En los seres humanos, el gen CCR5 que codifica la proteína CCR5 se encuentra en el brazo corto (p) en la posición 21 del cromosoma 3. Algunas poblaciones han heredado la mutación Delta 32 , lo que da como resultado la eliminación genética de una parte del gen CCR5. Los portadores homocigotos de esta mutación son resistentes a la infección por cepas macrófagotrópicas (M-trópicas) del VIH-1 . [6] [7] [8] [9] [10] [11]
Los ligandos cognados de CCR5 incluyen CCL3 , CCL4 (también conocidos como MIP 1 α y 1 β , respectivamente) y CCL3L1 . [14] [15] CCR5 además interactúa con CCL5 (una proteína citocina quimiotáctica también conocida como RANTES). [14] [16] [17]
El CCR5 se expresa predominantemente en células T , macrófagos , células dendríticas , eosinófilos , microglia y una subpoblación de células de cáncer de mama o próstata. [18] [19] La expresión de CCR5 se induce selectivamente durante el proceso de transformación del cáncer y no se expresa en células epiteliales normales de mama o próstata. Aproximadamente el 50% del cáncer de mama humano expresó CCR5, principalmente en el cáncer de mama triple negativo . [18] Los inhibidores de CCR5 bloquearon la migración y metástasis de las células de cáncer de mama y próstata que expresaron CCR5, lo que sugiere que CCR5 puede funcionar como un nuevo objetivo terapéutico. [18] [19] [20] Estudios recientes sugieren que CCR5 se expresa en un subconjunto de células cancerosas con características de células madre cancerosas, que se sabe que impulsan la resistencia a la terapia, y que los inhibidores de CCR5 aumentaron el número de células destruidas por la quimioterapia actual. [21] Es probable que el CCR5 desempeñe un papel en las respuestas inflamatorias a la infección, aunque no está claro su papel exacto en la función inmunitaria normal. Las regiones de esta proteína también son cruciales para la unión del ligando de quimiocina, la respuesta funcional del receptor y la actividad del correceptor del VIH. [22]
La modulación de la actividad de CCR5 contribuye a un curso no patógeno de la infección por el virus de inmunodeficiencia de simios (VIS) en varias especies de primates no humanos africanos que son huéspedes naturales a largo plazo del VIS y evitan la inmunodeficiencia tras la infección. [23] Estos mecanismos reguladores incluyen: deleciones genéticas que anulan la expresión de CCR5 en la superficie celular, [24] regulación negativa de CCR5 en la superficie de las células T CD4+, en particular en las células de memoria, [25] y aparición retardada de la expresión de CCR5 en las células T CD4+ durante el desarrollo. [26] [27]
VIH
El VIH-1 utiliza más comúnmente los receptores de quimiocinas CCR5 y/o CXCR4 como correceptores para entrar en las células inmunológicas diana. [28] Estos receptores están ubicados en la superficie de las células inmunes del huésped, por lo que proporcionan un método de entrada para que el virus VIH-1 infecte la célula. [29] La estructura de la glicoproteína de la envoltura del VIH-1 es esencial para permitir la entrada viral del VIH-1 en una célula huésped diana. [29] La estructura de la glicoproteína de la envoltura consiste en dos subunidades proteicas escindidas de un precursor de la proteína Gp160 codificado por el gen env del VIH-1 : la subunidad externa Gp120 y la subunidad transmembrana Gp41. [29] Esta estructura de la glicoproteína de la envoltura está dispuesta en una estructura similar a una espiga ubicada en la superficie del virión y consiste en un trímero de heterodímeros Gp120-Gp41. [29] La proteína de la envoltura Gp120 es un imitador de quimiocina. [28] Aunque carece de la estructura única de una quimiocina, aún es capaz de unirse a los receptores de quimiocinas CCR5 y CXCR4. [28] Durante la infección por VIH-1, la subunidad de la glicoproteína de la envoltura Gp120 se une a una glicoproteína CD4 y a un correceptor del VIH-1 expresado en una célula diana, formando un complejo heterotrimérico. [28] La formación de este complejo estimula la liberación de un péptido fusogénico, lo que hace que la membrana viral se fusione con la membrana de la célula huésped diana. [28] Debido a que la unión a CD4 por sí sola a veces puede dar lugar a la eliminación de gp120, gp120 debe unirse a continuación al correceptor CCR5 para que se produzca la fusión. El extremo amino sulfatado con tirosina de este correceptor es el "determinante esencial" de la unión a la glicoproteína gp120. [30] El correceptor también reconoce la región V1-V2 de gp120 y la lámina puente (una lámina β antiparalela de 4 hebras que conecta los dominios interno y externo de gp120). El tallo V1-V2 puede influir en el "uso del correceptor a través de su composición peptídica, así como por el grado de glicosilación ligada a N". Sin embargo, a diferencia de V1-V2, el bucle V3 es muy variable y, por lo tanto, es el determinante más importante de la especificidad del correceptor. [30] Los ligandos normales para este receptor, RANTES , MIP-1β y MIP-1α , pueden suprimir la infección por VIH-1 in vitro . En individuos infectados con VIH, los virus que utilizan CCR5 son las especies predominantes aisladas durante las primeras etapas de la infección viral, [31]lo que sugiere que estos virus pueden tener una ventaja selectiva durante la transmisión o la fase aguda de la enfermedad. Además, al menos la mitad de todos los individuos infectados albergan solo virus que utilizan CCR5 durante el curso de la infección.
