Ten Hag jugó como defensa central y comenzó su carrera en el club FC Twente de la Eredivisie.

Se incorporó al De Graafschap en 1990 y ganó la Eerste Divisie en su primera temporada.

Ten Hag regresó al Twente por tercera vez en 1996, donde ganó la Copa KNVB en 2001.

Regresó a los Países Bajos en 2015 como entrenador en jefe y director deportivo en Utrecht.

Empezó en el mundo de los banquillos en el filial del FC Twente y más tarde, por el cuerpo técnico del PSV como ayudante de Fred Rutten, pero su gran trabajo llegó con el Go Ahead Eagles, a quien ascendió a la Eredivisie.

En 2013, se marcha a Alemania para trabajar en el filial del Bayern Múnich durante los dos primeros años de Pep Guardiola.

[6]​ Tras 25 partidos dirigidos con el conjunto inglés, se convierte en el primer entrenador de toda la historia del Manchester United en conseguir 18 victorias, presentando un avance positivo en el proyecto deportivo del entrenador neerlandés.

Mitchell van der Gaag y Steve McClaren más tarde fueron revelados como parte de su cuerpo técnico.