Más tarde, fue a probar suerte en las inferiores del Club Cerro Porteño y fue fichado.[8][9][10][11] Tras una rápida ascensión en las categorías inferiores del club azulgrana, Miguel Almirón comenzó a entrenar con el primer equipo a principios de 2013 bajo la dirección del entrenador uruguayo Jorge Fossati, aunque continuaba participando en partidos con el equipo filial.Almirón ingresó al campo en el minuto 74, sustituyendo a Jonathan Fabbro.[11][7] Durante su primera temporada con el primer equipo, Miguel Almirón disputó un total de 6 partidos, anotando 1 gol, todos ellos como suplente.A finales de ese año, logró su primer título en la Primera División con Cerro Porteño.[11] En su tercera temporada, Almirón se estableció como una de las mayores promesas del fútbol paraguayo y sudamericano.[18] Durante su permanencia en el club, varios equipos europeos mostraron interés en su fichaje,[19] como el caso del Inter de Milán, cuyo vicepresidente, Javier Zanetti, confirmó dicho interés en Almirón.Tanto es así que en el año 2017, la camiseta de Almirón se convirtió en la más vendida en la MLS, superando en ventas a figuras de renombre internacional como Bastian Schweinsteiger, Kaká y Andrea Pirlo, entre otros.Durante la fase regular, logró 12 goles y 13 asistencias en 32 partidos, convirtiéndose en una figura clave del equipo que aseguró su clasificación a los play-offs.[27] En diciembre, el Atlanta United se coronó campeón de la Conferencia Este al vencer en la final al New York Red Bulls, que contaba con jugadores como Wright-Phillips y su compañero de selección Alejandro Romero Gamarra.El Portland Timbers contaba en sus filas con dos excompañeros de Almirón en Lanús, Diego Valeri y Sebastián Blanco.Esto se debió a que el centrocampista paraguayo no lograba convencer por completo al entrenador en ese momento.Este logro lo convirtió en el primer futbolista paraguayo en alcanzar esa cifra en esta liga, ampliando aún más su ventaja sobre Roque Santa Cruz, quien acumuló 86 partidos en la Premier League durante su paso por los clubes Blackburn Rovers y Manchester City.[45] En octubre, Almirón anotó 6 goles en seis partidos, con 2 goles ante el Fulham,[46] y 1 contra Brentford FC[47] y Everton FC,[48] este último, considerado un gran gol debido a la calidad del disparo de Almirón que fue a clavarse directo al ángulo derecho del arco del portero inglés, Jordan Pickford.Luego de una intervención de Gianluigi Donnarumma, Almirón aprovechó el rebote por la banda derecha y, con un disparo con su pierna hábil, anotó un gol que puso el marcador en 1-0 a favor del Newcastle United frente al Paris Saint-Germain.[81] Normalmente se desempeña en la demarcación de mediocentro ofensivo o extremo, tanto por izquierda como derecha, pero también lo ha hecho como interior.[83][84] Almirón posee la explosividad necesaria para deshacerse de sus marcadores al primer contacto para luego atacar el espacio que queda libre.[86][40] En marzo de 2019, simpatizantes del Newcastle United y medios de comunicación británicos, compararon a Almirón con Santiago Muñez, un futbolista ficticio del Newcastle United que interpreta el actor Kuno Becker y que aparece en la película estadounidense Goal!, lanzada en 2006.La comparación se debió al parecido físico entre Almirón y Muñez, así como a la coincidencia de que ambos futbolistas originarios de América Latina se mudaron a St James' Park.[90][91] La canción ganó popularidad y resonó especialmente entre los fanáticos del Newcastle United.Experimentó su crianza en el barrio San Pablo en un entorno familiar caracterizado por limitaciones económicas.
Almirón como jugador del Atlanta United en 2018.
Almirón con el Newcastle United en un partido contra el
Manchester United
, septiembre de 2021.