Las comunidades microbianas del hielo marino ( SIMCO ) son grupos de microorganismos que viven dentro y en las interfaces del hielo marino en los polos. La matriz de hielo que habitan tiene fuertes gradientes verticales de salinidad, luz, temperatura y nutrientes. La química del hielo marino está más influenciada por la salinidad de la salmuera, que afecta el pH y la concentración de nutrientes y gases disueltos. La salmuera formada durante el derretimiento del hielo marino crea poros y canales en el hielo marino en los que estos microbios pueden vivir. Como resultado de estos gradientes y condiciones dinámicas, se encuentra una mayor abundancia de microbios en la capa inferior del hielo, aunque algunos se encuentran en las capas media y superior. A pesar de esta variabilidad extrema en las condiciones ambientales, la composición de la comunidad taxonómica tiende a permanecer constante durante todo el año, hasta que el hielo se derrite. [1]
Gran parte del conocimiento sobre la diversidad de la comunidad del hielo marino se conoce a través de análisis genéticos y secuenciación de próxima generación . Tanto en el Ártico como en la Antártida, Alphaproteobacteria , Gammaproteobacteria y Flavobacteriia son las clases bacterianas comunes que se encuentran. La mayoría de las arqueas del hielo marino pertenecen al filo Nitrososphaerota , mientras que la mayoría de los protistos pertenecen a uno de los 3 supergrupos: Alveolata , Stramenopile y Rhizaria . La abundancia de células vivas dentro y sobre el hielo marino varía de 10 4 a 10 8 células/ml. [1] Estas comunidades microbianas desempeñan un papel importante en el circuito microbiano, así como en los ciclos biogeoquímicos globales . Las comunidades de hielo marino son importantes porque proporcionan una fuente de energía para niveles tróficos más altos , contribuyen a la producción primaria y proporcionan una afluencia neta de carbono en los océanos en los polos. [2]
La disminución otoñal de las temperaturas atmosféricas en el Ártico y la Antártida conduce a la formación de una capa superficial de cristales de hielo llamada hielo marino . Cuando el hielo marino se solidifica, se expulsa una mezcla de sales, nutrientes y materia orgánica disuelta (DOM), conocida como salmuera, que penetra a través de la capa de hielo y crea una red de canales y poros. Este proceso forma una matriz semisólida inicial de aproximadamente 1 metro de espesor con fuertes gradientes de temperatura, salinidad, luz y nutrientes. [3]
Dado que el engrosamiento del hielo marino durante los meses de invierno da como resultado la expulsión de más sales del hielo marino, las temperaturas atmosféricas están fuertemente correlacionadas y negativamente con la salinidad de la salmuera. La temperatura de la interfaz hielo marino-agua de mar se mantiene en el punto de congelación del agua de mar (~1,8 °C), mientras que la interfaz hielo marino-aire refleja más la temperatura atmosférica actual. [4] La salinidad de la salmuera puede aumentar hasta 100 PSU cuando la temperatura del hielo marino alcanza ~3 °C por debajo del punto de congelación del agua de mar. [5] La temperatura de la salmuera normalmente varía de -1,9 a -6,7 °C en el invierno. [6] Las temperaturas del hielo marino fluctúan en respuesta a la irradiancia y las temperaturas atmosféricas, pero también cambian en respuesta al volumen de nevadas. La acumulación de nieve en la capa de hielo combinada con duras condiciones atmosféricas puede conducir a la formación de una capa de nieve que absorbe las radiaciones UV y proporciona aislamiento a la capa de hielo inferior. La fracción de irradiancia que llega a la matriz de hielo marino también está controlada por la cantidad de nevadas y varía entre <0,01% y 5% dependiendo del espesor y la densidad del manto de nieve. [4]
La superficie del hielo marino también permite la formación de flores de escarcha , que tienen sus propias comunidades microbianas únicas. [1]
La fluctuación de la salinidad de la salmuera, que está controlada por las temperaturas atmosféricas, es el factor más influyente en la química de la matriz del hielo marino. La solubilidad del dióxido de carbono y el oxígeno , dos gases biológicamente esenciales, disminuye en soluciones de mayor salinidad. Esto puede resultar en hipoxia dentro de las regiones de alta actividad heterotrófica de la matriz del hielo marino. Las regiones de alta actividad fotosintética a menudo presentan un agotamiento interno del compuesto de carbono inorgánico e hiperoxia . Estas condiciones tienen el potencial de elevar el pH de la salmuera y contribuir aún más a la creación de un ambiente extremo . En estas condiciones, altas concentraciones de DOM y amoníaco y bajas concentraciones de nutrientes caracterizan a menudo la matriz del hielo. [7]
