La búsqueda de alimento en función de la frecuencia se define como la tendencia de un individuo a buscar alimento de forma selectiva en una determinada especie o morfo basándose en su frecuencia relativa dentro de una población. [1] Específicamente para los polinizadores , esto se refiere a la tendencia a visitar un morfo floral o especie de planta en particular basándose en su frecuencia dentro de la comunidad vegetal local, incluso si las recompensas de néctar son equivalentes entre diferentes morfos. Los polinizadores que buscan alimento de manera dependiente de la frecuencia exhibirán constancia floral [2] para un cierto morfo, pero el tipo floral preferido dependerá de su frecuencia. Además, la búsqueda de alimento en función de la frecuencia difiere de la búsqueda de alimento en función de la densidad, ya que esta última considera el número absoluto de ciertos morfos por unidad de área como un factor que influye en la elección del polinizador. [3] Aunque la densidad de un morfo estará relacionada con su frecuencia, los morfos comunes siguen siendo los preferidos cuando las densidades generales de plantas son altas. [4]
Los rasgos florales, como el color de la corola , la forma, el tamaño y el aroma de la flor, parecen haber evolucionado principalmente con el propósito de atraer polinizadores [5] y muchos polinizadores han aprendido a asociar estas señales florales con la recompensa que está presente allí. [6] Como los polinizadores son esenciales en el proceso de transferencia de polen (y por lo tanto, el éxito reproductivo ) de muchas angiospermas , el comportamiento de visita impondrá una selección dependiente de la frecuencia en los morfos de flores que visitan. [1] Si los polinizadores visitan selectivamente un morfo en particular, esto hará que este morfo aumente en frecuencia y, en última instancia, puede conducir a la fijación de este fenotipo , [7] conocido como selección direccional . Alternativamente, si se prefieren morfos raros, esto debería promover la diversidad fenotípica , conocida como selección estabilizadora o equilibradora . [8] [9]
El interés en la selección dependiente de la frecuencia se remonta a la época de Charles Darwin , quien predijo que los insectos deberían demostrar constancia floral [10] y se preguntó por la aparición de especies de orquídeas engañosas. [11] Este fenómeno recibió poca atención hasta la década de 1970, cuando Donald Levin sugirió que uno de los factores más importantes que determinan el comportamiento de visita de los polinizadores es la frecuencia del rasgo floral en la población en relación con otros elementos florales. [1] Desde entonces, la atención se ha centrado en comprender cómo las especies de polinización obligada y poco gratificantes pueden persistir, ya que no ofrecen a los polinizadores ningún incentivo para visitarlas. [12] Se han realizado muchas menos investigaciones sobre la búsqueda de alimento dependiente de la frecuencia en especies gratificantes, pero los experimentos con abejorros han ilustrado que la frecuencia probablemente juega un papel en el éxito reproductivo de las plantas con flores. [13]
Los investigadores que estudian el comportamiento de visitas dependiente de la frecuencia buscan comprender si la preferencia de los polinizadores es lo suficientemente fuerte como para inducir la fijación de rasgos o para mantener los polimorfismos florales observados en poblaciones naturales. [14] Los experimentos de laboratorio utilizan flores artificiales para probar cómo la preferencia de los polinizadores varía con la frecuencia. Los experimentos típicos utilizan dos o más discos de colores o flores artificiales (para representar morfos de flores) que se organizan en varios patrones y frecuencias. [4] [12] [13] Se predice que si los polinizadores no exhiben una búsqueda de alimento dependiente de la frecuencia, la preferencia de morfo no se correlacionará con la frecuencia relativa de ese morfo. En cambio, esta preferencia puede depender de alguna cualidad independiente de la frecuencia, como una atracción innata hacia un cierto color. [15]