El CCR5 es el correceptor principal que utiliza la gp120 de forma secuencial con el CD4. Esta unión da como resultado que la gp41, el otro producto proteico de la gp160, se libere de su conformación metaestable y se inserte en la membrana de la célula huésped. Aunque no se ha confirmado, la unión de la gp120 con el CCR5 implica dos pasos cruciales: 1) El extremo amino sulfatado con tirosina de este correceptor es un "determinante esencial" de la unión con la gp120 (como se indicó anteriormente). 2) Después del paso 1, debe haber una acción recíproca (sinergia, intercomunicación) entre la gp120 y los dominios transmembrana del CCR5. [30]
El CCR5 es esencial para la propagación de la cepa R5 del virus VIH-1. [32] El conocimiento del mecanismo por el cual esta cepa del VIH-1 media la infección ha impulsado la investigación en el desarrollo de intervenciones terapéuticas para bloquear la función del CCR5. [33] Se han diseñado varios nuevos medicamentos experimentales contra el VIH, llamados antagonistas del receptor CCR5 , para interferir con la unión entre la proteína de envoltura Gp120 y el correceptor del VIH CCR5. [32] Estos medicamentos experimentales incluyen PRO140 (CytoDyn), Vicriviroc (los ensayos de fase III se cancelaron en julio de 2010) ( Schering Plough ), Aplaviroc (GW-873140) ( GlaxoSmithKline ) y Maraviroc (UK-427857) ( Pfizer ). Maraviroc fue aprobado para su uso por la FDA en agosto de 2007. [32] Es el único aprobado hasta ahora por la FDA para uso clínico, convirtiéndose así en el primer inhibidor del CCR5. [30] Un problema de este enfoque es que, si bien el CCR5 es el principal correceptor por el cual el VIH infecta las células, no es el único correceptor de este tipo. Es posible que bajo presión selectiva el VIH evolucione para utilizar otro correceptor. Sin embargo, el examen de la resistencia viral a AD101, antagonista molecular del CCR5, indicó que los virus resistentes no cambiaron a otro correceptor (CXCR4), sino que persistieron en el uso del CCR5: se unieron a dominios alternativos del CCR5 o al receptor con una afinidad mayor. Sin embargo, debido a que todavía hay otro correceptor disponible, es probable que la falta del gen CCR5 no haga que uno sea inmune al virus; simplemente sería más difícil para el individuo contraerlo. Además, el virus todavía tiene acceso al CD4. A diferencia del CCR5, que no es necesario (como lo demuestran quienes viven vidas saludables incluso cuando carecen del gen como resultado de la mutación delta32), el CD4 es fundamental en el sistema de defensa inmunitaria del cuerpo. [34] Incluso sin la disponibilidad de ninguno de los correceptores (incluso CCR5), el virus aún puede invadir las células si gp41 sufriera una alteración (incluida su cola citoplasmática) que resultara en la independencia de CD4 sin la necesidad de CCR5 y/o CXCR4 como puerta de entrada. [35]
Cáncer
