Phoenix era conocido como actor adolescente antes de asumir papeles protagónicos en películas aclamadas por la crítica.

[2]​ Sus primeros papeles cinematográficos incluyen Explorers (1985), Stand by Me (1986) y The Mosquito Coast (1986).

Phoenix hizo una transición hacia papeles más orientados a los adultos y obtuvo una nominación al premio Óscar al mejor actor de reparto por su papel en el drama de Sidney Lumet Running on Empty (1988).

La familia de Phoenix se mudó a través del país cuando él era muy joven.

[12]​ En 1973, la familia se unió a la organización religiosa conocida como «Hijos de Dios».

[19]​ En la entrevista antes mencionada con la revista Details, Phoenix dijo que fue «completamente célibe» entre los diez y los catorce años.

River y Rain fueron asignados inmediatamente a un espectáculo llamado Real Kids como artistas de preparación para el público.

Phoenix llegó a las audiciones con su guitarra y rápidamente irrumpió en una convincente personificación de Elvis Presley, encantando al productor del programa.

A mitad del rodaje de Surviving, Iris Burton se puso en contacto con él sobre un posible papel en la película Explorers.

The Washington Post opinó que Phoenix le dio a la película su «centro de gravedad».

[25]​ A continuación, Phoenix fue elegido como protagonista de la comedia dramática para adolescentes A Night in the Life of Jimmy Reardon (1988), pero quedó decepcionado con su actuación: «No resultó como pensaba, y puse el La culpa es mía.

Quería hacer una comedia, y definitivamente fue exagerado, pero no estoy seguro de ser la persona adecuada para el papel».

Taylor comentó que Phoenix sufrió porque no podía distanciarse de su personaje: «Tampoco se había metido en ninguna [droga]; entonces también bebía.

«Con su personaje casi olvidas que lo has visto antes: es una actuación asombrosamente sensible, conmovedora y cómica a la vez».

En ese período, Phoenix comenzaba a consumir marihuana, cocaína y heroína con algunos amigos.

Sin embargo, Phoenix declinó retomar el papel debido a que comenzó su carrera en diferentes sitcoms y luchó mucho por salir del medio televisivo, no estando dispuesto a regresar al mismo.

El papel de un Indy más joven finalmente lo desempeñaron Corey Carrier y Sean Patrick Flannery, respectivamente.

Brad Pitt lo derrotó para el papel de Paul en A River Runs Through It.

Me dediqué a la publicidad por motivos económicos y la actuación se convirtió en un concepto atractivo».

[25]​ Mientras trabajaba en A Night in the Life of Jimmy Reardon en 1986, Phoenix escribió y grabó una canción, «Heart to Get», específicamente para los créditos finales de la película.

20th Century Fox lo eliminó de la película terminada, pero el director William Richert lo volvió a colocar en su lugar algunos años después.

[49]​ También en 1991, la canción «Too Many Colors» de Aleka's Attic se utilizó en la película My Own Private Idaho, que incluía a Phoenix en un papel protagónico.

[54]​ Además de dar discursos en mítines para varios grupos, Phoenix y su banda a menudo presentaban beneficios ambientales para organizaciones benéficas reconocidas y locales en el área de Gainesville, Florida.

Plimpton declaró más tarde: «Cuando nos separamos, en gran medida aprendí que gritar, pelear y suplicar no lo iban a cambiar.

Él tenía que cambiarse a sí mismo y no quería hacerlo todavía».

[59]​ A roman à clef Pink del director Gus Van Sant afirma que Phoenix no era un consumidor habitual de drogas, sino ocasionalmente, y que el actor tenía un problema más grave con el alcohol.

Phoenix siempre había tratado de ocultar sus adicciones porque temía que arruinaran su carrera como lo hicieron con su relación con Plimpton.

Unos momentos más tarde, Forrest dijo que estalló una conmoción en el club y salió para encontrar a Mathis gritando mientras su novio yacía en la acera con convulsiones.

[65]​ Según Gibby Haynes, la banda estaba interpretando su canción «Michael Stipe» mientras Phoenix estaba afuera del lugar teniendo convulsiones en la acera.

Cuando llegó la ambulancia, Phoenix todavía estaba vivo y Flea lo acompañó al Centro Médico Cedars-Sinai.