La remodelación de la cromatina es la modificación dinámica de la arquitectura de la cromatina para permitir el acceso del ADN genómico condensado a las proteínas de la maquinaria de transcripción reguladora y, por lo tanto, controlar la expresión génica. Dicha remodelación se lleva a cabo principalmente por 1) modificaciones covalentes de histonas por enzimas específicas, por ejemplo, histona acetiltransferasas (HAT), desacetilasas, metiltransferasas y quinasas, y 2) complejos de remodelación de cromatina dependientes de ATP que mueven, expulsan o reestructuran los nucleosomas . [1] Además de regular activamente la expresión génica, la remodelación dinámica de la cromatina imparte un papel regulador epigenético en varios procesos biológicos clave, la replicación y reparación del ADN de los óvulos; apoptosis; segregación cromosómica, así como el desarrollo y la pluripotencia. Se ha descubierto que las aberraciones en las proteínas de remodelación de la cromatina están asociadas con enfermedades humanas, incluido el cáncer. La focalización de las vías de remodelación de la cromatina está evolucionando actualmente como una estrategia terapéutica importante en el tratamiento de varios cánceres.
Descripción general
La regulación transcripcional del genoma se controla principalmente en la etapa de preiniciación mediante la unión de las proteínas centrales de la maquinaria transcripcional (a saber, la ARN polimerasa, los factores de transcripción y los activadores y represores) a la secuencia promotora central en la región codificante del ADN. Sin embargo, el ADN se empaqueta firmemente en el núcleo con la ayuda de proteínas de empaquetamiento, principalmente proteínas histonas para formar unidades repetidas de nucleosomas que luego se agrupan para formar una estructura de cromatina condensada. Dicha estructura condensada ocluye muchas regiones reguladoras del ADN, lo que no les permite interactuar con las proteínas de la maquinaria transcripcional y regular la expresión génica. Para superar este problema y permitir el acceso dinámico al ADN condensado, un proceso conocido como remodelación de la cromatina altera la arquitectura de los nucleosomas para exponer u ocultar regiones de ADN para la regulación transcripcional.
Por definición, la remodelación de la cromatina es el proceso asistido por enzimas para facilitar el acceso al ADN nucleosómico mediante la remodelación de la estructura, composición y posicionamiento de los nucleosomas.
Clasificación
El acceso al ADN nucleosómico está regido por dos clases principales de complejos proteicos:
Complejos covalentes modificadores de histonas.
Complejos de remodelación de cromatina dependientes de ATP.
Complejos covalentes modificadores de histonas
Los complejos proteicos específicos, conocidos como complejos modificadores de histonas, catalizan la adición o eliminación de varios elementos químicos en las histonas. Estas modificaciones enzimáticas incluyen acetilación , metilación , fosforilación y ubiquitinación y ocurren principalmente en las colas de histonas N-terminales. Tales modificaciones afectan la afinidad de unión entre las histonas y el ADN, y por lo tanto aflojan o tensan el ADN condensado envuelto alrededor de las histonas, por ejemplo, la metilación de residuos de lisina específicos en H3 y H4 causa una mayor condensación del ADN alrededor de las histonas y, por lo tanto, evita la unión de factores de transcripción al ADN que conducen a la represión genética. Por el contrario, la acetilación de histonas relaja la condensación de la cromatina y expone el ADN para la unión de TF, lo que conduce a una mayor expresión genética. [3]
Modificaciones conocidas
Las modificaciones bien caracterizadas de las histonas incluyen: [4]
Se sabe que tanto los residuos de lisina como los de arginina están metilados. Las lisinas metiladas son las marcas mejor comprendidas del código de las histonas, ya que la lisina metilada específica coincide bien con los estados de expresión génica. La metilación de las lisinas H3K4 y H3K36 se correlaciona con la activación transcripcional, mientras que la desmetilación de H3K4 se correlaciona con el silenciamiento de la región genómica. La metilación de las lisinas H3K9 y H3K27 se correlaciona con la represión transcripcional. [5] En particular, H3K9me3 está altamente correlacionada con la heterocromatina constitutiva. [6]
Acetilación - por HAT (histona acetil transferasa); desacetilación - por HDAC (histona desacetilasa)
La acetilación tiende a definir la "apertura" de la cromatina , ya que las histonas acetiladas no pueden empaquetarse tan bien como las histonas desacetiladas.
Sin embargo, hay muchas más modificaciones de histonas, y los enfoques de espectrometría de masas sensibles han ampliado enormemente el catálogo recientemente. [7]
Código de histonashipótesis
El código de las histonas es una hipótesis según la cual la transcripción de la información genética codificada en el ADN está regulada en parte por modificaciones químicas de las proteínas histonas, principalmente en sus extremos no estructurados. Junto con modificaciones similares como la metilación del ADN, forma parte del código epigenético .
La evidencia acumulada sugiere que dicho código es escrito por enzimas específicas que pueden (por ejemplo) metilar o acetilar el ADN ('escritores'), eliminado por otras enzimas que tienen actividad desmetilasa o desacetilasa ('borradores') y finalmente fácilmente identificado por proteínas ('lectores') que son reclutadas para tales modificaciones de histonas y se unen a través de dominios específicos, por ejemplo, bromodominio, cromodominio. Esta triple acción de 'escribir', 'leer' y 'borrar' establece el entorno local favorable para la regulación transcripcional, la reparación del daño del ADN, etc. [8]
El concepto fundamental de la hipótesis del código de las histonas es que las modificaciones de las histonas sirven para reclutar otras proteínas mediante el reconocimiento específico de la histona modificada a través de dominios proteicos especializados para tales fines, en lugar de simplemente estabilizar o desestabilizar la interacción entre la histona y el ADN subyacente. Estas proteínas reclutadas actúan entonces para alterar activamente la estructura de la cromatina o para promover la transcripción.
