La derivación viral es un mecanismo que impide que la materia orgánica particulada (MOP) microbiana marina ascienda a niveles tróficos al reciclarla en materia orgánica disuelta (MOD), que puede ser fácilmente absorbida por los microorganismos. La MOD reciclada por la vía de la derivación viral es comparable a la cantidad generada por las otras fuentes principales de MOD marina. [1]
Los virus pueden infectar fácilmente a los microorganismos en el circuito microbiano debido a su abundancia relativa en comparación con los microbios. [2] [3] La mortalidad procariota y eucariota contribuye al reciclaje de nutrientes de carbono a través de la lisis celular . También hay evidencia de regeneración de nitrógeno (específicamente amonio). Este reciclaje de nutrientes ayuda a estimular el crecimiento microbiano. [4] Hasta el 25% de la producción primaria del fitoplancton en los océanos globales puede reciclarse dentro del circuito microbiano a través de la derivación viral. [5]
El shunt viral fue descrito por primera vez en 1999 por Steven W. Wilhelm y Curtis A. Suttle . [6] Desde entonces, su artículo original ha sido citado más de 1000 veces. [7] Por sus contribuciones a la comprensión de las funciones virales en los ecosistemas marinos, Suttle ha recibido numerosos premios, incluido el de miembro de la Royal Society of Canada , el premio AG Huntsman a la excelencia en ciencias marinas y la medalla Timothy R. Parsons a la excelencia en ciencias oceánicas del Departamento de Pesca y Océanos . [8] Tanto Suttle como Wilhelm [9] han sido elegidos miembros de la Academia Estadounidense de Microbiología , así como de la Asociación para las Ciencias de la Limnología y la Oceanografía (ASLO).
El campo de la virología marina se ha expandido rápidamente desde mediados de los años 1990, [10] coincidiendo con la primera publicación del shunt viral. Durante este tiempo, estudios posteriores han establecido la existencia del shunt viral como un "hecho" del campo. [10] El reciclaje de nutrientes en el shunt viral ha indicado a los científicos que los virus son un componente necesario en los nuevos modelos de cambio global. [11] Los virólogos en ciencias del suelo han comenzado a investigar la aplicación del shunt viral para explicar el reciclaje de nutrientes en los sistemas terrestres. [12] Más recientemente, han surgido nuevas teorías sobre el papel potencial de los virus en la exportación de carbono, agrupadas bajo la idea del "transbordador viral". [13] Si bien quizás estén en desacuerdo a primera vista, estas teorías no son mutuamente excluyentes. [ cita requerida ]
Hay evidencia que sugiere que el sistema de derivación viral puede controlar directamente la eficiencia del crecimiento bacteriano (BGE, por sus siglas en inglés) en regiones pelágicas. [14] Los modelos de flujo de carbono indicaron que la disminución de BGE podría explicarse en gran medida por la derivación viral, que causó la conversión de biomasa bacteriana a DOM. La biodiversidad en estos ambientes pelágicos está tan estrechamente acoplada que la producción de virus depende de sus metabolismos hospedadores bacterianos, por lo que cualquier factor que limite el crecimiento bacteriano también limita el crecimiento viral. [ cita requerida ]
Se ha observado que el enriquecimiento de nitrógeno permite un aumento en la producción viral (hasta 3 veces) pero no en la biomasa bacteriana. [15] A través de la derivación viral, una alta mortalidad inducida por virus en relación con el crecimiento bacteriano resultó en la generación efectiva de DOC /DOM que está disponible para el reconsumo microbiano y ofrece una forma efectiva de reciclar nutrientes clave dentro de la red alimentaria microbiana .
Los datos extraídos de otras regiones acuáticas, como el Pacífico occidental y norte, mostraron una gran variabilidad, que puede ser resultado de metodologías y condiciones ambientales. No obstante, una tendencia común parecía ser una reducción de la BGE con una vía de derivación viral en aumento. [14] A partir de los modelos de flujo de carbono, es claro que la derivación viral permite que la biomasa bacteriana se convierta en DOC/DOM que finalmente se reciclan de modo que las bacterias pueden consumir el DOC/DOM, lo que indica que la vía de derivación viral es un importante regulador de la BGE en aguas pelágicas marinas. [2] [16]
El circuito microbiano actúa como vía y conexión entre diferentes relaciones en un ecosistema. El circuito microbiano conecta el conjunto de materia orgánica disuelta con el resto de la red alimentaria, específicamente con varios microorganismos en la columna de agua . [17] Esto permite un ciclo constante de esta materia orgánica disuelta. La estratificación de la columna de agua debido a la picnoclina afecta la cantidad de carbono disuelto en la capa de mezcla superior, y los mecanismos muestran una variación estacional.
