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Electroporación irreversible

La electroporación irreversible es una técnica de ablación de tejidos blandos que utiliza campos eléctricos cortos pero fuertes para crear nanoporos permanentes y, por tanto, letales en la membrana celular, para alterar la homeostasis celular. La muerte celular resultante se debe a la apoptosis o necrosis inducida por la rotura de la membrana o la rotura secundaria de la membrana debido a la transferencia transmembrana de electrolitos y trifosfato de adenosina. [1] [2] [3] [4] El uso principal de IRE radica en la ablación de tumores en regiones donde la precisión y conservación de la matriz extracelular, el flujo sanguíneo y los nervios son importantes. La primera generación de IRE para uso clínico, en forma del sistema NanoKnife, estuvo disponible comercialmente para fines de investigación en 2009, únicamente para la ablación quirúrgica de tumores de tejidos blandos. [5] La ablación de tejido canceroso mediante IRE parece mostrar respuestas inmunológicas específicas del cáncer significativas que actualmente se están evaluando solas y en combinación con inmunoterapia contra el cáncer . [6] [7] [8] [9]

Historia

Las primeras observaciones de los efectos IRE se remontan a 1754. Nollet informó de las primeras observaciones sistemáticas de la aparición de manchas rojas en la piel de animales y humanos expuesta a chispas eléctricas. [10] Sin embargo, su uso en la medicina moderna comenzó en 1982 con el trabajo fundamental de Neumann y sus colegas. [11] Se utilizaron campos eléctricos pulsados ​​para permeabilizar temporalmente las membranas celulares para introducir ADN extraño en las células. En la década siguiente, la combinación de campos eléctricos pulsados ​​de alto voltaje con el fármaco quimioterapéutico bleomicina y con ADN produjo nuevas aplicaciones clínicas: electroquimioterapia y electrotransferencia de genes , respectivamente. [12] [13] [14] [15] [16] El uso de electroporación irreversible para aplicaciones terapéuticas fue sugerido por primera vez por Davalos, Mir y Rubinsky. [17]

Mecanismo

Utilizando campos eléctricos de pulsaciones ultracortas pero muy fuertes, se inducen microporos y nanoporos en las bicapas de fosfolípidos que forman las membranas celulares externas. [ cita necesaria ] Pueden ocurrir dos tipos de daños:

  1. Electroporación reversible (RE): se forman vías temporales y limitadas para el transporte molecular a través de nanoporos, pero una vez finalizado el pulso eléctrico, el transporte cesa y las células siguen siendo viables. Las aplicaciones médicas son, por ejemplo, la introducción local de fármacos citotóxicos intracelulares como la bleomicina (electroporación y electroquimioterapia). [ cita necesaria ]
  2. Electroporación irreversible (IRE): Después de un cierto grado de daño a las membranas celulares por electroporación, la fuga de contenido intracelular es demasiado grave o el resellado de la membrana celular es demasiado lento, dejando las células sanas y/o cancerosas dañadas irreversiblemente. Mueren por apoptosis o por vías necróticas inducidas internamente por las células, lo cual es exclusivo de esta técnica de ablación. [ cita necesaria ]

Cabe señalar que, aunque generalmente se acepta que el método de ablación es la apoptosis, algunos hallazgos parecen contradecir una muerte celular apoptótica pura, lo que hace que el proceso exacto por el cual la IRE causa la muerte celular no esté claro. [18] [4] En cualquier caso, todos los estudios coinciden en que la muerte celular es inducida y las células mueren durante un período de tiempo variable de horas a días y no depende del calentamiento extremo local ni de la fusión del tejido mediante la deposición de alta energía. como la mayoría de las tecnologías de ablación (ver ablación por radiofrecuencia , ablación por microondas , ultrasonido enfocado de alta intensidad ). [ cita necesaria ]

Cuando se aplica un campo eléctrico de más de 0,5 V/nm [19] al potencial transmembrana en reposo, se propone que el agua ingrese a la celda durante esta ruptura dieléctrica. Se forman poros hidrófilos. [20] [21] Una simulación de dinámica molecular realizada por Tarek [22] ilustra esta formación de poros propuesta en dos pasos: [23]

  1. Después de la aplicación de un campo eléctrico, las moléculas de agua se alinean en fila india y penetran en el centro hidrofóbico de la membrana lipídica bicapa.
  2. Estos canales de agua continúan creciendo en longitud y diámetro y se expanden hasta formar poros llenos de agua, momento en el que son estabilizados por los grupos de cabezas lipídicas que se mueven desde la interfaz membrana-agua hasta la mitad de la bicapa.