A continuación se presenta un resumen muy básico del código de histonas para el estado de expresión genética (la nomenclatura de las histonas se describe aquí ):
Remodelación de la cromatina dependiente de ATP
Los complejos de remodelación de cromatina dependientes de ATP regulan la expresión génica ya sea moviendo, expulsando o reestructurando los nucleosomas. Estos complejos proteicos tienen un dominio ATPasa común y la energía de la hidrólisis del ATP permite que estos complejos de remodelación reposicionen los nucleosomas (lo que a menudo se denomina "deslizamiento de nucleosomas") a lo largo del ADN, expulsen o ensamblen histonas dentro o fuera del ADN o faciliten el intercambio de variantes de histonas y, de esta manera, creen regiones de ADN sin nucleosomas para la activación génica. [13] Además, varios remodeladores tienen actividad de translocación de ADN para llevar a cabo tareas de remodelación específicas. [14]
Todos los complejos de remodelación de cromatina dependientes de ATP poseen una subunidad de ATPasa que pertenece a la superfamilia de proteínas SNF2. En relación con la identidad de la subunidad, se han clasificado dos grupos principales para estas proteínas. Estos se conocen como el grupo SWI2/SNF2 y el grupo de imitación SWI (ISWI). La tercera clase de complejos dependientes de ATP que se ha descrito recientemente contiene una ATPasa similar a Snf2 y también demuestra actividad desacetilasa. [15]
Complejos de remodelación de cromatina conocidos
Existen al menos cuatro familias de remodeladores de cromatina en eucariotas: SWI/SNF , ISWI , NuRD /Mi-2/ CHD e INO80, siendo los dos primeros remodeladores muy bien estudiados hasta el momento, especialmente en el modelo de levadura. Aunque todos los remodeladores comparten un dominio ATPasa común, sus funciones son específicas en función de varios procesos biológicos (reparación de ADN, apoptosis, etc.). Esto se debe al hecho de que cada complejo remodelador tiene dominios proteicos únicos ( helicasa , bromodominio , etc.) en su región catalítica ATPasa y también tiene diferentes subunidades reclutadas.
Funciones específicas
Varios experimentos in vitro sugieren que los remodeladores ISWI organizan los nucleosomas en una forma de haz adecuada y crean un espaciamiento igual entre los nucleosomas, mientras que los remodeladores SWI/SNF desordenan los nucleosomas.
Se ha demostrado que los remodeladores de la familia ISWI desempeñan un papel central en el ensamblaje de la cromatina después de la replicación del ADN y el mantenimiento de estructuras de cromatina de orden superior.
Los remodeladores de la familia INO80 y SWI/SNF participan en la reparación de roturas de doble cadena (DSB) del ADN y en la reparación por escisión de nucleótidos (NER) y, por lo tanto, desempeñan un papel crucial en la respuesta al daño del ADN mediada por TP53.
Los complejos de remodelación NuRD/Mi-2/ CHD median principalmente la represión transcripcional en el núcleo y son necesarios para el mantenimiento de la pluripotencia de las células madre embrionarias. [13]
Significado
En los procesos biológicos normales
La remodelación de la cromatina desempeña un papel central en la regulación de la expresión génica al proporcionar a la maquinaria de transcripción un acceso dinámico a un genoma que, de otro modo, estaría muy compacto. Además, el movimiento de los nucleosomas por parte de los remodeladores de la cromatina es esencial para varios procesos biológicos importantes, como el ensamblaje y la segregación de cromosomas, la replicación y la reparación del ADN, el desarrollo embrionario y la pluripotencia, y la progresión del ciclo celular. La desregulación de la remodelación de la cromatina provoca la pérdida de la regulación transcripcional en estos puntos de control críticos necesarios para las funciones celulares adecuadas y, por lo tanto, causa varios síndromes patológicos, incluido el cáncer.
Respuesta al daño del ADN
La relajación de la cromatina es una de las primeras respuestas celulares al daño del ADN. [16] Se han realizado varios experimentos sobre la cinética de reclutamiento de proteínas involucradas en la respuesta al daño del ADN. La relajación parece ser iniciada por PARP1 , cuya acumulación en el daño del ADN se completa a la mitad 1,6 segundos después de que ocurre el daño del ADN. [17] Esto es seguido rápidamente por la acumulación del remodelador de cromatina Alc1 , que tiene un dominio de unión a ADP-ribosa , lo que le permite ser rápidamente atraído por el producto de PARP1. El reclutamiento máximo de Alc1 ocurre dentro de los 10 segundos del daño del ADN. [16] Aproximadamente la mitad de la relajación máxima de la cromatina, presumiblemente debido a la acción de Alc1, ocurre a los 10 segundos. [16] La acción de PARP1 en el sitio de una rotura de doble cadena permite el reclutamiento de las dos enzimas de reparación del ADN MRE11 y NBS1 . La mitad del reclutamiento máximo de estas dos enzimas de reparación del ADN toma 13 segundos para MRE11 y 28 segundos para NBS1. [17]
Otro proceso de relajación de la cromatina, después de la formación de una rotura de doble cadena de ADN, emplea γH2AX, la forma fosforilada de la proteína H2AX . La variante de histona H2AX constituye aproximadamente el 10% de las histonas H2A en la cromatina humana. [18] γH2AX (fosforilada en la serina 139 de H2AX) se detectó a los 20 segundos después de la irradiación de las células (con formación de una rotura de doble cadena de ADN), y la mitad de la acumulación máxima de γH2AX se produjo en un minuto. [18] La extensión de la cromatina con γH2AX fosforilada es de aproximadamente dos millones de pares de bases en el sitio de una rotura de doble cadena de ADN. [18]
γH2AX por sí mismo no causa la descondensación de la cromatina, pero en cuestión de segundos después de la irradiación, la proteína "Mediadora del punto de control de daño del ADN 1" ( MDC1 ) se une específicamente a γH2AX. [19] [20] Esto va acompañado de una acumulación simultánea de la proteína RNF8 y la proteína de reparación del ADN NBS1 que se unen a MDC1 cuando MDC1 se une a γH2AX. [21] RNF8 media la descondensación extensa de la cromatina, a través de su interacción posterior con la proteína CHD4 , [22] un componente del complejo de remodelación de nucleosomas y desacetilasa NuRD . La acumulación de CHD4 en el sitio de la rotura de doble cadena es rápida, y la acumulación máxima se produce a la mitad 40 segundos después de la irradiación. [23]
