La inmunidad social es cualquier defensa antiparasitaria montada para el beneficio de individuos distintos del actor. Para los parásitos , el contacto frecuente, la alta densidad de población y la baja variabilidad genética hacen que los grupos sociales de organismos sean un objetivo prometedor para la infección: esto ha impulsado la evolución de mecanismos antiparasitarios colectivos y cooperativos que previenen el establecimiento y reducen el daño de las enfermedades entre los miembros del grupo. Los mecanismos inmunológicos sociales van desde los profilácticos , como enterrar escarabajos untando sus cadáveres con antimicrobianos o las termitas fumigando sus nidos con naftaleno , hasta las defensas activas observadas en el encarcelamiento de escarabajos parásitos por abejas o por las hormigas cortadoras de hojas en miniatura que viajan en las hojas de las obreras más grandes para luchar contra las moscas parasitoides . Aunque muchos mecanismos específicos de inmunidad social se habían estudiado de forma relativamente aislada (por ejemplo, la " medicación colectiva " de las hormigas de los bosques ), no fue hasta el artículo de 2007 de Sylvia Cremer et al. "Social Immunity" que el tema se consideró seriamente. El trabajo empírico y teórico sobre inmunidad social continúa revelando no solo nuevos mecanismos de protección, sino también implicaciones para la comprensión de la evolución de la vida en grupo y la poliandria .
La inmunidad social (también denominada inmunidad colectiva) describe el nivel adicional de protección contra enfermedades que surge en los grupos sociales a partir de defensas colectivas contra enfermedades , ya sea de manera conjunta o entre sí. Estas defensas colectivas complementan la inmunidad individual de todos los miembros del grupo y constituyen una capa adicional de protección a nivel grupal, que combina adaptaciones conductuales , fisiológicas y organizativas. Estas defensas pueden emplearse de manera profiláctica o a demanda.
Definición
El acicalamiento es una defensa inmunitaria social clave. En esta imagen, las hormigas Lasius neglectus acicalan a una hormiga expuesta a un patógeno (marca de color rojo) para eliminar las etapas infecciosas del hongo Metarhizium de su superficie corporal, reduciendo así el riesgo de infección.
Sylvia Cremer definió la inmunidad social en su influyente artículo de 2007 en Current Biology 'Social Immunity' como la "acción colectiva o comportamientos altruistas de individuos infectados que benefician a la colonia". Ella estableció un marco conceptual para el tema usando ejemplos de primates e insectos eusociales . [1] [2] La definición de Cremer se centró en los beneficios colectivos de los comportamientos y fue adoptada por otros ecólogos del comportamiento (por ejemplo, Wilson-Rich 2009 [3] ) al describir los fenómenos inmunes que dependían de la acción de múltiples individuos. [1] [2] Cremer continuó desarrollando una serie de comparaciones entre los sistemas inmunes personales y sociales; explicó que su definición de inmunidad social abarcaba "la naturaleza de estas defensas que no pueden ser realizadas eficientemente por individuos individuales, sino que dependen estrictamente de la cooperación de al menos dos individuos". [4] Sin embargo, en 2010, Sheena Cotter y Rebecca Kilner propusieron ampliar la definición de inmunidad social a "cualquier tipo de respuesta inmune que haya sido seleccionada para aumentar la aptitud del individuo desafiado y uno o más receptores", y recomendaron que los fenómenos descritos por Cremer se conozcan como inmunidad colectiva. [5] Esta definición da importancia al origen evolutivo de los comportamientos en lugar de su papel funcional en la actualidad; Cotter y Kilner explicaron que su definición más amplia incluiría comportamientos inmunes tanto en familias animales como en microbios sociales, así como situaciones en las que existe inmunidad de grupo debido a la inversión en inmunidad personal, argumentando que esto permitía que las investigaciones de la evolución de la inmunidad social tuvieran una "mayor profundidad de la que sería posible de otra manera". [5] Sugirieron además que la evolución de la inmunidad social se considere una de las principales transiciones en la evolución . [5] Joël Meunier propuso una redefinición adicional en su artículo de 2015 sobre el papel de la inmunidad social en la evolución de la vida en grupo, sugiriendo que la definición de Cotter y Kilner podría abarcar problemáticamente las defensas inmunes que surgen no debido a la vida social sino debido a la ubicación compartida; Meunier define un sistema inmunológico social como "cualquier mecanismo colectivo y personal que ha surgido y/o se mantiene al menos en parte debido a la defensa antiparasitaria que proporciona a otros miembros del grupo". [1]
Mecanismos
Al exponerse a un parásito, los miembros del grupo deben evaluar tanto la amenaza que representa como el nivel actual de infección de la colonia para responder adecuadamente. Los mecanismos de inmunidad social a menudo se clasifican según la etapa del ataque del parásito a un grupo de organismos al que se dirigen. [1] Algunos mecanismos son profilácticos (por ejemplo, enterrar escarabajos untando sus cadáveres con antimicrobianos o termitas fumigando sus nidos con naftaleno ), mientras que otros se activan en respuesta a un desafío parasitario (por ejemplo, el encarcelamiento de escarabajos parásitos por abejas melíferas o por las hormigas cortadoras de hojas en miniatura que "hacen autostop" y viajan en las hojas de las obreras más grandes para luchar contra las moscas parasitoides). [6]
En los insectos
Para que un parásito logre infectar a varios miembros de un grupo de insectos, debe completar tres tareas clave:
ser llevados desde el entorno extranível al nido
establecerse dentro del nido
Multiplicarse y extenderse a muchos más miembros del grupo de insectos.
