Comenzó su carrera con el equipo amateur SV Lelystad, antes de unirse al Ajax a los 19 años.

En 2001, fue cedido al Sparta Rotterdam después de una discusión con el técnico del Ajax, Co Adriaanse.

[2]​ Winter fue miembro del equipo nacional neerlandés que ganó la Eurocopa 1988, aunque no tuvo minutos en ningún encuentro.

Asimismo, disputó también la Eurocopa 2000 que se llevó a cabo en Países Bajos y Bélgica.

[7]​ Winter ganó su primer trofeo con Toronto a principios de julio cuando sus dirigidos derrotaron al Vancouver por 3-2 en el global para capturar su tercer Campeonato Canadiense consecutivo, y así ganar un lugar en la Liga de Campeones CONCACAF 2011-12.

[8]​ Winter luego guio a Toronto a las semifinales de la Liga de Campeones, la primera vez que un club canadiense había progresado tanto en la competencia.

[11]​ En agosto de 2016, Winter sucedió a Patrick Kluivert como técnico del Ajax sub-19, con el que se proclamó campeón esa misma temporada.

En julio de 2017, Winter se convirtió en entrenador asistente en Ajax con Erik ten Hag.