La rápida relajación inicial de la cromatina tras el daño del ADN (con un rápido inicio de la reparación del ADN) es seguida por una recondensación lenta, y la cromatina recupera un estado de compactación cercano a su nivel previo al daño en aproximadamente 20 minutos. [16]
Cáncer
La remodelación de la cromatina permite realizar ajustes en etapas cruciales del crecimiento y la división celular, como la progresión del ciclo celular, la reparación del ADN y la segregación cromosómica, y, por lo tanto, ejerce una función supresora de tumores. Las mutaciones en dichos remodeladores de la cromatina y las modificaciones covalentes desreguladas de las histonas favorecen potencialmente la autosuficiencia en el crecimiento celular y el escape de las señales celulares reguladoras del crecimiento, dos características importantes del cáncer . [24]
Se han encontrado mutaciones inactivantes en SMARCB1 , anteriormente conocido como hSNF5/INI1 y un componente del complejo de remodelación de cromatina SWI/SNF humano en una gran cantidad de tumores rabdoides , que afectan comúnmente a la población pediátrica. [25] También hay mutaciones similares en otros cánceres infantiles, como el carcinoma del plexo coroideo , el meduloblastoma y algunas leucemias agudas. Además, los estudios de knock-out en ratones respaldan firmemente a SMARCB1 como una proteína supresora de tumores. Desde la observación original de mutaciones de SMARCB1 en tumores rabdoides, se han encontrado varias subunidades más del complejo de remodelación de cromatina SWI/SNF humano mutadas en una amplia gama de neoplasias. [26]
La ATPasa SWI/SNF BRG1 (o SMARCA4 ) es la ATPasa de remodelación de cromatina mutada con mayor frecuencia en el cáncer. [27] Las mutaciones en este gen se reconocieron por primera vez en líneas celulares de cáncer humano derivadas del pulmón. [28] En el cáncer, las mutaciones en BRG1 muestran una preferencia inusualmente alta por mutaciones sin sentido que se dirigen al dominio de la ATPasa. [29] [27] Las mutaciones se enriquecen en secuencias de ATPasa altamente conservadas, [30] que se encuentran en superficies funcionales importantes como el bolsillo de ATP o la superficie de unión al ADN. [29] Estas mutaciones actúan de manera genéticamente dominante para alterar la función reguladora de la cromatina en potenciadores [29] y promotores. [30]
Mutaciones inactivantes en BCL7A en el linfoma difuso de células B grandes (DLBCL) [31] y en otras neoplasias hematológicas [32]
La proteína supresora de tumores Rb funciona mediante el reclutamiento de homólogos humanos de las enzimas SWI/SNF BRG1, histona desacetilasa y ADN metiltransferasa. Se han descrito mutaciones en BRG1 en varios tipos de cáncer que provocan la pérdida de la acción supresora de tumores de Rb. [34]
Informes recientes indican hipermetilación del ADN en la región promotora de los principales genes supresores de tumores en varios tipos de cáncer. Aunque todavía se han descrito pocas mutaciones en las metiltransferasas de histonas, se ha informado de una correlación entre la hipermetilación del ADN y la metilación de la lisina-9 de la histona H3 en varios tipos de cáncer, principalmente en el cáncer colorrectal y el cáncer de mama.
Las mutaciones en la enzima histona acetil transferasa (HAT) p300 (tipo truncado y sin sentido) se informan con mayor frecuencia en carcinomas colorrectales, pancreáticos, de mama y gástricos. La pérdida de heterocigosidad en la región codificante de p300 (cromosoma 22q13) está presente en un gran número de glioblastomas .
Además, las HAT tienen diversas funciones como factores de transcripción además de tener actividad de acetilasa de histonas; por ejemplo, la subunidad HAT, hADA3, puede actuar como una proteína adaptadora que vincula los factores de transcripción con otros complejos HAT. En ausencia de hADA3, la actividad transcripcional de TP53 se reduce significativamente, lo que sugiere el papel de hADA3 en la activación de la función de TP53 en respuesta al daño del ADN .
De manera similar, se ha demostrado que TRRAP , el homólogo humano de Tra1 de levadura, interactúa directamente con c-Myc y E2F1 , oncoproteínas conocidas. [35]
La inestabilidad epigenética causada por la desregulación en la remodelación de la cromatina se estudia en varios tipos de cáncer, incluido el cáncer de mama, el cáncer colorrectal y el cáncer de páncreas. Dicha inestabilidad causa en gran medida el silenciamiento generalizado de genes con un impacto primario en los genes supresores de tumores. Por lo tanto, ahora se están probando estrategias para superar el silenciamiento epigenético con una combinación sinérgica de inhibidores de HDAC o HDI y agentes desmetilantes del ADN . Los HDI se utilizan principalmente como terapia adjunta en varios tipos de cáncer. [36] [37] Los inhibidores de HDAC pueden inducir la expresión de p21 (WAF1), un regulador de la actividad supresora de tumores de p53 . Los HDAC están involucrados en la vía por la cual la proteína del retinoblastoma (pRb) suprime la proliferación celular . [38] El estrógeno está bien establecido como un factor mitogénico implicado en la tumorigénesis y la progresión del cáncer de mama a través de su unión al receptor de estrógeno alfa (ERα). Datos recientes indican que la inactivación de la cromatina mediada por HDAC y la metilación del ADN es un componente crítico del silenciamiento de ERα en células de cáncer de mama humano. [39]
La romidepsina (nombre comercial Istodax) fue autorizada por la FDA de los EE. UU. en noviembre de 2009 para el linfoma cutáneo de células T (CTCL). [42] [43]
Ensayos clínicos de fase III:
Panobinostat (LBH589) se encuentra en ensayos clínicos para varios tipos de cáncer, incluido un ensayo de fase III para el linfoma cutáneo de células T (CTCL).
