Se retiraría después de solo un semestre, pero durante su tiempo allí, Cross se unió a This is Pathetic, un grupo cómico de la universidad en el que conoció a John Ennis.

Cross comenzó su carrera profesional en televisión como escritor en The Ben Stiller Show.

Tuvo un papel hablado en "The Legend of TJ O'Pootertoot", un sketch escrito casi en su totalidad por Cross.

Fue durante este período que conoció primero a Bob Odenkirk, con quien más tarde cocrearía el sketch cómico de HBO Sr. Show en 1995.

[2]​ Cross asumió el personaje de Tobias Fünke en Arrested Development, que inicialmente estaba destinado a ser solo un papel secundario.

También ha desempeñado pequeños papeles en programas como Just Shoot Me!, The Drew Carey Show, NewsRadio, Strangers with Candy, Tim and Eric Awesome Show, Great Job y Aqua Teen Hunger Force.

Strickler incluyó a Cross entre los "amigos y familiares", quienes fueron los primeros financiados de Kickstarter en 2006.