La alta salinidad de la salmuera combinada con un pH elevado reduce la velocidad a la que los gases y los nutrientes inorgánicos se difunden en la matriz de hielo. [6] La concentración de nutrientes como el nitrato , el fosfato y el silicato dentro de la matriz de hielo marino depende en gran medida de la afluencia difusiva de la interfaz agua-hielo marino y, en cierta medida, de los depósitos atmosféricos en la interfaz aire-hielo marino. [5] Se cree que las concentraciones de hierro en la capa de hielo del Océano Austral están reguladas por la cantidad de nuevo suministro de hierro en el momento de la formación del hielo y se ha demostrado que se reducen a fines del invierno. [8]
Las propiedades químicas de la matriz del hielo marino son muy complejas y dependen de la interacción entre el conjunto biológico interno del hielo marino y los factores físicos externos. [4] Los inviernos se caracterizan típicamente por niveles moderados de oxígeno que van acompañados de concentraciones de nutrientes y carbono inorgánico que no limitan el crecimiento del fitoplancton . Los veranos se caracterizan típicamente por niveles altos de oxígeno que van acompañados de un agotamiento de nutrientes y carbono inorgánico. Debido a su interacción difusiva con el agua de mar, la parte inferior de la matriz del hielo marino se caracteriza típicamente por concentraciones más altas de nutrientes. [6]
Los microorganismos presentes en la superficie del agua de mar durante el otoño se integran en la solución de salmuera durante la formación de hielo. Una pequeña proporción de la población microbiana inicial coloniza la matriz de hielo mientras que el resto se expulsa con la salmuera. [5] Los estudios han demostrado que la retención microbiana del hielo marino se puede mejorar mediante la presencia de sustancias poliméricas extracelulares /polisacáridos (EPS) en las paredes de los canales de salmuera. Los EPS son proteínas expresadas en las paredes celulares de microorganismos como las algas . Mejoran la adherencia de las células a las superficies y, cuando se encuentran en concentración suficiente, se cree que desempeñan un papel en el reclutamiento de otros organismos como los microbios . [5]
Los microorganismos transportados por el aire constituyen una proporción significativa del aporte microbiano a la matriz de hielo. Los microorganismos ubicados en el mar o en la salmuera de la matriz de hielo pueden incorporarse en la nieve que cae o en aerosoles , y posteriormente transportarse por fuertes vientos como la corriente de viento del oeste que causa la corriente circumpolar antártica . Estos microorganismos transportados por el aire pueden originarse en el entorno terrestre y en el entorno marino , contribuyendo así a la diversidad del SIMCO. [5]
Los microbios que colonizan el hielo marino antártico se incorporan finalmente a los espacios porosos y a los canales de salmuera de la matriz de hielo, pero también pueden habitar la interfaz entre el hielo y el agua de mar. [9] Los espacios porosos de la matriz pierden su capacidad de intercambiar nutrientes, materia orgánica disuelta y microorganismos con la salmuera a aproximadamente -5 °C. Esto sugiere que la comunidad microbiana antártica es fluida a lo largo de la matriz de hielo durante el otoño y la primavera y que está restringida durante el invierno. [9]
En el Ártico, los canales de salmuera también están habitados por bacterias. Los canales de hasta ≤200 μm ofrecen un refugio espacial con concentraciones de comunidad microbiana de 1 a 2 órdenes de magnitud más altas que en el resto de la red de canales. [10]
