Fue fundado en 1884 y compite en la Cymru Premier, máxima categoría del fútbol galés.
Cuando se creó la Liga galesa en la temporada 1992/93, Aberystwyth fue uno de sus miembros fundadores.
Consolidado como uno de los clubes más potentes del centro de la zona, Aberystwyth ganó el campeonato central en 1987 y regresó a la división del Sur.
Posteriormente tuvo unos resultados desiguales, y aunque consiguió clasificarse para las posiciones altas de la tabla en las siguientes temporadas nunca repitió un puesto como el de su debut.
En 2010 consiguió una de las 12 plazas disponibles en la remodelación del campeonato doméstico.