Los principales candidatos actuales para nuevos objetivos farmacológicos son las histonas lisina metiltransferasas (KMT) y las proteínas arginina metiltransferasas (PRMT). [44]
Otros síndromes patológicos
El síndrome ATRX (retraso mental ligado al cromosoma X por α-talasemia) y el síndrome de mielodisplasia por α-talasemia son causados por mutaciones en ATRX , una ATPasa relacionada con SNF2 con un dominio de dedo PHD . [45]
El síndrome de CHARGE , un trastorno autosómico dominante, se ha vinculado recientemente a la haploinsuficiencia de CHD7 , que codifica la ATPasa CHD7 de la familia CHD . [46]
Senectud
La remodelación arquitectónica de la cromatina está implicada en el proceso de senescencia celular , que está relacionado con el envejecimiento del organismo y, sin embargo, es distinto de él . La senescencia celular replicativa se refiere a una detención permanente del ciclo celular donde las células postmitóticas continúan existiendo como células metabólicamente activas pero no proliferan. [47] [48] La senescencia puede surgir debido a la degradación asociada a la edad , el desgaste de los telómeros , las progerias , las premalignidades y otras formas de daño o enfermedad. Las células senescentes experimentan cambios fenotípicos represivos distintos, potencialmente para prevenir la proliferación de células dañadas o cancerosas, con una organización de la cromatina modificada , fluctuaciones en la abundancia del remodelador y cambios en las modificaciones epigenéticas. [49] [50] [47] Las células senescentes experimentan modificaciones del paisaje de la cromatina a medida que la heterocromatina constitutiva migra al centro del núcleo y desplaza la eucromatina y la heterocromatina facultativa a regiones en el borde del núcleo. Esto altera las interacciones cromatina - lámina e invierte el patrón que se observa típicamente en una célula mitóticamente activa. [51] [49] Los dominios asociados a láminas individuales (LAD) y los dominios de asociación topológica (TAD) se ven alterados por esta migración que puede afectar las interacciones cis en todo el genoma. [52] Además, existe un patrón general de pérdida de histonas canónicas , particularmente en términos de las histonas nucleosomales H3 y H4 y la histona enlazadora H1. [51] Las variantes de histonas con dos exones se regulan positivamente en células senescentes para producir un ensamblaje de nucleosomas modificado que contribuye a la permisividad de la cromatina a los cambios senescentes. [52] Aunque la transcripción de proteínas histonas variantes puede estar elevada, las proteínas histonas canónicas no se expresan ya que solo se producen durante la fase S del ciclo celular y las células senescentes son postmitóticas. [51] Durante la senescencia, porciones de cromosomas pueden ser exportadas desde el núcleo para su degradación lisosomal , lo que resulta en un mayor desorden organizacional y la interrupción de las interacciones de la cromatina. [50]
La abundancia de remodeladores de cromatina puede estar implicada en la senescencia celular, ya que la eliminación o knockdown de remodeladores dependientes de ATP como NuRD, ACF1 y SWI/SNP puede provocar daño al ADN y fenotipos senescentes en levaduras, C. elegans, ratones y cultivos de células humanas. [53] [50] [54] ACF1 y NuRD están regulados negativamente en células senescentes, lo que sugiere que la remodelación de la cromatina es esencial para mantener un fenotipo mitótico. [53] [54] Los genes implicados en la señalización de la senescencia pueden silenciarse mediante la confirmación de la cromatina y los complejos represores polycomb, como se observa en el silenciamiento de p16 por PRC1/PCR2 . [55] [56] El agotamiento específico del remodelador da como resultado la activación de genes proliferativos a través de una falla en el mantenimiento del silenciamiento. [50] Algunos remodeladores actúan sobre regiones potenciadoras de genes en lugar de sobre loci específicos para evitar el reingreso al ciclo celular mediante la formación de regiones de heterocromatina densa alrededor de las regiones reguladoras. [56]
Las células senescentes experimentan fluctuaciones generalizadas en las modificaciones epigenéticas en regiones específicas de la cromatina en comparación con las células mitóticas. Las células humanas y murinas que experimentan senescencia replicativa experimentan una disminución global general en la metilación; sin embargo, los loci específicos pueden diferir de la tendencia general. [57] [52] [50] [55] Las regiones específicas de la cromatina, especialmente aquellas alrededor de los promotores o potenciadores de los loci proliferativos, pueden exhibir estados elevados de metilación con un desequilibrio general de modificaciones represivas y activadoras de histonas. [49] Los genes proliferativos pueden mostrar aumentos en la marca represiva H3K27me3 mientras que los genes involucrados en el silenciamiento o productos de histonas aberrantes pueden enriquecerse con la modificación activadora H3K4me3 . [52] Además, la regulación positiva de las histonas desacetilasas, como los miembros de la familia de las sirtuinas , puede retrasar la senescencia al eliminar los grupos acetilo que contribuyen a una mayor accesibilidad de la cromatina. [58] La pérdida general de metilación, combinada con la adición de grupos acetilo, da como resultado una conformación de cromatina más accesible con una propensión a la desorganización en comparación con las células mitóticamente activas. [50] La pérdida general de histonas impide la adición de modificaciones de histonas y contribuye a cambios en el enriquecimiento de algunas regiones de la cromatina durante la senescencia. [51]
CAF-1 (factor de ensamblaje de cromatina-1): chaperona histona que desempeña una función coordinadora en la remodelación de la cromatina.