La expresión de CCR5 se induce en las células epiteliales de mama y próstata tras la transformación. [18] [19] La inducción de la expresión de CCR5 promueve la invasión celular, la migración y la metástasis. [5] [18] [21] La inducción de la metástasis implica el retorno al sitio metastásico. Se ha demostrado que los inhibidores de CCR5, incluidos maraviroc y leronlimab, bloquean la metástasis pulmonar de las líneas celulares de cáncer de mama humano. [18] [36] En estudios preclínicos de ratones inmunocompetentes, los inhibidores de CCR5 bloquearon la metástasis en los huesos y el cerebro. [19] Los inhibidores de CCR5 también reducen la infiltración de macrófagos asociados a tumores. [37] Un estudio clínico de fase 1 de un inhibidor de CCR5 en pacientes con cáncer de colon metastásico muy pretratados demostró una respuesta clínica objetiva y una reducción de la carga tumoral metastásica. [38]
Cerebro
Los niveles elevados de CCR5 forman parte de la respuesta inflamatoria al accidente cerebrovascular y la muerte. El bloqueo de CCR5 con Maraviroc (un fármaco aprobado para el VIH) puede mejorar la recuperación después de un accidente cerebrovascular. [39] [40]
En el cerebro en desarrollo, los receptores de quimiocinas como el CCR5 influyen en la migración y la conexión neuronal. Después de un accidente cerebrovascular, parecen disminuir la cantidad de sitios de conexión en las neuronas cercanas a la zona dañada. [39]
CCR5-Δ32
CCR5-Δ32 (o CCR5-D32 o CCR5 delta 32) es un alelo de CCR5. [41] [42]
CCR5 Δ32 es una deleción de 32 pares de bases que introduce un codón de parada prematuro en el locus del receptor CCR5, lo que da como resultado un receptor no funcional. [43] [44] CCR5 es necesario para la entrada del virus VIH-1 M-trópico. [45] Los individuos homocigotos (denominados Δ32/Δ32) para CCR5 Δ32 no expresan receptores CCR5 funcionales en sus superficies celulares y son resistentes a la infección por VIH-1 , a pesar de múltiples exposiciones de alto riesgo. [45] Los individuos heterocigotos (+/Δ32) para el alelo mutante tienen una reducción de más del 50% en los receptores CCR5 funcionales en sus superficies celulares debido a la dimerización entre los receptores mutantes y de tipo salvaje que interfiere con el transporte de CCR5 a la superficie celular. [46] Los portadores heterocigotos son resistentes a la infección por VIH-1 en relación con los tipos salvajes y cuando se infectan, los heterocigotos muestran cargas virales reducidas y una progresión al SIDA 2-3 años más lenta en relación con los tipos salvajes. [43] [45] [47] La heterocigosidad para este alelo mutante también ha demostrado mejorar la respuesta virológica al tratamiento antirretroviral. [48] CCR5 Δ32 tiene una frecuencia heterocigota del 9% en Europa y una frecuencia homocigota del 1%. [49]
Investigaciones recientes indican que el gen CCR5 Δ32 mejora la cognición y la memoria. En 2016, los investigadores demostraron que la eliminación del gen CCR5 de ratones mejoró significativamente su memoria. [50] El CCR5 es un potente supresor de la plasticidad neuronal, el aprendizaje y la memoria; la sobreactivación del CCR5 por las proteínas virales puede contribuir a los déficits cognitivos asociados al VIH. [51]
Historia evolutiva y edad del alelo
El alelo CCR5 Δ32 se destaca por su origen reciente, su frecuencia inesperadamente alta y su distribución geográfica distintiva, [52] lo que en conjunto sugiere que (a) surgió de una única mutación y (b) históricamente estuvo sujeto a una selección positiva.
