Comenzó jugando como extremo derecho y marcó su primer gol dos semanas después en un partido de la copa contra el Fortuna Sittard y su primer partido por la liga contra SW.

Para la temporada 1989/90, jugo 30 partidos y marcó 4 goles; finalmente fue vendido al recién ascendido Vitesse en 1990 por la suma de € 272.000.

En la temporada 1993-94, Cocu anotó 11 goles Eredivisie, incluyendo tres en una victoria de 5-0 sobre el Go Ahead Eagles en diciembre.

En la final contra el Sparta Rotterdam (5-2), Cocu anotó el primer gol del partido, en octubre de 1996 Cocu anotó dos veces en una victoria de 7-2 contra el Feyenoord, esa temporada Cocu y el PSV se encaminarian en ganar la Copa Johan Cruyff, superando a Ajax 3-0 y la Eredivisie en la temporada 1997 – 98, Cocu ganó la Copa Johan Cruyff otra vez después de anotar dos veces en una victoria de 3-1 contra el Roda JC en la Eredivisie PSV terminó segundo detrás de Ajax.

También perdió la final de la Copa KNVB frente al Ajax por un marcador de (5-0) después de esa temporada, Cocu decidió no prorrogar su contrato, demostrando su intención de dejar el club y quedar como un agente libre Atlético Madrid, Real Madrid, Juventus, Inter y Lazio fueron los clubes que más se interesaron en fichar a Cocu, pero eligió en última instancia al F. C. Barcelona, el club al que era fanático desde niño.

Formando un mediocampo con Luís Figo y Pep Guardiola, Cocu jugó 36 partidos de liga y anotó 12 goles, contribuyendo a ganar el título de Liga en 1999.

Pero en las siguientes dos temporadas, las actuaciones de equipo disminuyeron aún más con Barcelona dos veces terminando cuarto en la liga.

En 2002, regresó el entrenador Louis van Gaal, quien eligió a Cocu como segundo capitán detrás de Luis Enrique.

Con su contrato que expiraba en 2003, esperó hasta después de las elecciones presidenciales del F. C. Barcelona para tomar una decisión en la extensión.

Con el Al-Jazira, Cocu apareció en 17 partidos de liga y anotó cuatro goles.

Terminada la temporada, Cocu había considerado permanecer por otro año más, pero finalmente optó por regresar a los Países Bajos y dedicarse a terminar el curso de entrenador de fútbol profesional.

Cocu fue nombrado nuevamente técnico del PSV Eindhoven a partir de 2013.

Con la selección absoluta de los Países Bajos ha sido internacional en 101 ocasiones anotando 10 goles.

En la semifinal contra Brasil, el partido se fue a la tanda de penaltis.

Cocu jugó todos los partidos del torneo como extremo, en el medio campo; Países Bajos ganó todos los partidos del grupo, incluyendo la goleada 6-1 en cuartos de final frente a la selección de Yugoslavia.

Países Bajos hizo bien en las eliminatorias de la Euro 2004, con Cocu anotando dos veces (ambos en partidos separados contra Austria), su selección se clasificó como segunda del grupo 3 por debajo de República Checa.

Durante la Euro de 2004, Cocu fue elegido como capitán del equipo y apareció en todos los partidos.

En las semifinales, el equipo fue eliminado por los anfitriones, Portugal por un marcador de 2-1 por los portugueses marcó Cristiano Ronaldo y Maniche.

Países Bajos se clasificó para la Copa del mundo 2006, con Cocu anotando tres veces en los partidos de clasificación.

Con los 101 partidos para los Países Bajos, Cocu es el quinto con más apariciones de la selección.