Comenzó su carrera en el club North Jersey Imperials y posteriormente pasó al Nueva York-Nueva Jersey MetroStars, donde logró destacarse, lo que le ayudó a fichar en 2003 por el Manchester United, para sustituir a Fabien Barthez.

Eventualmente, en febrero de 2007, Howard firmó un contrato permanente con el club.

Pese al divorcio, su padre nunca se distanció de Howard.

Él estaba determinado en hacer que Tim y su hermano Chris practiquen algún deporte.

Inicialmente Howard jugó al fútbol como mediocampista, pero rápidamente cambió de posición hacia el arco y dado su buen rendimiento y habilidad fue llamado a la selección nacional sub-15.

Salió victorioso en su debut en la MLS con los MetroStars el 18 de agosto de 1998, salvando cinco disparos en la victoria 4-1 sobre Colorado en el Giants Stadium (esa sería su única presentación con los MetroStars ese año).

En 2001 se convirtió en el jugador más joven en la historia de la MLS en ganar el premio al Portero del Año, registrando cuatro vallas limpias y liderando la liga con 146 atajadas.

También recibió el premio al Humanitario del Año de la MLS.

Este error pareció haber destruido la confianza de Howard y fue reemplazado por Roy Carroll para los siguientes partidos.

Howard también fue incluido entre los once mejores jugadores de la temporada ese mismo año.

Al final de la temporada 2004-2005, Howard firmó un nuevo contrato que se suponía lo mantendría en Mánchester hasta el 2009.

Sin embargo, también fichó al veterano golero holandés, Edwin Van der Sar.

Howard, quien no es caracterizado por tener comentarios muy vocales, expresó su enojo en una entrevista indicando que no hubiese firmado la extensión de su contrato de haber sabido que Van der Sar se uniría al club (Van der Sar reemplazó a Howard como el guardameta titular ni bien se unió al club).

Everton buscó a Howard como un reemplazo para su recientemente retirado portero Nigel Martyn, de la misma manera que había hecho el Manchester United cuando buscaron un sucesor para Peter Schmeichel (luego de varios reemplazos fallidos).

Howard debutó con Everton jugando contra Watford en el partido inaugural de la temporada.

Desde su debut, Howard se ha establecido como el portero titular del Everton.

Sin embargo, como un contrato permanente ya había sido firmado por ambos clubes, una cláusula como esa no podía ser permitida.

Esto fue investigado por la FA y según algunos periódicos, tanto Everton como Manchester pudieron haber sido multados por esto, e incluso haber sido sujetos a una deducción de puntos.

Howard inició la temporada 2009-2010 en buena forma con cuatro partidos imbatido, incluyendo una victoria 1-0 como visitante contra Portsmouth, donde tuvo una admirable presentación haciéndole merecedor del premio al jugador del partido.

Es el cuarto portero en la historia de la Premier League en marcar un gol; antes ya lo hicieron: Peter Schmeichel, Brad Friedel y Paul Robinson.

[22]​ El entrenador alemán ha reiterado en varias ocasiones que Howard es uno de los mejores porteros del mundo en la actualidad.

[26]​[27]​ Howard jugó su partido número 100 con la selección estadounidense el 7 de mayo en un amistoso frente a Nigeria, el último amistoso en tierra local antes de disputar la Copa Mundial.

Howard es cristiano, y ha hablado sobre su fe diciendo: "Lo más importante en mi vida es Cristo.

También está involucrado con Atletas en Acción, un brazo del ministerio de la Campus Crusade for Christ.

Y, sin embargo, si todo desapareciera mañana, sé que todavía tendría paz.

[41]​ Friedel negó categórigamente que esto haya sucedido y demandó una disculpa por parte de Howard.