El circuito microbiano se basa en microinteracciones entre diferentes niveles tróficos de microbios y organismos. Cuando los nutrientes entran en el circuito microbiano, tienden a permanecer en la zona fótica durante más tiempo, debido a la ubicación y a las lentas tasas de hundimiento de los microbios. Finalmente, a través de diversos procesos, [18] el fitoplancton produce materia orgánica disuelta (DOM) mediante el uso de los nutrientes disponibles, y las bacterias la consumen. [17] Las bacterias utilizan esta DOM, pero luego son depredadas por microbios más grandes, como los microflagelados, que ayudan a regenerar los nutrientes. [17]
Los virus tienden a superar en número a la abundancia bacteriana en unas diez veces y al fitoplancton en unas cien veces en la capa de mezcla superior [19] y la abundancia bacteriana tiende a disminuir con la profundidad, mientras que el fitoplancton permanece más cerca de las profundidades poco profundas. [20] Los efectos de la derivación viral son más pronunciados en la capa de mezcla superior. Los virus encontrados pueden ser no específicos (amplio rango de hospedadores), abundantes y pueden infectar todas las formas de microbios. Los virus son una magnitud mayor en abundancia en casi todas las ubicaciones acuáticas en comparación con sus hospedadores microbianos, lo que permite altas tasas/niveles de infección microbiana.
El impacto de la derivación viral varía según la estación, ya que muchos microbios muestran máximos de abundancia estacional en aguas templadas y oligotróficas durante diferentes épocas del año, lo que significa que la abundancia viral también varía con la estación. [21]
La derivación viral puede resultar en un aumento de la respiración del sistema. También ayuda a exportar carbono a través de la bomba biológica . Este es un proceso muy significativo ya que aproximadamente 3 gigatoneladas de carbono pueden ser secuestradas por año debido a que las células lisadas e infectadas por virus tienen tasas de hundimiento más rápidas. [22] La bomba biológica tiene un papel importante en el secuestro de carbono a la zona bentónica , lo que impacta los ciclos globales de carbono, el presupuesto e incluso afecta la temperatura. Los nutrientes cruciales, como el nitrógeno, el fósforo, los componentes celulares, como los aminoácidos y los ácidos nucleicos, serían secuestrados a través de la bomba biológica en caso de que las células se hundieran. [23] La derivación viral ayuda a aumentar la eficiencia de la bomba biológica alterando principalmente la proporción de carbono que se exporta a aguas profundas (como las paredes celulares recalcitrantes ricas en carbono de las bacterias lisadas por virus) en un proceso llamado derivación y bomba . [23] Esto permite que los nutrientes cruciales se retengan en las aguas superficiales. Al mismo tiempo, una bomba biológica más eficiente también produce un aumento en la afluencia de nutrientes hacia la superficie, lo que es beneficioso para la producción primaria, especialmente en la región más oligotrófica . A pesar de que los virus se encuentran en las escalas más pequeñas de la biología, la vía de derivación viral tiene un profundo efecto en las redes alimentarias en los entornos marinos, así como en una escala más macro en el presupuesto global de carbono .
La derivación viral influye en el ciclo del carbono en los ambientes marinos al infectar a los microbios y redirigir el tipo de materia orgánica que entra en el depósito de carbono. Los fotótrofos constituyen una gran población de producción primaria en los ambientes marinos y son responsables de un gran flujo de carbono que entra en el ciclo del carbono en los ambientes marinos. [24] Sin embargo, las bacterias, el zooplancton y el fitoplancton (y otros organismos que flotan libremente) también contribuyen al ciclo global del carbono marino . [25] Cuando estos organismos finalmente mueren y se descomponen, su materia orgánica entra en el depósito de materia orgánica particulada (POM) o materia orgánica disuelta (DOM). [23] Gran parte de la POM generada está compuesta de estructuras complejas ricas en carbono que la mayoría de los procariotas y arqueas en los océanos no pueden descomponer de manera efectiva. La exportación de POM rica en carbono desde la capa superficial superior a los océanos profundos provoca una mayor eficiencia de la bomba biológica debido a una mayor relación carbono-nutriente . [23]