Tanto los ambientes de hielo marino antártico como ártico presentan fuertes gradientes verticales de salinidad, temperatura, luz, nutrientes y materia orgánica disuelta (DOM). Se ha demostrado que estos gradientes inducen una fuerte estratificación vertical en las comunidades bacterianas a lo largo de la capa de hielo. [11] [12] La abundancia microbiana disminuye significativamente con la profundidad en el hielo superior y medio, pero no en el inferior, lo que sugiere que gran parte de la comunidad bacteriana procariota es resistente a condiciones ambientales extremas. [11] También se ha demostrado que las bacterias heterotróficas son más abundantes en la parte inferior de la capa de hielo en zonas de mayor concentración de algas, que se caracterizan por mayores concentraciones de DOM y nutrientes. [12]
La distribución temporal de la composición de la comunidad microbiana en el hielo marino antártico y ártico no presenta una variabilidad estacional significativa, a pesar de las condiciones ambientales extremas. Estudios previos de hábitats de hielo marino han demostrado que la composición de SIMCO a principios del otoño es idéntica a la de la comunidad de agua de mar de origen. [13] La composición de la comunidad microbiana no parece cambiar significativamente en otoño e invierno, a pesar de la variabilidad extrema en la irradiancia, temperatura, salinidad y concentraciones de nutrientes. En contraste, la abundancia dentro de SIMCO se reduce durante todo el invierno a medida que los recursos se vuelven limitados. Los estudios han demostrado que las microalgas del hielo marino proporcionan una plataforma y una fuente de nutrientes orgánicos para el crecimiento bacteriano, lo que aumenta la diversidad y abundancia de la comunidad. [13] [14] También se ha demostrado que los microbios producen sustancias poliméricas extracelulares (EPS) para ayudar a retener nutrientes y sobrevivir en condiciones de alta salinidad y baja temperatura. [5]
El aumento de los niveles de irradiación a finales de la primavera promueve la fotosíntesis de las algas del hielo, lo que a su vez afecta la abundancia y la composición de la comunidad microbiana. Si bien la mayor parte de la capa de hielo marino se derrite a finales de la primavera en la Antártida y el Ártico, ocasionalmente persiste hielo marino de varios años cuando las temperaturas de finales de primavera y verano son más bajas que el promedio. Esto sugiere que ciertos linajes microbianos pueden haberse adaptado de manera más eficiente a las condiciones extremas de los entornos de hielo marino. La abundancia temporal también puede verse afectada por el espesor de la capa de hielo anual y las variaciones estacionales de temperatura. Se ha demostrado que el espesor de la capa de hielo regula la producción microbiana y la temperatura de la matriz de hielo a través del aislamiento de capas. [15]
La mayor parte de la información sobre la composición de la comunidad microbiana del hielo marino proviene de genes marcadores taxonómicos del ARN ribosomal 16S y de análisis metagenómicos . [9] La secuenciación de próxima generación ha permitido a los investigadores identificar y cuantificar las comunidades microbianas y obtener una comprensión más completa de su estructura.
Los estudios metagenómicos del hielo marino del Ártico muestran las clases Alphaproteobacteria, Gammaproteobacteria y Flavobacteria . Dentro de la clase Flavobacteriia, los géneros Polaribacter , Psychrobacter , Psychroflexus y Flavobacterium son los más comunes. Dentro de Gammaproteobacteria, los géneros Glaciecola y Colwellia son los más comunes. [1] También se encontraron en muestras de hielo marino del Ártico bacterias de las siguientes clases y filos: "Opitutae", Bacilli , " Cianobacteria ", Betaproteobacteria , Sphingobacteria y Aquificota . [1]
Los estudios metagenómicos del mar de Ross ilustran la gran abundancia de bacterias fototróficas anoxigénicas aeróbicas en los ambientes de hielo marino. [16] Se demostró que estos especialistas pertenecen principalmente a la clase Alphaproteobacteria. Se demostró que los géneros de la clase Alphaproteobacteria incluyen Loktanella , Octadecabacter, Roseobacter , Sulfitobacter y Methylobacterium y que concuerdan con los análisis filogenéticos previos del hielo marino alrededor de la Antártida. Un estudio del ARN ribosómico SIMCO 16S en el cabo Hallett en la Antártida ha demostrado que las bacterias fototróficas oxigénicas aeróbicas pueden ser igualmente abundantes. [17]