La búsqueda de alimento dependiente de la frecuencia se ha observado y estudiado con mayor frecuencia en abejorros ( Bombus ), ya que tienden a buscar alimento durante largos períodos de tiempo sin saciarse, lo que los convierte en sujetos experimentales ideales. [13] Experimentos simples con dos morfos han revelado que después de visitar muchas flores (más de 100), los abejorros tienden a preferir visitar el morfo común cuando las recompensas asociadas con ambos morfos son iguales. [13] Este patrón es consistente para una variedad de concentraciones de néctar. [14] Una excepción a este patrón ocurre cuando un morfo contiene cantidades variables de néctar. Esta variabilidad de la recompensa tiende a hacer que la fuerza de la dependencia de la frecuencia observada disminuya. Sin embargo, cuando tanto los morfos raros como los comunes no son gratificantes, los abejorros tienden a invertir su patrón de comportamiento y demuestran preferencia por el morfo raro. [12]
Aunque estos experimentos demuestran que los abejorros buscan alimento de una manera dependiente de la frecuencia, la fuerza de esta respuesta puede ser asimétrica para diferentes colores. Por ejemplo, los experimentos que utilizaron discos azules y amarillos para representar los colores de la corola demostraron que, aunque los abejorros buscaban preferentemente el morfo más común cuando había recompensas presentes, el umbral para cambiar al morfo común era diferente para ambos colores. [13] Los abejorros muestran una preferencia innata por las corolas azules, ya que este color es muy visible para las abejas contra fondos de color verde. [15] Se observó que para que las abejas cambiaran de flores azules a amarillas, la proporción de amarillo a azul tenía que ser mucho mayor que la proporción de flores azules a amarillas que se requerían para el cambio opuesto. [13] En otras palabras, las abejas buscarían alimento en flores azules hasta que los morfos de este color alcanzaran frecuencias relativamente más bajas en comparación con las flores amarillas. Sin embargo, esta preferencia por el azul no era tan pronunciada cuando ambos morfos contenían altos niveles de néctar. Por lo tanto, las preferencias dependientes de la frecuencia deben considerarse junto con las preferencias independientes de la frecuencia para comprender verdaderamente el comportamiento de visita de los polinizadores. [14] Además, cuando se manipuló la densidad de morfos de color igualmente gratificantes, los abejorros todavía prefirieron alimentarse de los morfos comunes, incluso en altas densidades. [4]
Los experimentos realizados en el campo han arrojado resultados mixtos. Algunos estudios han demostrado que los abejorros prefieren el color relativamente común de la corola, [16] pero en otros estudios no parecía haber ningún patrón observable de comportamiento de visita de las abejas. [17] Esta discrepancia entre los estudios de laboratorio y de campo puede deberse al hecho de que los estudios de laboratorio utilizan colores de corola muy contrastantes y es probable que los polimorfismos de color en la naturaleza no sean tan distintos, lo que debilita la dependencia de la frecuencia en entornos naturales. [14] Además, en las poblaciones naturales, múltiples rasgos que son atractivos para los polinizadores pueden estar genéticamente correlacionados entre sí ( pleiotropía [18] ), por lo que observar la respuesta de los polinizadores a un solo rasgo de forma aislada puede no ser apropiado en estas circunstancias. [14] Además, la búsqueda de alimento dependiente de la frecuencia no es evidente hasta que se han visitado muchas flores (más de 100). Por lo tanto, considerar la frecuencia de morfos dentro de parches localizados de flores en entornos naturales puede no ser suficiente. En cambio, puede ser necesario calcular la frecuencia de morfología en rangos espaciales amplios para determinar hasta qué punto los polinizadores se alimentan de una manera dependiente de la frecuencia. [13]
Aunque los estudios sobre la búsqueda de alimento en función de la frecuencia en otros grupos de polinizadores parecen ser poco frecuentes, al menos un estudio ha demostrado que las mariposas prefieren visitar formas de corola comunes. Esta observación se basó en un conjunto reducido de semillas de formas raras en estudios de campo. [1]
La búsqueda de morfos comunes será beneficiosa si estos morfos comunes están asociados con una recompensa mayor que los morfos raros. Sin embargo, si los morfos raros tienen una calidad de néctar similar, pasar por alto estas flores igualmente gratificantes parece ser incompatible con la teoría de la búsqueda óptima de alimentos . [19] Se han propuesto varias hipótesis para sugerir cómo se mantiene este patrón de visitas.
