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Proteína estructurante de nucleoides similar a histona

La proteína estructurante de nucleoides similar a histona (H-NS), es una de las doce proteínas asociadas a nucleoides (NAPs) [1] cuya función principal es la organización del material genético , incluyendo la regulación de la expresión génica a través del silenciamiento xenogénico. [2] H-NS se caracteriza por un dominio N-terminal (NTD) que consiste en dos sitios de dimerización , una región de enlace que no está estructurada y un dominio C-terminal (CTD) que es responsable de la unión al ADN. [2] Aunque es una proteína pequeña (15 kDa), [3] proporciona compactación esencial de nucleoides y regulación de genes (principalmente silenciamiento) [2] y está altamente expresada, funcionando como un dímero o multímero . [3] El cambio de temperatura hace que H-NS se disocie del dúplex de ADN , lo que permite la transcripción por la ARN polimerasa, y en regiones específicas conduce a cascadas patógenas en enterobacterias como Escherichia coli y las cuatro especies de Shigella . [3]

Figura 1: El dominio C-terminal (CTD) [4] también se conoce como el dominio de unión al ADN. Los NTD de H-NS se oligomerizan entre sí mientras que el CTD se une a regiones específicas del ADN que contienen una topología específica llamada paso TpA. [2] Los residuos de aminoácidos aromáticos están marcados en gris, las partículas con carga negativa se muestran en rojo y las partículas con carga positiva están marcadas en verde azulado. Las longitudes de los enlaces de hidrógeno se muestran en magenta.

Estructura

H-NS tiene una topología específica que le permite condensar el ADN bacteriano en una estructura superhelicoidal basada en evidencia de cristalografía de rayos X. [2] La estructura superhelicoidal condensada ha implicado a H-NS en la represión genética causada por la formación de oligómeros. Estos oligómeros se forman debido a la dimerización de dos sitios en el dominio N-terminal de H-NS. [2] Por ejemplo, en especies bacterianas como Salmonella typhimurium , el NTD de H-NS contiene sitios de dimerización en las hélices alfa 1, alfa 2 y alfa 3. Las hélices alfa 3 y 4 son entonces responsables de crear la estructura superhelicoidal de las interacciones H-NS-ADN por asociación cabeza a cabeza ( Figura 2 ). [2] [5] H-NS también contiene una región de enlace no estructurada, también conocida como Q-linker. [2] El dominio C-Terminal, también conocido como el dominio de unión al ADN (DBD), muestra una alta afinidad por las regiones del ADN que son ricas en adenina y timina y están presentes en un motivo similar a un gancho en un surco menor. [2] El apilamiento de bases presente en esta región rica en AT del ADN permite un ensanchamiento menor del surco menor que es preferencial para la unión. [2] Los DBD comunes incluyen las regiones AACTA y TACTA que pueden aparecer cientos de veces en todo el genoma. [2] Dentro de estas regiones ricas en AT, el surco menor tiene un ancho de 3,5 Å, [3] que es preferencial para la unión de H-NS. En E. coli, se observó que H-NS reestructura el genoma en microdominios in vivo . [2] Si bien el genoma bacteriano se divide en cuatro macrodominios diferentes, incluidos Ori y Ter (macrodominio de E. coli y Shigella spp. en el que se codifica H-NS), [3] se cree que H-NS desempeña un papel en la formación de estos pequeños microdominios de 10 kb en todo el genoma. [2]

Figura 2 : Esta figura representa la oligomerización que ocurre en las hélices alfa del NTD en H-NS (y homólogos) formando lo que se conoce como una "topología de apretón de manos" y una vista estimada de cómo el CTD se une al ADN. [2]

Función

Una función importante de H-NS es influir en la topología del ADN ( Figura 2 ). H-NS es responsable de la formación de nucleofilamentos a lo largo del ADN y los puentes ADN-ADN. H-NS es conocido como un puente pasivo de ADN, lo que significa que une dos segmentos distantes de ADN y permanece estacionario, formando un bucle. Esta formación de bucle de ADN permite a H-NS controlar la expresión génica. [2] El alivio de la supresión por H-NS se puede lograr mediante la unión de otra proteína, o por cambios en la topología del ADN que pueden ocurrir debido a cambios en la temperatura y la osmolaridad , por ejemplo. [6] El CTD se une al ADN bacteriano de tal manera que inhibe la función de la ARN polimerasa. Esta es una característica común observada en genes adquiridos horizontalmente. [7] Los estudios estructurales de H-NS utilizan especies bacterianas como E. coli y Shigella spp. porque el dominio C-terminal está completamente conservado. [3]