También se ha demostrado que los miembros de las clases Gammaproteobacteria y Flaviobacteria son abundantes dentro de la matriz de hielo y, por lo tanto, están adaptados a las condiciones del hielo marino. [18] Los géneros de la clase Gammaproteobacteria que se encuentran en el mar de Ross y alrededor de las aguas antárticas incluyen Colwellia , Marionomonas, Pseudoalteromonas y Psychrobacter. [17] [19] Los órdenes Chlamydiales y Verrucomicrobiales también se encontraron en el conjunto microbiano del hielo marino de estas ubicaciones. Muchos estudios han informado sobre el predominio de Gammaproteobacteria en el hielo marino de todo el mundo. Se ha demostrado que una gran proporción de los SIMCO identificados en estos estudios pertenecen a filotipos asociados con taxones heterotróficos [20]
Si bien esto brinda a los investigadores una idea de la composición de la comunidad microbiana del hielo marino antártico, existen cambios claros entre las ubicaciones en el Océano Austral. Estos cambios se atribuyen a factores de forzamiento biológicos y físicos. Estos factores incluyen la composición de las comunidades microbianas existentes en el momento de la formación del hielo marino y los patrones regionales de clima y viento que afectan el transporte de nieve y aerosoles. [21]
Los estudios de las subunidades de ARN ribosómico 16s encontradas en la capa de hielo marino de la bahía de Terra Nova han demostrado que las arqueas constituyen ≤ 6,6% de la comunidad procariota total en este entorno. El 90,8% de esta comunidad arqueal pertenecía al filo Nitrososphaerota (anteriormente Thaumarchaeota), un progenitor cercano de las bacterias marinas oxidantes de amoníaco, mientras que Euryarchaeota constituía el resto de la comunidad. [17] Otros análisis filogenéticos moleculares del SIMCO no han detectado ningún rastro del dominio arqueal. [20]
Estudios metagenómicos del hielo marino del Ártico utilizando la secuenciación 454 de 18S rDNA y 18S rRNA. Estos estudios mostraron el predominio de tres supergrupos: Alveolata, Stramenophile y Rhizaria. Dentro de los Alveolates, los más comunes fueron Ciliates y Dinoflagelados . Dentro del grupo Stramenophile, la mayoría de los organismos se clasificaron como Bacillariophyceae . Finalmente, la mayoría de los Rhizarians se clasificaron como Thecofilosea . [2]
Los estudios han demostrado que se encontraron altas concentraciones de exopolímeros crioprotectores microbianos (EPS) en la salmuera del hielo marino. Se ha demostrado que estos EPS se correlacionan con una composición estable de la comunidad microbiana durante toda la temporada de invierno. [9] Se cree que desempeñan un papel importante en los entornos de hielo marino, donde actúan como amortiguador y crioprotector contra la alta salinidad y el daño a los cristales de hielo. Se cree que estos exopolímeros constituyen una adaptación microbiana a las bajas temperaturas en entornos extremos. [22]
Los microbios del hielo marino también han desarrollado proteínas anticongelantes , que evitan la formación de cristales de hielo que podrían dañar las membranas bacterianas. [1] Es común que estas proteínas sean ricas en láminas beta, ya que evitan la formación de cristales de hielo/ [23]
Las bacterias en todos los ambientes contribuyen al ciclo microbiano , pero los roles de las comunidades microbianas del hielo marino en el ciclo microbiano difieren debido a las condiciones ambientales rápidamente cambiantes que se encuentran en el Ártico y la Antártida. Las algas del hielo marino contribuyen con el 10%–28% de la producción primaria total en las regiones cubiertas de hielo de la Antártida. [24] Las microalgas proporcionan una fuente vital de nutrición para el zooplancton juvenil, como el krill antártico Euphausia superba en el invierno. [24] La DOM derivada de microalgas fototróficas es crucial para el ciclo microbiano, al servir como sustrato de crecimiento para bacterias heterotróficas. [24]
El circuito microbiano funciona de manera diferente en el hielo marino que en aguas oligotróficas o templadas. Los animales que se encuentran en los ambientes polares extremos dependen de la alta producción bacteriana como fuente de alimento, a pesar de la lenta renovación de la materia orgánica disuelta. [25] La producción microbiana de amonio en las aguas antárticas ricas en nitrato puede proporcionar los reductores necesarios para la fijación de nitrógeno, lo que aumenta la productividad primaria del fitoplancton limitado por la luz. [25] Los fitoflagelados y las diatomeas que se encuentran en el ambiente pelágico antártico son directamente digeribles por los herbívoros metozoarios. [25]