Referencias
^ Teif VB, Rippe K (septiembre de 2009). "Predicción de las posiciones de los nucleosomas en el ADN: combinación de preferencias de secuencia intrínsecas y actividades de remodelación". Nucleic Acids Research . 37 (17): 5641–55. doi :10.1093/nar/gkp610. PMC 2761276 . PMID 19625488.
^ Boyer (2009). "La firma de la cromatina de las células pluripotentes". Stembook . doi : 10.3824/stembook.1.45.1 . PMID 20614601.
^ Wang GG, Allis CD, Chi P (septiembre de 2007). "Remodelación de la cromatina y cáncer, Parte I: modificaciones covalentes de las histonas". Tendencias en medicina molecular . 13 (9): 363–72. doi :10.1016/j.molmed.2007.07.003. PMID 17822958.
^ Strahl BD, Allis CD (enero de 2000). "El lenguaje de las modificaciones covalentes de las histonas". Nature . 403 (6765): 41–5. Bibcode :2000Natur.403...41S. doi :10.1038/47412. PMID 10638745. S2CID 4418993.
^ abcd Rosenfeld JA, Wang Z, Schones DE, Zhao K, DeSalle R, Zhang MQ (marzo de 2009). "Determinación de modificaciones de histonas enriquecidas en porciones no génicas del genoma humano". BMC Genomics . 10 : 143. doi : 10.1186/1471-2164-10-143 . PMC 2667539 . PMID 19335899.
^ Hublitz P, Albert M, Peters A (28 de abril de 2009). "Mecanismos de represión transcripcional por metilación de histonas lisinas". Revista internacional de biología del desarrollo . 10 (1387): 335–354. doi : 10.1387/ijdb.082717ph . ISSN 1696-3547. PMID 19412890.
^ Tan M, Luo H, Lee S, Jin F, Yang JS, Montellier E, Buchou T, Cheng Z, Rousseaux S, Rajagopal N, Lu Z, Ye Z, Zhu Q, Wysocka J, Ye Y, Khochbin S, Ren B, Zhao Y (septiembre de 2011). "Identificación de 67 marcas de histonas y crotonilación de histonas lisina como un nuevo tipo de modificación de histonas". Celúla . 146 (6): 1016–28. doi : 10.1016/j.cell.2011.08.008. PMC 3176443 . PMID 21925322.
^ Jenuwein T, Allis CD (agosto de 2001). "Traducción del código de las histonas". Science . 293 (5532): 1074–80. CiteSeerX 10.1.1.453.900 . doi :10.1126/science.1063127. PMID 11498575. S2CID 1883924.
^ Benevolenskaya EV (agosto de 2007). "Las desmetilasas de la histona H3K4 son esenciales en el desarrollo y la diferenciación". Bioquímica y biología celular . 85 (4): 435–43. doi :10.1139/o07-057. PMID 17713579.
^ abcdefgh Barski A, Cuddapah S, Cui K, Roh TY, Schones DE, Wang Z, Wei G, Chepelev I, Zhao K (mayo de 2007). "Perfiles de alta resolución de metilaciones de histonas en el genoma humano". Cell . 129 (4): 823–37. doi : 10.1016/j.cell.2007.05.009 . PMID 17512414. S2CID 6326093.
^ abc Steger DJ, Lefterova MI, Ying L, Stonestrom AJ, Schupp M, Zhuo D, Vakoc AL, Kim JE, Chen J, Lazar MA, Blobel GA, Vakoc CR (abril de 2008). "El reclutamiento de DOT1L/KMT4 y la metilación de H3K79 están acoplados de forma ubicua con la transcripción génica en células de mamíferos". Biología molecular y celular . 28 (8): 2825–39. doi :10.1128/MCB.02076-07. PMC 2293113 . PMID 18285465.
^ abc Koch CM, Andrews RM, Flicek P, Dillon SC, Karaöz U, Clelland GK, Wilcox S, Beare DM, Fowler JC, Couttet P, James KD, Lefebvre GC, Bruce AW, Dovey OM, Ellis PD, Dhami P, Langford CF, Weng Z, Birney E, Carter NP, Vetrie D, Dunham I (junio de 2007). "El panorama de las modificaciones de las histonas en el 1% del genoma humano en cinco líneas celulares humanas". Genome Research . 17 (6): 691–707. doi :10.1101/gr.5704207. PMC 1891331 . PMID 17567990.
^ ab Wang GG, Allis CD, Chi P (septiembre de 2007). "Remodelación de la cromatina y cáncer, Parte II: remodelación de la cromatina dependiente de ATP". Tendencias en medicina molecular . 13 (9): 373–80. doi :10.1016/j.molmed.2007.07.004. PMC 4337864 . PMID 17822959.
^ Saha A, Wittmeyer J, Cairns BR (junio de 2006). "Remodelación de la cromatina: la revolución industrial del ADN en torno a las histonas". Nature Reviews Molecular Cell Biology . 7 (6): 437–47. doi :10.1038/nrm1945. PMID 16723979. S2CID 6180120.
^ Vignali, M.; Hassan, AH; Neely, KE; Workman, JL (15 de marzo de 2000). "Complejos de remodelación de cromatina dependientes de ATP". Biología molecular y celular . 20 (6): 1899–1910. doi : 10.1128/mcb.20.6.1899-1910.2000 . ISSN 0270-7306. PMC 110808 . PMID 10688638.
