, Redon C, Bonner WM (septiembre de 1999). "Dominios de cromatina de megabases implicados en roturas de doble cadena de ADN in vivo". The Journal of Cell Biology . 146 (5): 905–16. doi :10.1083/jcb.146.5.905. PMC 2169482 . PMID 10477747.
- Rogakou EP, Nieves-Neira W, Boon C, Pommier Y, Bonner WM (marzo de 2000). "La iniciación de la fragmentación del ADN durante la apoptosis induce la fosforilación de la histona H2AX en la serina 139". The Journal of Biological Chemistry . 275 (13): 9390–5. doi : 10.1074/jbc.275.13.9390 . PMID 10734083.
- Paull TT, Rogakou EP, Yamazaki V, Kirchgessner CU, Gellert M, Bonner WM (2001). "Un papel crítico para la histona H2AX en el reclutamiento de factores de reparación a focos nucleares después de daño del ADN". Current Biology . 10 (15): 886–95. Bibcode :2000CBio...10..886P. doi : 10.1016/S0960-9822(00)00610-2 . PMID 10959836. S2CID 16108315.
- Deng L, de la Fuente C, Fu P, Wang L, Donnelly R, Wade JD, Lambert P, Li H, Lee CG, Kashanchi F (noviembre de 2000). "La acetilación de Tat del VIH-1 por CBP/P300 aumenta la transcripción del genoma integrado del VIH-1 y mejora la unión a las histonas centrales". Virology . 277 (2): 278–95. doi : 10.1006/viro.2000.0593 . PMID 11080476.
- Chen HT, Bhandoola A, Difilippantonio MJ, Zhu J, Brown MJ, Tai X, Rogakou EP, Brotz TM, Bonner WM, Ried T, Nussenzweig A (diciembre de 2000). "Respuesta a la escisión de VDJ mediada por RAG por NBS1 y γH2AX". Science . 290 (5498): 1962–5. Bibcode :2000Sci...290.1962C. doi :10.1126/science.290.5498.1962. PMC 4721589 . PMID 11110662.
- Chadwick BP, Willard HF (mayo de 2001). "Variantes de la histona H2A y el cromosoma X inactivo: identificación de una segunda variante de macroH2A". Human Molecular Genetics . 10 (10): 1101–13. doi : 10.1093/hmg/10.10.1101 . PMID 11331621.
- Burma S, Chen BP, Murphy M, Kurimasa A, Chen DJ (noviembre de 2001). "ATM fosforila la histona H2AX en respuesta a roturas de doble cadena de ADN". The Journal of Biological Chemistry . 276 (45): 42462–7. doi : 10.1074/jbc.C100466200 . PMID 11571274.
- Ward IM, Chen J (diciembre de 2001). "La histona H2AX se fosforila de manera dependiente de ATR en respuesta al estrés replicativo". The Journal of Biological Chemistry . 276 (51): 47759–62. doi : 10.1074/jbc.C100569200 . PMID 11673449.
- Deng L, Wang D, de la Fuente C, Wang L, Li H, Lee CG, Donnelly R, Wade JD, Lambert P, Kashanchi F (octubre de 2001). "Mejora de la actividad de p300 HAT por VIH-1 Tat en el ADN de la cromatina". Virología . 289 (2): 312–26. doi : 10.1006/viro.2001.1129 . PMID 11689053.
- Chen A, Kleiman FE, Manley JL, Ouchi T, Pan ZQ (junio de 2002). "Autoubiquitinación de la ligasa de ubiquitina BRCA1*BARD1 RING". The Journal of Biological Chemistry . 277 (24): 22085–92. doi : 10.1074/jbc.M201252200 . PMID 11927591.
- Zhu H, Hunter TC, Pan S, Yau PM, Bradbury EM, Chen X (abril de 2002). "Firmas de masa específicas de residuos para la detección eficiente de modificaciones de proteínas mediante espectrometría de masas". Química analítica . 74 (7): 1687–94. doi :10.1021/ac010853p. PMID 12033261. S2CID 26392831.