Dos estudios han utilizado el análisis de ligamiento para estimar la edad de la deleción CCR5 Δ32, asumiendo que la cantidad de recombinación y mutación observada en las regiones genómicas que rodean la deleción CCR5 Δ32 sería proporcional a la edad de la deleción. [42] [53] Utilizando una muestra de 4000 individuos de 38 poblaciones étnicas, Stephens et al. estimaron que la deleción CCR5-Δ32 ocurrió hace 700 años (275–1875, intervalo de confianza del 95%). Otro grupo, Libert et al. (1998), utilizó mutaciones microsatélites para estimar la edad de la mutación CCR5 Δ32 en 2100 años (700–4800, intervalo de confianza del 95%). Sobre la base de los eventos de recombinación observados, estimaron la edad de la mutación en 2250 años (900–4700, intervalo de confianza del 95%). [53] Una tercera hipótesis se basa en el gradiente de norte a sur de la frecuencia de alelos en Europa, que muestra que la frecuencia de alelos más alta se produjo en los países nórdicos y la frecuencia de alelos más baja en el sur de Europa. Debido a que los vikingos ocuparon históricamente estos países, es posible que el alelo se haya propagado por toda Europa debido a la dispersión vikinga entre los siglos VIII y X. [54] Los vikingos fueron reemplazados más tarde por los varegos en Rusia, lo que puede haber contribuido a la clina de este a oeste observada en la frecuencia de alelos. [52] [54]
El VIH-1 se transmitió inicialmente de los chimpancés ( Pan troglodytes ) a los humanos a principios de la década de 1900 en el sudeste de Camerún, África, [55] a través de la exposición a sangre y fluidos corporales infectados mientras se descuartizaba carne de animales silvestres. [56] Sin embargo, el VIH-1 estuvo efectivamente ausente de Europa hasta la década de 1980. [57] Por lo tanto, dada la edad promedio de aproximadamente 1000 años para el alelo CCR5-Δ32, se puede establecer que el VIH-1 no ejerció presión de selección sobre la población humana durante el tiempo suficiente para alcanzar las frecuencias actuales. [52] Por lo tanto, se han sugerido otros patógenos como agentes de selección positiva para CCR5 Δ32, incluida la peste bubónica ( Yersinia pestis ) y la viruela ( Variola major ). Otros datos sugieren que la frecuencia del alelo experimentó una presión de selección negativa como resultado de patógenos que se generalizaron durante la expansión romana. [58] La idea de que la selección negativa jugó un papel en la baja frecuencia del alelo también está respaldada por experimentos con ratones knockout e influenza A, que demostraron que la presencia del receptor CCR5 es importante para una respuesta eficiente a un patógeno. [59] [60]
Evidencia de una única mutación
Varias líneas de evidencia sugieren que el alelo CCR5 Δ32 evolucionó solo una vez. [52] Primero, CCR5 Δ32 tiene una frecuencia relativamente alta en varias poblaciones europeas diferentes, pero está comparativamente ausente en poblaciones asiáticas, de Medio Oriente e indígenas estadounidenses, [42] lo que sugiere que ocurrió una única mutación después de la divergencia de los europeos de su ancestro africano. [42] [43] [61] En segundo lugar, el análisis de ligamiento genético indica que la mutación ocurre en un fondo genético homogéneo, lo que implica que la herencia de la mutación ocurrió de un ancestro común. [53] Esto se demostró al mostrar que el alelo CCR5 Δ32 está en fuerte desequilibrio de ligamiento con microsatélites altamente polimórficos. Más del 95% de los cromosomas CCR5 Δ32 también portaban el alelo IRI3.1-0, mientras que el 88% portaban el alelo IRI3.2. Por el contrario, los marcadores microsatélites IRI3.1-0 e IRI3.2-0 se encontraron en solo el 2 o el 1,5% de los cromosomas que portaban un alelo CCR5 de tipo salvaje. [53] Esta evidencia de desequilibrio de ligamiento respalda la hipótesis de que la mayoría, si no todos, los alelos CCR5 Δ32 surgieron de un único evento mutacional. Finalmente, el alelo CCR5 Δ32 tiene una distribución geográfica única que indica un único origen norteño seguido de migración. Un estudio que midió las frecuencias de alelos en 18 poblaciones europeas encontró un gradiente de norte a sur, con las frecuencias de alelos más altas en las poblaciones finlandesas y mordovinas (16%) y las más bajas en Cerdeña (4%). [53]
Selección positiva
En ausencia de selección, una sola mutación tardaría aproximadamente 127.500 años en alcanzar una frecuencia poblacional del 10%. [42] Las estimaciones basadas en la recombinación genética y las tasas de mutación sitúan la edad del alelo entre 1000 y 2000 años. Esta discrepancia es un signo de selección positiva.
Se estima que el VIH-1 entró en la población humana en África a principios del siglo XX, [55] pero no se informaron infecciones sintomáticas hasta la década de 1980. Por lo tanto, la epidemia del VIH-1 es demasiado joven para ser la fuente de selección positiva que impulsó la frecuencia de CCR5 Δ32 de cero a 10% en 2000 años.