^ abcd Sellou H, Lebeaupin T, Chapuis C, Smith R, Hegele A, Singh HR, Kozlowski M, Bultmann S, Ladurner AG, Timinszky G, Huet S (2016). "El remodelador de cromatina Alc1 dependiente de poli (ADP-ribosa) induce la relajación local de la cromatina tras el daño del ADN". Mol. Biol. Celúla . 27 (24): 3791–3799. doi :10.1091/mbc.E16-05-0269. PMC 5170603 . PMID 27733626.
^ ab Haince JF, McDonald D, Rodrigue A, Déry U, Masson JY, Hendzel MJ, Poirier GG (2008). "Cinética dependiente de PARP1 del reclutamiento de las proteínas MRE11 y NBS1 a múltiples sitios de daño del ADN". J. Biol. Chem . 283 (2): 1197–208. doi : 10.1074/jbc.M706734200 . PMID 18025084.
^ abc Rogakou EP, Pilch DR, Orr AH, Ivanova VS, Bonner WM (1998). "Las roturas de doble cadena del ADN inducen la fosforilación de la histona H2AX en la serina 139". J. Biol. Chem . 273 (10): 5858–68. doi : 10.1074/jbc.273.10.5858 . PMID 9488723.
^ Mailand N, Bekker-Jensen S, Faustrup H, Melander F, Bartek J, Lukas C, Lukas J (2007). "RNF8 ubiquitina histonas en roturas de doble cadena de ADN y promueve el ensamblaje de proteínas de reparación". Cell . 131 (5): 887–900. doi : 10.1016/j.cell.2007.09.040 . PMID 18001824. S2CID 14232192.
^ Stucki M, Clapperton JA, Mohammad D, Yaffe MB, Smerdon SJ, Jackson SP (2005). "MDC1 se une directamente a la histona fosforilada H2AX para regular las respuestas celulares a las roturas de doble cadena del ADN". Cell . 123 (7): 1213–26. doi : 10.1016/j.cell.2005.09.038 . PMID 16377563.
^ Chapman JR, Jackson SP (2008). "Las interacciones dependientes de fosfo entre NBS1 y MDC1 median la retención de cromatina del complejo MRN en sitios de daño del ADN". EMBO Rep . 9 (8): 795–801. doi :10.1038/embor.2008.103. PMC 2442910 . PMID 18583988.
^ Luijsterburg MS, Acs K, Ackermann L, Wiegant WW, Bekker-Jensen S, Larsen DH, Khanna KK, van Attikum H, Mailand N, Dantuma NP (2012). "Un nuevo papel no catalítico para la ubiquitina ligasa RNF8 en el despliegue de la estructura de la cromatina de orden superior". EMBO J . 31 (11): 2511–27. doi :10.1038/emboj.2012.104. PMC 3365417 . PMID 22531782.
^ Smeenk G, Wiegant WW, Vrolijk H, Solari AP, Pastink A, van Attikum H (2010). "El complejo de remodelación de cromatina NuRD regula la señalización y la reparación del daño del ADN". J. Cell Biol . 190 (5): 741–9. doi :10.1083/jcb.201001048. PMC 2935570. PMID 20805320 .
^ Hanahan D, Weinberg RA (enero de 2000). "Las características del cáncer". Cell . 100 (1): 57–70. doi : 10.1016/S0092-8674(00)81683-9 . PMID 10647931. S2CID 1478778.
^ Versteege I, Sévenet N, Lange J, Rousseau-Merck MF, Ambros P, Handgretinger R, Aurias A, Delattre O (julio de 1998). "Mutaciones truncadas de hSNF5/INI1 en cáncer pediátrico agresivo". Nature . 394 (6689): 203–6. Bibcode :1998Natur.394..203V. doi :10.1038/28212. PMID 9671307. S2CID 6019090.
^ Shain AH, Pollack JR (2013). "El espectro de mutaciones SWI/SNF, omnipresentes en los cánceres humanos". PLOS ONE . 8 (1): e55119. Bibcode :2013PLoSO...855119S. doi : 10.1371/journal.pone.0055119 . PMC 3552954 . PMID 23355908.
^ ab Hodges C, Kirkland JG, Crabtree GR (agosto de 2016). "Los múltiples roles de los complejos BAF (mSWI/SNF) y PBAF en el cáncer". Cold Spring Harbor Perspectives in Medicine . 6 (8): a026930. doi :10.1101/cshperspect.a026930. PMC 4968166 . PMID 27413115.
^ Medina PP, Romero OA, Kohno T, Montuenga LM, Pio R, Yokota J, Sanchez-Céspedes M (mayo de 2008). "Mutaciones frecuentes que inactivan BRG1 / SMARCA4 en líneas celulares de cáncer de pulmón humano". Mutación humana . 29 (5): 617–22. doi : 10.1002/humu.20730 . PMID 18386774. S2CID 8596785.
^ abc Hodges HC, Stanton BZ, Cermakova K, Chang CY, Miller EL, Kirkland JG, Ku WL, Veverka V, Zhao K, Crabtree GR (enero de 2018). "Los mutantes dominantes negativos de SMARCA4 alteran el panorama de accesibilidad de los potenciadores sin restricciones tisulares". Nature Structural & Molecular Biology . 25 (1): 61–72. doi :10.1038/s41594-017-0007-3. PMC 5909405 . PMID 29323272.
^ ab Stanton BZ, Hodges C, Calarco JP, Braun SM, Ku WL, Kadoch C, Zhao K, Crabtree GR (febrero de 2017). "Las mutaciones de la ATPasa Smarca4 alteran la expulsión directa de PRC1 de la cromatina". Nature Genetics . 49 (2): 282–288. doi :10.1038/ng.3735. PMC 5373480 . PMID 27941795.
