Dowd ha aparecido en películas como Green Card (1990), Lorenzo's Oil (1992), Philadelphia (1993), Garden State (2004), The Manchurian Candidate (2004), Marley & Me (2008), Side Effects (2013), St.

Vincent (2014), Captain Fantastic (2016) y Hereditary (2018).

Interpretó el papel de Sandra en la cinta de suspenso Compliance (2012), por la que recibió el Premio National Board of Review en la categoría de mejor actriz de reparto.

[1]​ La actriz registró apariciones frecuentes en la serie de HBO The Leftovers (2014–2017), actuación por la que recibió una nominación a los Premios Primetime Emmy en la categoría de mejor actriz de reparto en una serie dramática.

En 2017 empezó a interpretar el papel de Lydia en la serie de Hulu The Handmaid's Tale,[2]​ ganando en esta oportunidad el mencionado premio en la misma categoría.