Se propone que a medida que aumenta el campo eléctrico aplicado, mayor es la perturbación de los grupos de cabeza de fosfolípidos, lo que a su vez aumenta el número de poros llenos de agua. [24] Todo este proceso puede ocurrir en unos pocos nanosegundos. [22] Los tamaños promedio de los nanoporos probablemente sean específicos del tipo de célula. En el hígado de cerdo, su promedio es de alrededor de 340-360 nm, como se encontró mediante SEM . [23]

Se describió que un modo secundario de muerte celular se debe a una rotura de la membrana debido a la transferencia transmembrana de electrolitos y trifosfato de adenosina. [3] También se demostró que otros efectos como el calor [25] o la electrólisis [26] [27] desempeñan un papel en los protocolos de pulso IRE actualmente aplicados clínicamente.

Posibles ventajas y desventajas

Ventajas de IRE

  1. Selectividad de tejidos: conservación de estructuras vitales dentro del campo de tratamiento. Su capacidad de preservar estructuras vitales dentro de la zona de ablación por IRE. En todos los tejidos hepáticos sometidos a ablación por IRE, se conservaron estructuras críticas, como las arterias hepáticas, las venas hepáticas, las venas porta y los conductos biliares intrahepáticos. En IRE la muerte celular está mediada por apoptosis. Las estructuras que consisten principalmente en proteínas, como las estructuras vasculares elásticas y colágenas, así como las proteínas de la matriz pericelular, no se ven afectadas por las corrientes. Se conservan las estructuras vitales y de soporte (como los grandes vasos sanguíneos, la uretra o los conductos biliares intrahepáticos). [28] La capa de mielina eléctricamente aislante que rodea las fibras nerviosas protege hasta cierto punto los haces nerviosos de los efectos IRE. No se sabe del todo hasta qué punto los nervios no se ven afectados o pueden regenerarse. [29]
  2. Márgenes agudos de la zona de ablación: se acepta que la zona de transición entre el área de electroporación reversible y el área de electroporación irreversible es solo unas pocas capas de células. Mientras que las áreas de transición como en las técnicas de ablación por radiación o térmica son inexistentes. Además, la ausencia del efecto disipador de calor, que es causa de muchos problemas y fracasos del tratamiento, es ventajosa y aumenta la previsibilidad del campo de tratamiento. Geométricamente, el concepto de electrodos múltiples permite campos de tratamiento bastante complejos. [30]
  3. Ausencia de necrosis inducida térmicamente: la corta duración del pulso en relación con el tiempo entre los pulsos evita el calentamiento del tejido en julios. Por lo tanto, por diseño, no se espera daño celular necrótico (excepto posiblemente en una proximidad muy cercana a la aguja). Por lo tanto, IRE no tiene ninguno de los efectos secundarios típicos a corto y largo plazo asociados con la necrosis. [31] [32]
  4. Tiempo de tratamiento corto: un tratamiento típico dura menos de 5 minutos. Esto no incluye la posiblemente complicada colocación de los electrodos, que podría requerir el uso de muchos electrodos y su reposición durante el procedimiento.
  5. Monitoreo en tiempo real: el volumen del tratamiento se puede visualizar hasta cierto punto, tanto durante como después del tratamiento. Los posibles métodos de visualización son la ecografía, la resonancia magnética y la tomografía computarizada. [30]
  6. Respuesta inmunológica: IRE parece provocar una respuesta inmunológica más fuerte que otros métodos de ablación [8] que actualmente se está estudiando para su uso junto con enfoques inmunoterapéuticos contra el cáncer . [6]