La materia orgánica disuelta (DOM) es más pequeña y tiende a permanecer mezclada dentro de la zona eufótica de la columna de agua. La DOM lábil es más fácil de digerir y reciclar para los microbios, lo que permite la incorporación de carbono a la biomasa. A medida que aumenta la biomasa microbiana debido a la incorporación de DOM, la mayoría de las poblaciones microbianas, como las bacterias heterotróficas, serán depredadas por organismos en niveles tróficos superiores, como los herbívoros o el zooplancton. [5] Sin embargo, entre el 20 y el 40 por ciento de la biomasa bacteriana (con cantidades similares y relativas de eucariotas) se infectará con virus. [26] El efecto de este flujo de energía es que entra menos carbono en los niveles tróficos superiores y una parte significativa es respirada y reciclada entre los microbios en la columna de agua. [27]
Según este mecanismo, a medida que más carbono entra en el depósito de DOM, la mayor parte de la materia se utiliza para aumentar la biomasa microbiana. Cuando la derivación viral mata una parte de estos microbios, disminuye la cantidad de carbono que se transfiere a niveles tróficos superiores al convertirlo nuevamente en DOM y POM. [27] La mayor parte de la POM generada es recalcitrante y eventualmente llegará a las profundidades oceánicas donde se acumula. [23] El DOM resultante que vuelve a entrar en el depósito de DOM para ser utilizado por fotótrofos y heterótrofos es menor que la cantidad de DOM que originalmente entró en el depósito de DOM. Este fenómeno se debe a la improbabilidad de que la materia orgánica sea 100% DOM después de una infección lítica viral. [5]
El shunt viral es un componente importante del ciclo del nitrógeno en ambientes marinos. El gas nitrógeno de la atmósfera se disuelve en la superficie del agua. Las cianobacterias fijadoras de nitrógeno , como Trichodesmium y Anabaena , convierten el gas nitrógeno (N 2 ) en amonio (NH 4 + ) para que lo utilicen los microbios. El proceso de convertir el gas nitrógeno en amoníaco (y compuestos nitrogenados relacionados) se denomina fijación de nitrógeno . El proceso de absorción de amonio por parte de los microbios para su uso en la síntesis de proteínas se denomina asimilación de nitrógeno . El shunt viral causa la muerte masiva de bacterias heterotróficas. La descomposición de estos microbios libera nitrógeno orgánico particulado (PON) y nitrógeno orgánico disuelto (DON), que permanecen en la capa de mezcla superior o se hunden en las partes más profundas del océano. [28] En el océano profundo, el PON y el DON se convierten nuevamente en amonio por remineralización . Este amonio puede ser utilizado por microbios de las profundidades oceánicas o sufrir nitrificación y oxidarse en nitritos y nitratos. [28] La secuencia de nitrificación es:
Los nitratos disueltos pueden ser consumidos por los microbios para ser asimilados nuevamente, o pueden convertirse en gas nitrógeno mediante desnitrificación . El gas nitrógeno resultante puede luego fijarse nuevamente en amonio para su asimilación o salir del depósito oceánico y regresar a la atmósfera. [28]
El shunt viral también puede aumentar la producción de amonio. [29] La base de esta afirmación se basa en las fluctuaciones de las relaciones carbono-nitrógeno (C:N en átomos) causadas por el shunt viral. Los microorganismos susceptibles, como las bacterias en la columna de agua, tienen más probabilidades de ser infectados y eliminados por virus, liberando DOM y nutrientes que contienen carbono y nitrógeno (aproximadamente 4C:1N). Se supone que los microbios restantes que aún están vivos son resistentes a ese episodio de infección viral. El DOM y los nutrientes generados a partir de la muerte y lisis de microorganismos susceptibles están disponibles para su absorción por eucariotas y procariotas resistentes a los virus. Las bacterias resistentes absorben y utilizan el DOC, regeneran amonio, reduciendo así la relación C:N. Cuando las relaciones C:N disminuyen, aumenta la regeneración de amonio (NH 4 + ). [30] Las bacterias comienzan a convertir el nitrógeno disuelto en amonio, que puede ser utilizado por el fitoplancton para el crecimiento y la producción biológica. A medida que el fitoplancton consume amonio (y posteriormente se ve limitado por las especies de nitrógeno), la relación C:N comienza a aumentar nuevamente y la regeneración de NH 4 + se desacelera. [29] El fitoplancton también muestra tasas de crecimiento mejoradas debido a la absorción de amonio. [29] [31] La derivación viral está causando continuamente cambios en la relación C:N, lo que afecta la composición y presencia de nutrientes en un momento dado.
