Su popularidad le llevó a ser contratado como guionista y director de un proyecto de mayor presupuesto, Aliens (1986), y tres años después estrenó The Abyss, una odisea submarina.

Siguió gozando del favor de crítica y público con Terminator 2: el juicio final (1991), alabada por sus efectos especiales.

En 2013, una nueva especie de rana descubierta en Venezuela, la Pristimantis jamescameroni, fue nombrada en su honor para reconocer sus esfuerzos en advertir sobre el deterioro medioambiental y su promoción pública del veganismo.

Su familia se trasladó a Brea (California) en 1971, cuando James tenía diecisiete años.

Empezó a filmar con una cámara de 16 mm inventando aventuras espaciales y en un principio creando sobre todo sus propios efectos visuales, pronto ampliaría su habilidad para la dirección de películas, pero con conocimientos mínimos.

Al año siguiente, cuando se estrenó Star Wars, decidió dedicarse a la industria cinematográfica.

[20]​ Ayudado por su amigo William Wisher, creó algunos proyectos, contratado por la empresa busca talentos New World Pictures comenzó como creador de efectos especiales.

Fue tan así que le contrataron para escribir el guion de dos secuelas: Rambo: First Blood Part II y Aliens.

No obstante, la inteligencia artificial intentaría cambiar las cosas enviando a un Terminator, una máquina con apariencia humana, hacia el pasado, para asesinar a la madre del futuro líder humano.

Lejos de conformarse con filmar una copia, continuó indagando y perfeccionando su estilo, construyendo además un coherente mundo de ciencia ficción que englobaba y perfeccionaba el que se había insinuado en la primera película.

Y conoció un nuevo éxito de público que le afianzó para dirigir su complejo tercer largometraje.

The Abyss es el proyecto más caro de la historia hasta la fecha, y Cameron exigió un esfuerzo casi inhumano a su equipo para lograr terminarla.

Tanto es así que su actor principal, Ed Harris, dejó de hablarle.

La película marcó un punto y aparte en la tecnología de efectos especiales, tanto prácticos como CGI (imágenes generadas por ordenador).

Jamie Lee Curtis y Eliza Dushku interpretan a la familia del personaje, mientras que Tom Arnold es su compañero de espionaje.

En 1997, después de pasar por variadas dificultades y haberse sobrepasado en presupuesto, Cameron estrenó Titanic, basada en el hundimiento del transatlántico homónimo.

En diciembre, el director dijo que quería filmar primero Battle Angel, seguido por Avatar.

[21]​ Los primeros proyectos de Cameron en esta década, en cine, han incluido los documentales submarinos sobre el final del acorazado alemán Bismarck (Expedition: Bismarck, 2002), Ghosts of the Abyss y un documental sobre la fauna marina de las grandes profundidades, Aliens of the Deep.

Cameron se basa además en las pruebas de ADN, las evidencias arqueológicas, y estudios bíblicos para respaldar su reclamo.

[22]​ En 2016 produjo un documental sobre la Atlántida para National Geographic Channel que ha sido rodado en varios lugares del Mediterráneo (Grecia, Cerdeña, Malta, Santorini), España (Cádiz, Huelva, Sevilla, Jaén, Ciudad Real, Badajoz, y sitios bajo el mar en el golfo de Cádiz) y las Azores.

Esta serie recibió una demanda por parte de Carlos Trillo y Carlos Meglia hacia Cameron y Fox, los cuales crearon Cybersix, una historieta argentina antecesora que tenía una cantidad ridícula de similitudes.

En junio de 2013, el artista plástico y diseñador Roger Dean emprendió acciones legales en Nueva York contra Cameron, a quien acusó por la "copia deliberada, diseminación y explotación" de sus imágenes originales en Avatar.