Desventajas de la IRE

  1. Fuertes contracciones musculares: los fuertes campos eléctricos creados por IRE, debido a la estimulación directa de la unión neuromuscular, provocan fuertes contracciones musculares que requieren anestesia especial y parálisis total del cuerpo. [33]
  2. Ablación incompleta dentro de los tumores diana: el umbral original para la IRE de las células era de aproximadamente 600 V/cm con 8 pulsos, una duración de pulso de 100 μs y una frecuencia de 10 Hz. [34] Qin y cols. Posteriormente descubrieron que incluso a 1300 V/cm con 99 pulsos, una duración de pulso de 100 μs y 10 Hz, todavía había islas de células tumorales viables dentro de las regiones extirpadas. [35] Esto sugiere que el tejido tumoral puede responder de manera diferente a la IRE que el parénquima sano. El mecanismo de muerte celular después de la IRE se basa en la apoptosis celular, que resulta de la formación de poros en la membrana celular. Las células tumorales, que se sabe que son resistentes a las vías apoptóticas, pueden requerir umbrales de energía más altos para ser tratadas adecuadamente. Sin embargo, la recurrencia calificada encontrada en estudios clínicos sugiere una tasa de recurrencia bastante baja y, a menudo, una supervivencia general superior en comparación con otras modalidades de ablación. [36] [37]
  3. Entorno local: los campos eléctricos de IRE están fuertemente influenciados por la conductividad del entorno local. La presencia de metal, por ejemplo en los stents biliares, puede provocar variaciones en la deposición de energía. Varios órganos, como los riñones, también están sujetos a zonas de ablación irregulares debido a la mayor conductividad de la orina. [38]

Uso en la práctica médica.

Se colocan varios electrodos, en forma de agujas largas, alrededor del volumen objetivo. El punto de penetración de los electrodos se elige según las condiciones anatómicas. Las imágenes son esenciales para la colocación y se pueden lograr mediante ultrasonido, resonancia magnética o tomografía. Luego, las agujas se conectan al generador IRE, que luego procede a generar secuencialmente una diferencia de potencial entre dos electrodos. La geometría del campo de tratamiento IRE se calcula en tiempo real y el usuario puede influir en ella. Dependiendo del campo de tratamiento y del número de electrodos utilizados, la ablación dura entre 1 y 10 minutos. En general se administran relajantes musculares, ya que incluso bajo anestesia general se inducen fuertes contracciones musculares mediante la excitación de la placa terminal motora. [ cita necesaria ]

Parámetros típicos (sistema IRE de primera generación): [ cita necesaria ]

Los fuertes campos eléctricos de pulsaciones cortas se inducen a través de electrodos finos, estériles y desechables. Las diferencias de potencial se calculan y aplican mediante un sistema informático entre estos electrodos de acuerdo con un campo de tratamiento previamente planificado. [39]

Un dispositivo específico para el procedimiento IRE es el sistema NanoKnife fabricado por AngioDynamics, que recibió la autorización 510k de la FDA el 24 de octubre de 2011. [40] El sistema NanoKnife también recibió una Exención de dispositivo en investigación (IDE) de la FDA que permite a AngioDynamics realizar ensayos clínicos que utilicen este dispositivo. [40] El sistema Nanoknife transmite una corriente directa de baja energía desde un generador a sondas de electrodos colocadas en los tejidos objetivo para la ablación quirúrgica de tejidos blandos. En 2011, AngioDynamics recibió una carta de advertencia de la FDA por promocionar el dispositivo para indicaciones para las que no había recibido aprobación. [41]

En 2013, el Instituto Nacional para la Salud y la Excelencia Clínica del Reino Unido emitió una guía según la cual aún no se ha establecido la seguridad y eficacia del uso de la electroporación irreversible en el tratamiento de varios tipos de cáncer. [42]

Se están desarrollando nuevas generaciones de sistemas de ablación basados ​​en electroporación específicamente para abordar las deficiencias de la primera generación de IRE pero, en junio de 2020, ninguna de las tecnologías está disponible como dispositivo médico. [27] [43] [44]

Datos clinicos

Los sistemas de órganos potenciales donde la IRE podría tener un impacto significativo debido a sus propiedades incluyen el páncreas, el hígado, la próstata y los riñones, que fueron el foco principal de los estudios enumerados en la Tabla 1-3 (estado: junio de 2020).

Ninguno de los sistemas de órganos potenciales, que pueden tratarse para diversas afecciones y tumores, está cubierto por ensayos multicéntricos aleatorios o seguimientos a largo plazo (estado. Junio ​​de 2020).