Se ha observado que los depredadores tienden a seleccionar el morfo más común en una población o especie. [20] La hipótesis de la imagen de búsqueda propone que el sistema sensorial de un individuo se vuelve más capaz de detectar un fenotipo de presa específico después de una experiencia reciente con ese mismo fenotipo. [21] Está claro que las interacciones planta-polinizador difieren de las relaciones depredador-presa, ya que es beneficioso tanto para la planta como para el animal que el polinizador localice la planta. Sin embargo, se ha sugerido que las limitaciones cognitivas en las capacidades de la memoria a corto plazo pueden limitar a los polinizadores a la hora de identificar y manipular más de un tipo floral a la vez, [22] [23] haciendo que las relaciones planta-polinizador sean teóricamente similares a las relaciones depredador-presa en lo que respecta a la capacidad de identificar fuentes de alimento. [13] Aunque los rasgos de las plantas que han evolucionado para atraer a los polinizadores no son crípticos , los colores de la corola pueden ser más o menos llamativos con el fondo [24] y los polinizadores que son más eficientes en la detección de un morfo en particular minimizarán su tiempo de búsqueda . Los estudios han demostrado que el grado de dependencia de la frecuencia aumenta con el número de flores visitadas, lo que sugiere que se trata de una respuesta aprendida que se desarrolla gradualmente. [13]
Mecanismos alternativos, como la hipótesis de la tasa de búsqueda óptima [25] y la hipótesis de la duración de la mirada [26] proponen que existe una compensación entre el tiempo de búsqueda y la probabilidad de detectar una presa. Se ha demostrado que cuando se manipulan tanto la densidad como la frecuencia, la fuerza de la preferencia por el morfo común no se debilita con el aumento de la densidad general, incluso cuando los colores que no son innatamente preferidos son el morfo común. [13] Estos resultados son consistentes con ambas hipótesis de tiempo de búsqueda, ya que las abejas tienden a disminuir su velocidad de desplazamiento entre flores cuando la densidad es alta y, por lo tanto, pueden ser más eficientes en el reconocimiento de flores amarillas menos llamativas a velocidades más bajas. [4]
Estudios sobre otros organismos han proporcionado evidencia de que la búsqueda de alimento puede ocurrir en recorridos largos, pero esta preferencia se desarrolla después de visitar solo unos pocos morfos. [27] Cuando se presentan dos morfos igualmente gratificantes, se ha demostrado que un organismo puede seleccionar forrajear exclusivamente en un morfo durante una cantidad variable de tiempo, y luego cambiar al morfo alternativo y forrajear repetidamente en este morfo. [27] Bajo esta hipótesis de cambio de atención , la búsqueda selectiva de alimento en el morfo común puede ocurrir sin invocar una respuesta aprendida, ya que la probabilidad de visitar un morfo particular primero aumenta a medida que aumenta la frecuencia relativa de ese morfo. En otras palabras, es probable que los polinizadores seleccionen primero los morfos comunes debido al azar, ya que son más comunes y continuarán forrajeando en estos morfos durante los episodios de búsqueda de alimento. [13]
Los polinizadores parecen buscar alimento de una manera negativa y dependiente de la frecuencia cuando las flores no proporcionan recompensas de néctar, probablemente para evitar morfos no gratificantes. Este comportamiento da como resultado un apareamiento disasortativo entre diferentes tipos de morfos. [12] Sin embargo, parece probable que las especies engañosas tengan un bajo éxito reproductivo ya que los polinizadores aprenderían a evitar áreas donde solo hay especies no gratificantes. [28]
Una hipótesis sobre cómo las especies no gratificantes pueden persistir en la población es que solo reciben visitas de polinizadores ingenuos. [29] Como los polinizadores no parecen ser capaces de distinguir entre flores gratificantes y no gratificantes antes de aterrizar, [30] necesitan hacer visitas de prueba para poder aprender a evitar tipos de morfos particulares. [31] Cuando un tipo de morfo gratificante preferido se agota localmente, los polinizadores pueden sentirse atraídos inicialmente por morfos no gratificantes si estos morfos explotan señales que son innatamente atractivas [29] o imitan de cerca a las especies gratificantes. [32] Sin embargo, bajo esta hipótesis, el polinizador debería aprender a asociar este morfo con ninguna recompensa y, en consecuencia, evitarlo en futuras búsquedas de alimento.
