El primer trolebús de Rusia se construyó en San Petersburgo en 1902 en la fábrica de maquinaria Frese. Utilizaba un colector de corriente de tipo vagón , como los primeros prototipos de von Siemens. En esa época no se intentó organizar servicios de pasajeros o de carga.
El primer servicio de trolebús operativo se introdujo en 1933 en Moscú . En las ciudades soviéticas con ferrocarriles metropolitanos subterráneos , los sistemas de trolebuses estaban destinados a reemplazar a los tranvías . En realidad, tales planes se llevaron a cabo parcialmente en la década de 1950 en lugar de en la de 1930. El primer trolebús de pasajeros de fabricación soviética, el LK-1, recibió el nombre del miembro del Politburó Lazar Kaganovich . Era un vehículo peligroso y poco confiable, rápidamente reemplazado por vehículos YaTB más avanzados. Estos vehículos, tanto de pasajeros como de carga, fueron el pilar de la flota de trolebuses soviética antes de la Segunda Guerra Mundial. En esta época se inauguraron nuevos sistemas de trolebuses en Leningrado , Kiev y algunas otras ciudades soviéticas importantes.
Durante la Segunda Guerra Mundial , se inauguraron nuevos sistemas de trolebuses en la Unión Soviética. La necesidad de transporte público en ciudades alejadas del frente era urgente, pero la construcción de líneas de tranvía era demasiado cara y requería mucho tiempo. Los autobuses se movilizaron en gran medida para el Ejército Rojo como vehículos de personal y médicos. Los restos de la flota de autobuses se estancaron rápidamente debido a la escasez de combustible. Los trolebuses demostraron ser una buena solución. Algunos vehículos, cables y otros equipos fueron evacuados de Moscú en 1941; estos materiales se utilizaron para erigir nuevas líneas y sistemas en otras ciudades. En la ciudad de Leningrado, en primera línea, el servicio de trolebuses cesó sus operaciones en noviembre de 1941 y no se restableció hasta el final de la guerra. Los tranvías urbanos se reanudaron en abril de 1942 y funcionaron sin interrupción en condiciones de asedio. Esto restableció los planes soviéticos de desarrollo del transporte público en forma de coexistencia de metro, tranvías y trolebuses.
El período de posguerra vio una explosión de desarrollo y expansión de los sistemas de trolebuses en la Unión Soviética. Muchas ciudades y pueblos introdujeron servicios de trolebuses de pasajeros y carga, a veces interfiriendo con las operaciones de tranvía. Uno de los más notables de estos nuevos sistemas de trolebuses fue el Trolebús de Crimea , actualmente la línea de trolebuses más larga del mundo. La producción en ese momento estaba limitada al monopolio Zavod imeni Uritskogo (ZiU, llamado así por Moisei Uritsky ). Produjo miles de trolebuses de pasajeros MTB-82 , ZiU-5 y ZiU-9 para fines nacionales y para exportación. Los ZiU-5 y ZiU-9 se vendieron a Grecia, Colombia, Argentina y países del Bloque del Este. Tres autos ZiU-9 fueron prestados en 1973 para fines de prueba en Helsinki , Finlandia.
El colapso de la Unión Soviética provocó una financiación insuficiente para muchos sistemas de trolebuses municipales, pero demostraron ser más resistentes que las operaciones municipales de tranvía o autobús. Dentro del área de la Rusia moderna, hay dos sistemas de trolebuses cerrados, en Shakhty (cuyas operaciones cesaron en octubre de 2007) y Moscú el 26 de agosto de 2020. Las operaciones de trolebuses suspendidas desde octubre de 2006 en Archangelsk se reactivaron en diciembre de 2007. El sistema de trolebuses en Grozni fue completamente destruido en la Primera Guerra de Chechenia ; la reconstrucción está en planificación. También hay un sistema con futuro incierto, en Voronezh . En otras ciudades continúa el desarrollo de servicios de pasajeros con trolebuses. Se introdujeron dos nuevos sistemas en los suburbios de Moscú, Khimki y Vidnoe , en la segunda mitad de la década de 1990. ZiU, ahora llamado Trolza , ha perdido su monopolio en la producción de trolebuses. Hoy en día, varias fábricas nacionales ofrecen trolebuses para el mercado ruso.