^ Baliñas-Gavira, Carlos; Rodríguez, María I.; Andrades, Álvaro; Cuadros, Marta; Álvarez-Pérez, Juan Carlos; Álvarez-Prado, Ángel F.; de Yébenes, Virginia G.; Sánchez-Hernández, Sabina; Fernández-Vigo, Elvira; Muñoz, Javier; Martín, Francisco; Ramiro, Almudena R.; Martínez-Climent, José A.; Medina, Pedro P. (octubre 2020). "Las mutaciones frecuentes en el dominio amino-terminal de BCL7A perjudican su función supresora de tumores en DLBCL". Leucemia . 34 (10): 2722–2735. doi :10.1038/s41375-020-0919-5. ISSN 1476-5551. PMID 32576963.
^ Andrades, Álvaro; Peinado, Paola; Álvarez-Pérez, Juan Carlos; Sanjuan-Hidalgo, Juan; García, Daniel J.; Arenas, Alberto M.; Matia-González, Ana M.; Medina, Pedro P. (21-02-2023). "Complejos SWI / SNF en neoplasias hematológicas: implicaciones biológicas y oportunidades terapéuticas". Cáncer molecular . 22 (1): 39. doi : 10.1186/s12943-023-01736-8 . ISSN 1476-4598. PMC 9942420 . PMID 36810086.
^ Licores, Alessandro; Ibáñez, Mariam; Sargas, Claudia; Sanz, Miguel Ángel; Barragán, Eva; Cervera, José (08-03-2020). "Leucemia promielocítica aguda: una constelación de eventos moleculares en torno a un único gen de fusión PML-RARA". Cánceres . 12 (3): 624. doi : 10.3390/cánceres12030624 . ISSN 2072-6694. PMC 7139833 . PMID 32182684.
^ Wolffe AP (mayo de 2001). "Remodelación de la cromatina: por qué es importante en el cáncer". Oncogene . 20 (24): 2988–90. doi :10.1038/sj.onc.1204322. PMID 11420713.
^ Tu, William B.; Helander, Sara; Pilstål, Robert; Hickman, K. Ashley; Lourenco, Corey; Jurisica, Igor; Raught, Brian; Wallner, Björn; Sunnerhagen, Maria; Penn, Linda Z. (mayo de 2015). "Myc y sus interactores toman forma". Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Mecanismos de regulación genética . 1849 (5): 469–483. doi :10.1016/j.bbagrm.2014.06.002. ISSN 0006-3002. PMID 24933113.
^ Marks PA, Dokmanovic M (diciembre de 2005). "Inhibidores de la histona desacetilasa: descubrimiento y desarrollo como agentes anticancerígenos". Opinión de expertos sobre fármacos en investigación . 14 (12): 1497–511. doi :10.1517/13543784.14.12.1497. PMID 16307490. S2CID 1235026.
^ Richon VM, O'Brien JP (2002). "Inhibidores de la histona desacetilasa: una nueva clase de agentes terapéuticos potenciales para el tratamiento del cáncer" (PDF) . Clinical Cancer Research . 8 (3): 662–4. PMID 11895892.
^ Richon VM, Sandhoff TW, Rifkind RA, Marks PA (agosto de 2000). "El inhibidor de la histona desacetilasa induce selectivamente la expresión de p21WAF1 y la acetilación de histonas asociada a genes". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 97 (18): 10014–9. Bibcode :2000PNAS...9710014R. doi : 10.1073/pnas.180316197 . PMC 27656 . PMID 10954755.
^ Zhang Z, Yamashita H, Toyama T, Sugiura H, Ando Y, Mita K, Hamaguchi M, Hara Y, Kobayashi S, Iwase H (noviembre de 2005). "Cuantificación de la expresión del ARNm de HDAC1 en carcinoma invasivo de mama *". Investigación y tratamiento del cáncer de mama . 94 (1): 11–6. doi :10.1007/s10549-005-6001-1. PMID 16172792. S2CID 27550683.
^ Munshi, Anupama; Tanaka, Toshimitsu; Hobbs, Marvette L.; Tucker, Susan L.; Richon, Victoria M.; Meyn, Raymond E. (agosto de 2006). "El vorinostat, un inhibidor de la histona desacetilasa, mejora la respuesta de las células tumorales humanas a la radiación ionizante a través de la prolongación de los focos gamma-H2AX". Terapéutica molecular del cáncer . 5 (8): 1967–1974. doi :10.1158/1535-7163.MCT-06-0022. ISSN 1535-7163. PMID 16928817. S2CID 26874948.
^ "Cápsulas de Zolinza® (vorinostat). Información completa de prescripción" (PDF) . Administración de Alimentos y Medicamentos (FDA). Archivado desde el original (PDF) el 20 de enero de 2022 . Consultado el 9 de febrero de 2023 .
^ VanderMolen, Karen M.; McCulloch, William; Pearce, Cedric J.; Oberlies, Nicholas H. (agosto de 2011). "Romidepsin (Istodax, NSC 630176, FR901228, FK228, depsipeptide): un producto natural recientemente aprobado para el linfoma cutáneo de células T". The Journal of Antibiotics . 64 (8): 525–531. doi :10.1038/ja.2011.35. ISSN 1881-1469. PMC 3163831 . PMID 21587264.
^ "ISTODAX® (romidepsina) inyectable, para uso intravenoso. Información completa de prescripción" (PDF) . Administración de Alimentos y Medicamentos (FDA). Archivado desde el original (PDF) el 25 de enero de 2022 . Consultado el 9 de febrero de 2023 .
^ Dowden J, Hong W, Parry RV, Pike RA, Ward SG (abril de 2010). "Hacia el desarrollo de inhibidores bisustrato potentes y selectivos de las metiltransferasas de la proteína arginina". Bioorganic & Medicinal Chemistry Letters . 20 (7): 2103–5. doi :10.1016/j.bmcl.2010.02.069. PMID 20219369.
