Comenzó en la interpretación desde niño en la compañía teatral Shakespeare & Company, cofundada por su madre, la preparadora vocal Kristin Linklater.

Fue al Amherst College, pero abandonó los estudios para trasladarse a Nueva York y buscar trabajo como actor.

Al año siguiente, su desempeño en producciones televisivas como Angelyne y Gaslit también obtuvo buenos comentarios.

Linklater realizó su debut como cineasta en 2023, cuando dirigió Downtown Owl con su esposa, Lily Rabe, con quien ha trabajado en múltiples oportunidades.

Hamish Eric Linklater es hijo de Kristin Linklater (1936-2020), profesora de teatro y preparadora vocal escocesa que cofundó la compañía teatral Shakespeare & Company,[1]​[2]​ y del estadounidense James Lincoln Cormeny (1951-2014), también relacionado con el teatro.

[9]​ Al mismo tiempo, audicionó sin éxito para Corpus Christi, obra escrita por Terrence McNally y dirigida por Joe Mantello.

[7]​[15]​ Entre 2000 y 2001, asumió el papel del médico Bruce Cherry en la serie de la ABC Gideon's Crossing.

Linklater dijo que no encontró dificultades en pasar del teatro al cine y la televisión.

[17]​[18]​ En 2002 protagonizó The Violet Hour, de Richard Greenberg, que se estrenó en el South Coast Repertory.

[29]​ Al mismo tiempo, Kari Lizer lo seleccionó para su piloto True porque «le encantaba su trabajo», pero los ejecutivos de Warner Bros.

[1]​[30]​ No obstante, Lizer sí consiguió contar con él un año después en su siguiente sitom, The New Adventures of Old Christine, donde Linklater interpretó al inexpresivo y torpe hermano del personaje de Julia Louis-Dreyfus.

[1]​ Linklater fue parte de esta serie, que se filmó con audiencia en vivo, durante sus cinco temporadas.

[32]​[33]​ En 2007, protagonizó una puesta en escena de Hamlet que corrió a cargo del South Coast Repertory.

Esta, realizada por la Classic Stage Company y ligeramente basada en El misántropo de Molière, requirió que el elenco hablara en verso, cosa que a Linklater le resultó cómoda por su experiencia previa en la Shakespeare & Company.

[47]​ Sobre sus diálogos, dijo: «Improvisamos durante esas escenas donde charlábamos sobre ciencia, ¡y yo no entendía lo que estábamos hablando!

[48]​ La producción no gozó del favor de la crítica y, como tampoco consiguió la recaudación esperada, se canceló la secuela programada.

[51]​ Sus siguientes actuaciones se produjeron en series de televisión como The Big C, donde fue invitado en la tercera temporada,[52]​ y Law & Order: Special Victims Unit, en el episodio «Manhattan Vigil».

[53]​ También en 2012, obtuvo un papel secundario en The Good Wife, donde interpretó a un miembro del Departamento de Justicia.

[54]​ Linklater interpretó al beisbolista Ralph Branca en 42 (2013), película basada en la vida de Jackie Robinson.

[60]​ Magic in the Moonlight recibió críticas dispares de la prensa especializada y el público por igual.

[9]​[10]​ Asimismo, protagonizó, junto con Patrick Page, Lily Rabe y Raúl Esparza, una puesta de Cimbelino en el Teatro Delacorte.

[62]​ Su obra The Cheats, cuyo argumento trata sobre dos matrimonios disfuncionales, se presentó en el Steep Theatre y recibió comentarios negativos por su escritura.

[75]​[76]​ También en 2018, actuó en una puesta del Shakespeare Center of Los Angeles de Enrique IV, en la que fue el príncipe Hal.

En Film Threat, Alex Saveliev alabó la química entre los mencionados actores y en la reseña de Common Sense Media también se los elogió.

[86]​[87]​ Su siguiente trabajo fue una lectura benéfica del Red Bull Theater de Volpone, que se transmitió vía streaming.

[92]​ Al mismo tiempo, actuó en la serie de suspenso político Gaslit, como el operador republicano Jeb Stuart Magruder.

[93]​ Asimismo, formó parte del elenco del western Dead for a Dollar (2022), protagonizado por Christoph Waltz,[94]​ y un año después escribió y actuó en la obra Paris, ACTORS!, que se leyó en el Williamstown Theatre Festival.

[6]​ Estuvo casado con la dramaturga Jessica Goldberg y con ella tuvo a su primera hija, Lucinda Rose, en abril de 2007.