Hígado

La IRE hepática parece ser segura, incluso cuando se realiza cerca de vasos y conductos biliares [59] [60] con una tasa general de complicaciones del 16 %, y la mayoría de las complicaciones están relacionadas con la aguja (neumotórax y hemorragia). El ensayo COLDFIRE-2 con 50 pacientes mostró un 76% de supervivencia libre de progresión del tumor local después de 1 año. [61] Si bien todavía no hay estudios que comparen la IRE con otras terapias ablativas, las ablaciones térmicas han demostrado una mayor eficacia en ese sentido con alrededor del 96% de supervivencia libre de progresión. Por lo tanto, Bart et al. [36] concluyeron que actualmente la IRE sólo debería realizarse en tumores verdaderamente irresecables y no ablables.

Páncreas

Los estudios en animales han demostrado la seguridad y eficacia de IRE en el tejido pancreático. [78] Las tasas de supervivencia general en estudios sobre el uso de IRE para el cáncer de páncreas proporcionan un criterio de valoración no variable alentador y muestran un efecto beneficioso aditivo de IRE en comparación con el tratamiento quimioterapéutico estándar con FOLFIRINOX (una combinación de 5-fluorouracilo, leucovorina, irinotecán y oxaliplatino) (mediana de SG, 12 a 14 meses). [79] [80] Sin embargo, IRE parece ser más eficaz junto con la terapia sistémica y no se sugiere como tratamiento de primera línea. [68] A pesar de que IRE hace posible la terapia adyuvante de reducción de masa tumoral para LAPC , IRE sigue siendo, en su estado actual, un procedimiento de alto riesgo que requiere datos de seguridad adicionales antes de que pueda usarse ampliamente. [81]

Próstata

El concepto de tratar el cáncer de próstata con IRE fue propuesto por primera vez por Gary Onik y Boris Rubinsky en 2007. [89] Los carcinomas de próstata se ubican con frecuencia cerca de estructuras sensibles que podrían sufrir daños permanentes mediante tratamientos térmicos o radioterapia. La aplicabilidad de los métodos quirúrgicos suele estar limitada por la accesibilidad y la precisión. La cirugía también se asocia con un tiempo de curación prolongado y una alta tasa de efectos secundarios. [90] Usando IRE, la uretra, la vejiga, el recto y el haz neurovascular y el esfínter urinario inferior pueden potencialmente incluirse en el campo del tratamiento sin crear daño (permanente). [ cita necesaria ]

IRE se utiliza contra el cáncer de próstata desde 2011, en parte en forma de ensayos clínicos, atención compasiva o enfoque de tratamiento individualizado. Al igual que con todas las demás tecnologías de ablación y también con la mayoría de los métodos convencionales, ningún estudio empleó un enfoque multicéntrico aleatorio ni se centró en la mortalidad específica del cáncer como criterio de valoración. La mortalidad específica del cáncer o la supervivencia general son notoriamente difíciles de evaluar para el cáncer de próstata, ya que los ensayos requieren más de una década y, por lo general, se realizan varios tipos de tratamiento durante los años, lo que hace que las ventajas de supervivencia específicas del tratamiento sean difíciles de cuantificar. Por tanto, los resultados de los tratamientos basados ​​en ablación y los tratamientos focales en general suelen utilizar como criterio de valoración las recurrencias locales y el resultado funcional (calidad de vida). En ese sentido, los resultados clínicos recopilados hasta ahora y enumerados en la Tabla 3 muestran resultados alentadores y afirman de manera uniforme que la IRE es un tratamiento seguro y eficaz (al menos para la ablación focal), pero todos justifican más estudios. La cohorte más grande presentada por Guenther et al. [85] con un seguimiento de hasta 6 años está limitado a un análisis retrospectivo heterogéneo y a ningún ensayo clínico prospectivo. Por lo tanto, a pesar de que varios hospitales en Europa han estado empleando el método durante muchos años y una clínica privada incluso enumera más de mil tratamientos en junio de 2020, [91] actualmente no se recomienda la IRE para el cáncer de próstata en las pautas de tratamiento.