El proceso de formación de complejos H-NS-ADN comienza con la unión del CTD a un sitio preferencial en el genoma. Esto puede ser el resultado de la gran cantidad de residuos de aminoácidos cargados positivamente ubicados dentro de la región de enlace que hace que el CTD busque un sitio de unión con alta afinidad. [2] Una vez que el CTD se une a su región preferencial, paso TpA, los NTD pueden oligomerizarse y formar nucleofilamentos rígidos que, si existen condiciones favorables, se unirán más libremente entre sí para formar puentes de ADN. Esta forma de unión se conoce como "puente pasivo" y puede no permitir que la ARN polimerasa proceda con la transcripción. [2] Los experimentos utilizados para respaldar este método de unión del ADN y silenciamiento génico provienen de estudios de microscopía de fuerza atómica y de moléculas individuales in vitro . [2]

Todas las bacterias deben ser sensibles a los cambios en su entorno físico para sobrevivir. Estos mecanismos permiten activar o desactivar genes dependiendo de su entorno extracelular. [3] Muchos investigadores creen que H-NS contribuye a estas funciones sensoriales. Se ha observado que H-NS controla alrededor del 60% de los genes regulados por la temperatura y puede disociarse del dúplex de ADN a 37 °C. [2] Esta sensibilidad particular observada en H-NS permite la patogénesis y es el principal foco de estudio. Fuera de un huésped, la temperatura de 32 °C previene la disociación de H-NS del plásmido de virulencia en Shigella spp. con el fin de conservar energía para la producción energéticamente costosa de proteínas involucradas en la patogénesis. [8] Se ha demostrado que la presencia de iones de magnesio (Mg 2+ ) permite que H-NS forme un cambio conformacional ligeramente abierto a completamente abierto en la estructura que finalmente alterará la interacción entre el NTD cargado negativamente y el CTD cargado positivamente. [2] Concentraciones de magnesio por debajo de 2 mM permiten la formación de filamentos rígidos de nucleoproteínas y concentraciones altas promueven la formación de puentes de ADN H-NS. [9] Las cargas observadas en el NTD y CTD pueden explicar cómo el H-NS sigue siendo sensible a los cambios de temperatura y osmolaridad (pH por debajo de 7,4). [3] El H-NS también puede interactuar con otras proteínas e influir en su función, por ejemplo, puede interactuar con la proteína motora flagelar FliG para aumentar su actividad. [6]

Importancia clínica

Figura 3 : (A) Ilustración de la asociación de H-NS al ADN de S. flexneri a 32 °C y luego, cuando la temperatura alcanza los 37 °C, H-NS se disocia del ADN, lo que permite la transcripción de virF. (B) Más abajo en el dúplex de ADN, la expresión de VirB provoca una interrupción en el silenciamiento de icsB por H-NS y la cascada puede continuar causando una infección generalizada. [3]

El H-NS tiene un papel conservado en la patogenicidad de bacterias gramnegativas, incluidas Shigella spp., Escherichia coli , Salmonella spp. y muchas otras. Está implicado en la transcripción del gen virF que causa lo que se conoce como el virF que conduce a la disentería bacilar , una enfermedad que afecta a niños principalmente en países en desarrollo. Estas dos especies bacterianas contienen un plásmido de virulencia que es responsable de la invasión de células huésped y está regulado por el H-NS. [10] Curiosamente, casi el 70% de los marcos de lectura abiertos (ORF) del plásmido de virulencia especializado en Shigella spp. es rico en AT, lo que permite la regulación a largo plazo de este plásmido por el H-NS. [3]

Los estudios mencionados anteriormente muestran que la H-NS sensible a la temperatura se disociará del ADN bacteriano a 37 °C, lo que activa la ARN polimerasa para transcribir virF , el gen responsable de la expresión de VirF. VirF es el principal regulador de la cascada de virulencia y se expresa debido a que la región "bisagra" sensible a la temperatura del promotor virF cambia de conformación de modo que ya no es favorable para el puente de ADN por H-NS ( Figura 3 ). [3] Una vez que se expresa VirF, regula positivamente la producción de icsA , funciona para promover la motilidad, y virB , codifica la siguiente proteína de regulación en la cascada de Shigella . Tan pronto como se expresa VirB, interrumpirá H-NS para el resto del plásmido de virulencia. [3]