^ Wong, Lee H.; McGhie, James D.; Sim, Marcus; Anderson, Melissa A.; Ahn, Soyeon; Hannan, Ross D.; George, Amee J.; Morgan, Kylie A.; Mann, Jeffrey R.; Choo, KH Andy (marzo de 2010). "ATRX interactúa con H3.3 para mantener la integridad estructural de los telómeros en células madre embrionarias pluripotentes". Genome Research . 20 (3): 351–360. doi :10.1101/gr.101477.109. ISSN 1549-5469. PMC 2840985 . PMID 20110566.
^ Clapier CR, Cairns BR (2009). "La biología de los complejos de remodelación de la cromatina". Revisión anual de bioquímica . 78 : 273–304. doi :10.1146/annurev.biochem.77.062706.153223. PMID 19355820.
^ ab Parry, Aled John; Narita, Masashi (2016). "Células viejas, trucos nuevos: estructura de la cromatina en la senescencia". Genoma de mamíferos . 27 (7–8): 320–331. doi :10.1007/s00335-016-9628-9. ISSN 0938-8990. PMC 4935760 . PMID 27021489.
^ Hayflick, L.; Moorhead, PS (1961-12-01). "El cultivo en serie de cepas de células diploides humanas". Experimental Cell Research . 25 (3): 585–621. doi :10.1016/0014-4827(61)90192-6. ISSN 0014-4827. PMID 13905658.
^ abc Chandra, Tamir; Ewels, Philip Andrew; Schoenfelder, Stefan; Furlan-Magaril, Mayra; Wingett, Steven William; Kirschner, Kristina; Thuret, Jean-Yves; Andrews, Simon; Fraser, Peter; Reik, Wolf (29 de enero de 2015). "Reorganización global del paisaje nuclear en células senescentes". Cell Reports . 10 (4): 471–483. doi :10.1016/j.celrep.2014.12.055. ISSN 2211-1247. PMC 4542308 . PMID 25640177.
^ abcdef Sun, Luyang; Yu, Ruofan; Dang, Weiwei (16 de abril de 2018). "Cambios en la arquitectura de la cromatina durante la senescencia y el envejecimiento celular". Genes . 9 (4): 211. doi : 10.3390/genes9040211 . ISSN 2073-4425. PMC 5924553 . PMID 29659513.
^ abcd Criscione, Steven W.; Teo, Yee Voan; Neretti, Nicola (2016). "El paisaje de la cromatina de la senescencia celular". Tendencias en Genética . 32 (11): 751–761. doi :10.1016/j.tig.2016.09.005. ISSN 0168-9525. PMC 5235059 . PMID 27692431.
^ abcd Yang, Na; Sen, Payel (3 de noviembre de 2018). "El epigenoma de las células senescentes". Aging (Albany NY) . 10 (11): 3590–3609. doi :10.18632/aging.101617. ISSN 1945-4589. PMC 6286853. PMID 30391936 .
^ ab Basta, Jeannine; Rauchman, Michael (2015). "El complejo de remodelación de nucleosomas y desacetilasa (NuRD) en el desarrollo y la enfermedad". Investigación traslacional . 165 (1): 36–47. doi :10.1016/j.trsl.2014.05.003. ISSN 1931-5244. PMC 4793962 . PMID 24880148.
^ ab Li, Xueping; Ding, Dong; Yao, junio; Zhou, Bin; Shen, Ting; Qi, Yun; Ni, Ting; Wei, pandilla (15 de julio de 2019). "El factor de remodelación de cromatina BAZ1A regula la senescencia celular tanto en células cancerosas como normales". Ciencias de la vida . 229 : 225–232. doi :10.1016/j.lfs.2019.05.023. ISSN 1879-0631. PMID 31085244. S2CID 155090903.
^ ab López-Otín, Carlos; Blasco, María A.; Perdiz, Linda; Serrano, Manuel; Kroemer, Guido (6 de junio de 2013). "Las características del envejecimiento". Celúla . 153 (6): 1194-1217. doi :10.1016/j.cell.2013.05.039. ISSN 0092-8674. PMC 3836174 . PMID 23746838.
^ ab Tasdemir, Nilgun; Banito, Ana; Roe, Jae-Seok; Alonso-Curbelo, Direna; Camiolo, Matthew; Tschaharganeh, Darjus F.; Huang, Chun-Hao; Aksoy, Ozlem; Bolden, Jessica E.; Chen, Chi-Chao; Fennell, Myles (2016). "BRD4 conecta la remodelación potenciadora con la vigilancia inmunitaria de la senescencia". Cancer Discovery . 6 (6): 612–629. doi :10.1158/2159-8290.CD-16-0217. ISSN 2159-8290. PMC 4893996 . PMID 27099234.
^ Wilson, VL; Jones, PA (3 de junio de 1983). "La metilación del ADN disminuye con el envejecimiento, pero no en las células inmortales". Science . 220 (4601): 1055–1057. Bibcode :1983Sci...220.1055W. doi :10.1126/science.6844925. ISSN 0036-8075. PMID 6844925.
^ Kaeberlein, Matt; McVey, Mitch; Guarente, Leonard (1999-10-01). "El complejo SIR2/3/4 y SIR2 por sí solo promueven la longevidad en Saccharomyces cerevisiae mediante dos mecanismos diferentes". Genes & Development . 13 (19): 2570–2580. doi :10.1101/gad.13.19.2570. ISSN 0890-9369. PMC 317077 . PMID 10521401.
Lectura adicional
Chen T, Dent SY (febrero de 2014). "Modificadores y remodeladores de la cromatina: reguladores de la diferenciación celular". Nature Reviews Genetics . 15 (2): 93–106. doi :10.1038/nrg3607. PMC 3999985 . PMID 24366184.