Una fracción significativa de los océanos del mundo son limitados en hierro, [32] por lo que la regeneración de nutrientes de hierro es un proceso importante que se necesita para mantener un ecosistema en este entorno. Se plantea la hipótesis de que la infección viral de microorganismos (principalmente heterótrofos y cianobacterias) es un proceso importante en el mantenimiento de ambientes marinos de alto contenido de nutrientes y baja clorofila (HNLC). [33] La derivación viral juega un papel clave en la liberación de hierro asimilado de vuelta al circuito microbiano, lo que ayuda a mantener la productividad primaria en estos ecosistemas. [34] [35] El hierro disuelto generalmente se une con materia orgánica para formar un complejo orgánico-hierro que mejora la biodisponibilidad de este nutriente para el plancton. [36] Algunas especies de bacterias y diatomeas son capaces de altas tasas de absorción de estos complejos orgánicos-hierro. [33] La actividad viral continua por la derivación viral ayuda a mantener ecosistemas en crecimiento en regiones HNLC limitadas en hierro. [33]
La derivación viral aumenta el suministro de nutrientes orgánicos e inorgánicos a la red alimentaria pelágica. Estos nutrientes aumentan las tasas de crecimiento de los picofitoeucariotas, en particular en sistemas multivóricos. Los nutrientes cruciales como el nitrógeno, el fósforo y la materia orgánica disuelta (DOM) que se encuentran dentro de las células son lisados por la vía de derivación viral, y estos nutrientes permanecen dentro de la red alimentaria microbiana. Naturalmente, esto evita la exportación de biomasa como la materia orgánica disuelta a niveles tróficos superiores directamente, al desviar el flujo de carbono y nutrientes de todas las células microbianas hacia un depósito de DOM, reciclado y listo para su absorción. [37]
Los virus que atacan específicamente a las cianobacterias conocidas como cianófagos (que se encuentran en las aguas superficiales) afectan directamente la red alimentaria marina al "cortocircuitar" la cantidad de carbono orgánico que se transfiere a los niveles tróficos superiores. Estos nutrientes quedan disponibles para su absorción tanto por las bacterias heterotróficas como por el fitoplancton. [6]
El nutriente más común que limita la productividad primaria en las aguas marinas es el nitrógeno, [38] y también se ha descubierto que otros como el hierro, el sílice y la vitamina B 12 limitan la tasa de crecimiento de especies y taxones específicos. [39] [40] [41] Los estudios también han identificado que las bacterias heterotróficas suelen estar limitadas por el carbono orgánico, [42] sin embargo, algunos nutrientes que limitan el crecimiento pueden no limitarlo en otros entornos y sistemas. Por lo tanto, la lisis viral de estos nutrientes tendrá diferentes efectos en las redes alimentarias microbianas que se encuentran en diferentes ecosistemas. Otro punto importante a tener en cuenta (a menor escala) es que las células contienen diferentes fracciones de nutrientes y componentes celulares; esto dará como resultado una biodisponibilidad diferente de ciertos nutrientes en la red alimentaria microbiana. [37]
Existen muchos microbios diferentes presentes en las comunidades acuáticas. El fitoplancton, específicamente el picoplancton , es el organismo más importante de este circuito microbiano . Proporcionan una base como productores primarios; son responsables de la mayor parte de la producción primaria en el océano y alrededor del 50% de la producción primaria de todo el planeta. [43]
En general, los microbios marinos son útiles en el circuito microbiano debido a sus características físicas. Son pequeños y tienen una alta relación área superficial a biomasa, lo que permite altas tasas de absorción, incluso en bajas concentraciones de nutrientes. El circuito microbiano se considera un sumidero de nutrientes como el carbono. Su pequeño tamaño permite un ciclo más eficiente de nutrientes y materia orgánica en comparación con organismos más grandes. [44] Además, los microbios tienden a ser pelágicos , flotando libremente en aguas superficiales fóticas , antes de hundirse a capas más profundas del océano. La red alimentaria microbiana es importante porque es el objetivo directo de la vía de derivación viral y todos los efectos posteriores se basan en cómo los virus afectan a sus huéspedes microbianos. La infección de estos microbios a través de lisis o infección latente tiene un impacto directo en los nutrientes reciclados, la disponibilidad y la exportación dentro del circuito microbiano, lo que puede tener efectos resonantes en todos los niveles tróficos.
Las fuentes hidrotermales de aguas poco profundas que se encuentran en el mar Mediterráneo contienen una comunidad microbiana diversa y abundante conocida como "puntos calientes". [45] Estas comunidades también contienen virus templados. Un aumento de estos virus puede causar una gran mortalidad de los microbios de las fuentes hidrotermales, reduciendo así la producción de carbono quimioautotrófico , al mismo tiempo que mejora el metabolismo de los heterótrofos a través del reciclaje de DOC. [46] Estos resultados indican un acoplamiento estrecho de los virus y la producción primaria/secundaria que se encuentra en estas comunidades de fuentes hidrotermales , además de tener un efecto importante en la eficiencia de transferencia de energía de la red alimentaria a niveles tróficos superiores.