Las especies de Shigella contienen "respaldos moleculares" o parálogos de H-NS que se han estudiado en detalle debido a su aparente ayuda en la organización del plásmido de virulencia. [3] StpA es un parálogo de H-NS que se conserva en todas las especies, pero el otro, Sfh, se expresa únicamente en la cepa mutante 2457T de S. flexneri . [3] Esta cepa mutante es de mucho interés para los investigadores porque actúa como un reemplazo de H-NS ya que 2457T no contiene el gen hns . La correlación entre H-NS y sus parálogos es poco conocida en este momento. [3] Debido a la importancia de estos parálogos en ausencia de H-NS en el mutante, una mayor investigación y el enfoque en estos parálogos podrían conducir a tratamientos antibacterianos prometedores. [3]

Referencias

  1. ^ Winardhi RS, Yan J, Kenney LJ (octubre de 2015). "H-NS regula la expresión génica y compacta el nucleoide: perspectivas de experimentos con moléculas individuales". Revista biofísica . 109 (7): 1321–1329. Bibcode :2015BpJ...109.1321W. doi :10.1016/j.bpj.2015.08.016. PMC  4601063 . PMID  26445432.
  2. ^ abcdefghijklmnopqrst Qin L, Erkelens AM, Ben Bdira F, Dame RT (diciembre de 2019). "Los arquitectos de los puentes de ADN bacteriano: una familia de proteínas conservada estructural y funcionalmente". Open Biology . 9 (12): 190223. doi :10.1098/rsob.190223. PMC 6936261 . PMID  31795918. 
  3. ^ abcdefghijklmnop Picker MA, Wing HJ (diciembre de 2016). "H-NS, sus miembros de la familia y su regulación de los genes de virulencia en especies de Shigella". Genes . 7 (12): 112. doi : 10.3390/genes7120112 . PMC 5192488 . PMID  27916940. 
  4. ^ Shindo H, Iwaki T, Ieda R, Kurumizaka H, ​​Ueguchi C, Mizuno T, et al. (febrero de 1995). "Estructura de la solución del dominio de unión al ADN de una proteína asociada a nucleoides, H-NS, de Escherichia coli". Cartas FEBS . 360 (2): 125-131. doi : 10.1016/0014-5793(95)00079-o . PMID  7875316. S2CID  44479751.
  5. ^ Bloch V, Yang Y, Margeat E, Chavanieu A, Augé MT, Robert B, et al. (marzo de 2003). "El dominio de dimerización H-NS define un nuevo pliegue que contribuye al reconocimiento del ADN". Nature Structural Biology . 10 (3): 212–218. doi :10.1038/nsb904. PMID  12592399. S2CID  25761309.
  6. ^ ab Donato GM, Kawula TH (septiembre de 1998). "La unión mejorada de la proteína H-NS alterada a la proteína del rotor flagelar FliG provoca un aumento de la velocidad de rotación flagelar y una hipermotilidad en Escherichia coli". The Journal of Biological Chemistry . 273 (37): 24030–24036. doi : 10.1074/jbc.273.37.24030 . PMID  9727020.
  7. ^ Lucchini S, Rowley G, Goldberg MD, Hurd D, Harrison M, Hinton JC (agosto de 2006). "H-NS media el silenciamiento de genes adquiridos lateralmente en bacterias". PLOS Pathogens . 2 (8): e81. doi : 10.1371/journal.ppat.0020081 . PMC 1550270 . PMID  16933988. 
  8. ^ Dorman CJ (septiembre de 2014). "Proteínas asociadas a nucleoides similares a H-NS, elementos genéticos móviles y transferencia horizontal de genes en bacterias". Plásmido . 75 : 1–11. doi :10.1016/j.plasmid.2014.06.004. PMID  24998344.
  9. ^ Verma SC, Qian Z, Adhya SL (diciembre de 2019). "Arquitectura del nucleoide de Escherichia coli". PLOS Genetics . 15 (12): e1008456. doi : 10.1371/journal.pgen.1008456 . PMC 6907758 . PMID  31830036. 
  10. ^ Picker MA, Wing HJ (diciembre de 2016). "H-NS, miembros de su familia y su regulación de los genes de virulencia en especies de Shigella". Genes . 7 (12): E112. doi : 10.3390/genes7120112 . PMC 5192488 . PMID  27916940. 
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