Ganó, en 2005, el premio Drama Desk como Mejor actor destacado en un Musical por su papel de Oscar Lindquist en Sweet Charity.

O'Hare participó en una presentación de Saint Maybe transmitida en Hallmark Hall of Fame.

Sus créditos en cine incluyen The Anniversary Party, 21 gramos, Garden State, Derailed (2005), Michael Clayton, A Mighty Heart, Half Nelson, Milk, Edge of Darkness y Charlie Wilson's War.

En 2009 interpretó a Phillip Steele (un personaje amalgamado basado en los amigos de Quentin Crisp Phillip Ward y Tom Steele) en la película biográfica de televisión titulada An Englishman in New York.

Recientemente ha aparecido recurrentemente como el juez Charles Abernathy en el drama televisivo The Good Wife.