Riñón

Si bien la cirugía conservadora de nefronas es el tratamiento estándar de oro para masas renales malignas pequeñas, las terapias ablativas se consideran una opción viable en pacientes que no son buenos candidatos para la cirugía. La ablación por radiofrecuencia (ARF) y la crioablación se utilizan desde la década de 1990; sin embargo, en lesiones mayores de 3 cm su eficacia es limitada. Las modalidades de ablación más nuevas, como la IRE, la ablación por microondas (MWA) y la ecografía focalizada de alta intensidad, pueden ayudar a superar los desafíos relacionados con el tamaño del tumor. [92]

Los primeros estudios en humanos han demostrado la seguridad de la IRE para la ablación de masas renales; sin embargo, aún no se conoce la eficacia de la IRE mediante el examen histopatológico de un tumor renal extirpado en humanos. Wagstaff et al. se han propuesto investigar la seguridad y eficacia de la ablación IRE de masas renales y evaluar la eficacia de la ablación mediante resonancia magnética y ecografía con contraste. De acuerdo con el protocolo prospectivo diseñado por los autores, los pacientes tratados se someterán posteriormente a una nefrectomía radical para evaluar el éxito de la ablación de IRE. [93]

Los ensayos prospectivos de fase 2 posteriores mostraron buenos resultados en términos de seguridad y viabilidad [94] [95] para masas renales pequeñas, pero la cohorte fue limitada en número (7 y 10 pacientes respectivamente), por lo que la eficacia aún no está suficientemente determinada. La IRE parece segura para masas renales pequeñas de hasta 4 cm. Sin embargo, el consenso es que la evidencia actual aún es inadecuada en calidad y cantidad. [36]

Pulmón

En un ensayo clínico de fase II prospectivo, de un solo grupo y multicéntrico, se evaluó la seguridad y eficacia de IRE en el cáncer de pulmón. El ensayo incluyó pacientes con neoplasias malignas pulmonares primarias y secundarias y función pulmonar preservada. La eficacia esperada no se cumplió en el análisis intermedio y el ensayo se detuvo prematuramente. Las complicaciones incluyeron neumotórax (11 de 23 pacientes), hemorragia alveolar que no resultó en hemoptisis significativa y se encontró siembra en el tracto con aguja en 3 casos (13%). Se observó progresión de la enfermedad en 14 de 23 pacientes (61%). Se encontró enfermedad estable en 1 (4%), remisión parcial en 1 (4%) y remisión completa en 7 (30%) pacientes. Los autores concluyeron que IRE no es eficaz para el tratamiento de neoplasias malignas de pulmón. [96] En otros estudios se han observado resultados de tratamiento igualmente deficientes. [97] [98]

Un obstáculo importante de la IRE en el pulmón es la dificultad para colocar los electrodos; La colocación de las sondas en alineación paralela resulta difícil debido a la interposición de las costillas. Además, las zonas de ablación planificada y real en el pulmón son dramáticamente diferentes debido a las diferencias en la conductividad entre el tumor, el parénquima pulmonar y el aire. [99]

Arterias coronarias

Maor et al han demostrado la seguridad y eficacia de IRE como modalidad de ablación de células de músculo liso en las paredes de grandes vasos en un modelo de rata. [100] Por lo tanto, se ha sugerido la IRE como tratamiento preventivo para la reestenosis de la arteria coronaria después de una intervención coronaria percutánea . [ cita necesaria ]

Terapia de ablación cardíaca

Numerosos estudios en animales han demostrado la seguridad y eficacia de la IRE como modalidad de ablación no térmica de las venas pulmonares en el contexto del tratamiento de la fibrilación auricular . [101] En 2023, la electroporación irreversible se está utilizando y evaluando ampliamente en humanos, como terapia de ablación cardíaca para matar áreas muy pequeñas del músculo cardíaco. Esto se hace para tratar las irregularidades del ritmo cardíaco . Un catéter cardíaco envía trenes de pulsos eléctricos ultrarrápidos de alto voltaje que forman poros irreversibles en las membranas celulares, lo que provoca la muerte celular. Se cree que permite una mejor selectividad que las técnicas anteriores, que utilizaban calor o frío para matar grandes volúmenes de músculo. [102]

Otros órganos

La IRE también se ha investigado en modelos de ojo humano ex vivo para el tratamiento del melanoma uveal [103] y del cáncer de tiroides. [104]

Se han realizado ablaciones exitosas en modelos de tumores animales en pulmón, [105] [106] cerebro, [107] [108] corazón, [109] piel, [110] [111] hueso, [112] [113] cabeza y cuello. cáncer, [114] y vasos sanguíneos. [115]

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