Protección contra la peste bubónica . Stephens, et al. (1998), sugieren que la peste bubónica ( Yersinia pestis ) había ejercido una presión selectiva positiva sobre CCR5 Δ32. [42] Esta hipótesis se basó en el momento y la gravedad de la pandemia de la Muerte Negra, que mató al 30% de la población europea de todas las edades entre 1346 y 1352. [62] Después de la Muerte Negra, hubo epidemias intermitentes menos graves. Las ciudades individuales experimentaron una alta mortalidad, pero la mortalidad general en Europa fue solo de un pequeño porcentaje. [62] [63] [64] En 1655-1656, una segunda pandemia llamada la "Gran Plaga" mató al 15-20% de la población de Londres. [65] [66] [ dudoso - discutir ] Es importante destacar que las epidemias de peste fueron intermitentes. La peste bubónica es una enfermedad zoonótica, que infecta principalmente a roedores, se propaga por pulgas y solo ocasionalmente infecta a los humanos. [67] La infección de persona a persona de peste bubónica no ocurre, aunque puede ocurrir en la peste neumónica, que infecta los pulmones. [68] Solo cuando la densidad de roedores es baja, las pulgas infectadas se ven obligadas a alimentarse de huéspedes alternativos como los humanos, y bajo estas circunstancias puede ocurrir una epidemia humana. [67] Basándose en modelos genéticos poblacionales, Galvani y Slatkin (2003) sostienen que la naturaleza intermitente de las epidemias de peste no generó una fuerza selectiva lo suficientemente fuerte como para impulsar la frecuencia del alelo CCR5 Δ32 al 10% en Europa. [41] Para probar esta hipótesis, Galvani y Slatkin (2003) modelaron las presiones de selección históricas producidas por la peste y la viruela. [41]
Protección contra la viruela . La peste se modeló según relatos históricos, [69] [70] mientras que la mortalidad por viruela específica por edad se obtuvo de la distribución por edad de los entierros por viruela en York (Inglaterra) entre 1770 y 1812. [63] La viruela infecta preferentemente a miembros jóvenes y prereproductivos de la población, ya que son los únicos individuos que no están inmunizados o muertos por una infección pasada. Debido a que la viruela mata preferentemente a miembros prereproductivos de una población, genera una presión selectiva más fuerte que la peste. [41] A diferencia de la peste, la viruela no tiene un reservorio animal y solo se transmite de humano a humano. [71] [72] Los autores calcularon que si la peste seleccionara CCR5 Δ32, la frecuencia del alelo todavía sería inferior al 1%, mientras que la viruela ha ejercido una fuerza selectiva suficiente para alcanzar el 10%.
La hipótesis de que la viruela ejerciera una selección positiva para CCR5 Δ32 también es biológicamente plausible, ya que los poxvirus, como el VIH, ingresan a los glóbulos blancos utilizando receptores de quimiocinas. [73] Por el contrario, Yersinia pestis es una bacteria con una biología muy diferente.
Aunque los europeos son el único grupo que tiene subpoblaciones con una alta frecuencia de CCR5 Δ32, no son la única población que ha sido objeto de selección por la viruela, que tuvo una distribución mundial antes de ser declarada erradicada en 1980. Las primeras descripciones inequívocas de la viruela aparecen en el siglo V d. C. en China, el siglo VII d. C. en la India y el Mediterráneo, y el siglo X d. C. en el suroeste de Asia. [72] Por el contrario, la mutación CCR5 Δ 32 se encuentra solo en poblaciones europeas, de Asia occidental y del norte de África. [74] La frecuencia anómalamente alta de CCR5 Δ32 en estas poblaciones parece requerir tanto un origen único en el norte de Europa como una selección posterior por la viruela.