Una hipótesis diferente no supone que solo los polinizadores ingenuos visitan especies engañosas . En cambio, se supone que el refuerzo negativo asociado con visitar una flor no gratificante se almacena en la memoria a corto plazo. [12] Esto hace que el polinizador vaya a un tipo de morfo diferente en su próxima visita. En otras palabras, si las especies engañosas se presentaran con una frecuencia lo suficientemente baja como para que los polinizadores no las encuentren muy a menudo, es poco probable que tengan la oportunidad de reubicar esta información en su memoria a largo plazo . Los estudios han demostrado que la cantidad de flores de un tipo de morfo no gratificante que se muestrean depende de la frecuencia de esos morfos dentro de una población. [14] Por ejemplo, muchas especies de orquídeas engañosas, polinizadas por animales obligadamente, que coexisten con flores gratificantes solo tienen éxito reproductivo cuando ocurren en frecuencias bajas. [12] Estas dos hipótesis no son mutuamente excluyentes, ya que es probable que las poblaciones de morfos que son visitadas por polinizadores ingenuos también se encuentren en frecuencias bajas en relación con los morfos gratificantes.
Independientemente del mecanismo, los polinizadores que buscan alimento de manera dependiente de la frecuencia en morfos comunes conducirán al apareamiento selectivo entre fenotipos similares. [33] Además, los morfos raros pueden estar en desventaja si el éxito reproductivo está correlacionado con el número de visitas de los polinizadores, y esto puede conducir a mayores tasas de autofecundación y, en última instancia , depresión endogámica en plantas autocompatibles . [12] El potencial de una disminución en la diversidad genética debido al apareamiento selectivo puede tener implicaciones negativas.
En respuesta al cambio climático, las plantas pueden comenzar a florecer antes en la temporada debido a la aridificación regional y al aumento de la temperatura media global. [34] Sin embargo, el éxito reproductivo de las plantas con flores que son polinizadas obligatoriamente depende en última instancia de un cambio correspondiente en el momento de las visitas de los polinizadores. [35] Las primeras flores de cualquier especie serán raras, ya que la mayoría de las plantas de la misma especie aún no han florecido. Dado que muchos polinizadores prefieren alimentarse de fenotipos comunes, las flores que florecen antes en la temporada pueden ser omitidas. [35] Esto puede conducir a una restricción en la evolución de la floración de las plantas y a la incapacidad de las plantas con flores de adaptarse a las condiciones ambientales cambiantes. [14]
Además, la búsqueda de alimento dependiente de la frecuencia positiva puede ayudar a mantener zonas híbridas entre especies estrechamente relacionadas. [36] Las zonas híbridas generalmente contienen una amplia variedad de fenotipos, incluidos morfos nuevos o extremadamente raros. Dado que ciertos polinizadores tienden a preferir morfos comunes, existe una baja probabilidad de que visiten morfos raros en la zona híbrida, lo que mantiene relativamente bajo el flujo genético entre especies. [36]