Costos potenciales
El CCR5 Δ32 puede ser beneficioso para el huésped en algunas infecciones (p. ej., VIH-1, posiblemente viruela), pero perjudicial en otras (p. ej., encefalitis transmitida por garrapatas , virus del Nilo Occidental ). El que la función del CCR5 sea útil o perjudicial en el contexto de una infección determinada depende de una interacción compleja entre el sistema inmunitario y el patógeno. [75]
En general, las investigaciones sugieren que la mutación CCR5 Δ32 puede desempeñar un papel perjudicial en los procesos inflamatorios posteriores a la infección, que pueden dañar el tejido y crear más patología. [76] La mejor evidencia de esta pleiotropía antagónica propuesta se encuentra en las infecciones por flavivirus . En general, muchas infecciones virales son asintomáticas o producen solo síntomas leves en la gran mayoría de la población. Sin embargo, ciertos individuos desafortunados experimentan un curso clínico particularmente destructivo, que de otro modo no se explica, pero parece estar mediado genéticamente. Se encontró que los pacientes homocigotos para CCR5 Δ32 tenían un mayor riesgo de una forma neuroinvasiva de encefalitis transmitida por garrapatas (causada por un flavivirus ). [77] Además, el CCR5 funcional puede ser necesario para prevenir la enfermedad sintomática después de la infección con el virus del Nilo Occidental, otro flavivirus; CCR5 Δ32 se asoció con el desarrollo temprano de síntomas y manifestaciones clínicas más pronunciadas después de la infección con el virus del Nilo Occidental. [78]
Este hallazgo en humanos confirmó un experimento observado previamente en un modelo animal de homocigosidad CCR5 Δ32. Después de la infección con el virus del Nilo Occidental, los ratones CCR5 Δ32 presentaron títulos virales notablemente mayores en el sistema nervioso central y una mayor mortalidad [79] en comparación con los ratones de tipo salvaje, lo que sugiere que la expresión de CCR5 era necesaria para montar una fuerte defensa del huésped contra el virus del Nilo Occidental.
Aplicaciones médicas
Se ha propuesto un enfoque genético que implica intracuerpos que bloquean la expresión de CCR5 como tratamiento para individuos infectados por VIH-1 . [80] Cuando se mezclaron células T modificadas para que ya no expresaran CCR5 con células T no modificadas que expresaban CCR5 y luego se las expuso a una infección con VIH-1, las células T modificadas que no expresaban CCR5 finalmente se apoderaron del cultivo, ya que el VIH-1 mata a las células T no modificadas. Este mismo método podría usarse in vivo para establecer un grupo de células resistentes al virus en individuos infectados. [80]
Esta hipótesis se puso a prueba en un paciente con SIDA que también había desarrollado leucemia mieloide y fue tratado con quimioterapia para suprimir el cáncer. Luego se utilizó un trasplante de médula ósea que contenía células madre de un donante compatible para restaurar el sistema inmunológico. Sin embargo, el trasplante se realizó a partir de un donante con 2 copias del gen de mutación CCR5-Δ32. Después de 600 días, el paciente estaba sano y tenía niveles indetectables de VIH en la sangre y en los tejidos cerebrales y rectales examinados. [7] [81] Antes del trasplante, también se detectaron niveles bajos de VIH X4 , que no utiliza el receptor CCR5. Sin embargo, después del trasplante, tampoco se detectó este tipo de VIH. [7] Sin embargo, este resultado es consistente con la observación de que las células que expresan la proteína variante CCR5-Δ32 carecen de los receptores CCR5 y CXCR4 en sus superficies, lo que confiere resistencia a una amplia gama de variantes del VIH, incluido el VIHX4. [82] Después de más de seis años, el paciente ha mantenido la resistencia al VIH y ha sido declarado curado de la infección por VIH. [8]
En 2009 se inició la inscripción de pacientes VIH positivos en un ensayo clínico en el que las células de los pacientes se modificaron genéticamente con una nucleasa de dedo de zinc para llevar el rasgo CCR5-Δ32 y luego se reintrodujeron en el cuerpo como un posible tratamiento contra el VIH. [83] [84] Los resultados informados en 2014 fueron prometedores. [11]
En noviembre de 2018, Jiankui He anunció que había editado dos embriones humanos para intentar desactivar el gen CCR5, que codifica un receptor que el VIH usa para ingresar a las células. Dijo que las niñas gemelas, Lulu y Nana , habían nacido unas semanas antes y que las niñas aún portaban copias funcionales de CCR5 junto con CCR5 desactivado ( mosaicismo ), por lo que aún eran vulnerables al VIH. El trabajo fue ampliamente condenado por poco ético, peligroso y prematuro. [88] [89]
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Enlaces externos
Vídeo y texto de un documental de PBS sobre el descubrimiento de CCR5
"Receptores de quimiocinas: CCR5". Base de datos de receptores y canales iónicos de la IUPHAR . Unión Internacional de Farmacología Básica y Clínica. Archivado desde el original el 18 de enero de 2021. Consultado el 21 de julio de 2006 .
HIVcoPred Un servidor para la predicción del uso del correceptor del VIH (CCR5). PLoS ONE 8(4): e61437