Los mecanismos de inmunidad social suelen clasificarse por los pasos que obstaculizan o bloquean. [1]
Los niveles de sociabilidad en la clase Insecta varían desde especies eusociales (con cuidado cooperativo de la cría, generaciones superpuestas dentro de una colonia de adultos y una división del trabajo en castas reproductivas y no reproductivas) hasta la vida solitaria, con muchos sistemas intermedios entre ellos que, a pesar de carecer de eusocialidad completa, aún pueden exhibir cuidado parental o cohabitación en el nido. Los diferentes sistemas de organización social alteran tanto la posibilidad como la relación costo-beneficio de los mecanismos inmunológicos sociales (por ejemplo, proteger la entrada al nido requiere tanto la división del trabajo, mientras que el acicalamiento en grupo solo requiere interacciones conductuales), aunque la ausencia de muchos comportamientos actualmente solo registrados en taxones eusociales de taxones no eusociales puede deberse simplemente a una falta de estudio de los sistemas inmunológicos sociales de estos grupos. [1] Por ejemplo, parece plausible que los insectos que viven en nidos comunes hayan evolucionado para eliminar los cadáveres de sus congéneres del nido o para aislar a un miembro del grupo infectado, y sin embargo, estos comportamientos (y muchos más) solo se han registrado en especies eusociales. [1] Alternativamente, puede ser el caso de que, si bien las tres condiciones de la eusocialidad en sí mismas no sean requisitos previos para la aparición de estos comportamientos, las consecuencias secundarias de la eusocialidad sí lo sean. Tal vez el gran número de individuos en colonias eusociales aumenta la eficiencia de las defensas colectivas antiparasitarias y, por lo tanto, su aparición comienza a ser seleccionada; o tal vez la preponderancia de individuos no reproductivos sea un impulsor necesario para la evolución de estos comportamientos, ya que cuando en una colonia atacada por un parásito solo pueden aumentar su aptitud indirecta a través de la inmunidad social dirigida a la cría de la reina. [1]
La falta de defensas colectivas en algunos taxones eusociales también muestra que la inmunidad social puede no ser siempre adaptativa (debido a los costos de la historia de vida o la ineficacia contra la estrategia infecciosa de un parásito en particular), y que vivir en un grupo no necesita la expresión de ningún conjunto particular de mecanismos de inmunidad social. Por ejemplo, las termitas obreras ( Zootermopsis angusticollis ) no discriminan entre congéneres infectados y no infectados, las colonias de hormigas faraón ( Monomorium pharaonis ) eligen mudarse a nidos infectados en lugar de a los no infectados y las hormigas reinas de la madera ( Formica paralugubris ) no son repelidas sino que en realidad son atraídas a hábitats contaminados con hongos entamopatógenos . [1]
Inhibición de la absorción de parásitos en el nido.
La entrada a una colmena de abejas italianas ( Apis mellifera ligustica ): las abejas que miran hacia afuera protegen la entrada.
Un parásito puede ser transportado pasivamente a un nido por un miembro del grupo o puede buscar activamente el nido; una vez dentro, la transmisión del parásito puede ser vertical (de la colonia madre a la colonia hija a la siguiente generación) u horizontal (entre colonias/dentro de ellas). [2] En los insectos eusociales, la defensa más frecuente contra la absorción de parásitos en el nido es prevenir la infección durante y/o después de la búsqueda de alimento, [1] y se ha desarrollado una amplia gama de mecanismos activos y profilácticos para este fin. [1] [2]
Dos hormigas cortadoras de hojas del género Atta , una haciendo autostop
Las abejas guardianas del nido ( Apis ) protegen el nido no solo de los depredadores, sino también de los parásitos. [1] [2] Las abejas infectadas con el síndrome de la piel sin pelo son atacadas por abejas sanas que mastican vigorosamente con sus mandíbulas todo el exoesqueleto de la abeja infectada. [7] En un estudio, los ataques duraron hasta 478 segundos (un promedio de 62 segundos) con niveles generales de comportamiento de ataque cíclicos (niveles más altos entre las 12:00 y las 16:00 cada día, con un pico cada 4-12 días). [7] Las abejas infectadas con parálisis crónica de las abejas están sujetas a un mayor nivel de comportamientos agresivos que los intrusos o los compañeros de colmena. [8]
Las obreras de la hormiga cortadora de hojas tropical que traen fragmentos de hojas de vuelta al nido corren el riesgo de ser atacadas por moscas fóridas parasitiódicas , que a menudo se posan en fragmentos de hojas y luego proceden a ovipositar (poner huevos) en la cabeza de la hormiga. [9] Para ayudar a combatir esto, las obreras pequeñas (minims) en al menos siete especies de Atta se adhieren a las hojas, disuadiendo el ataque de los parasitoides. [6] Se han propuesto muchas posibles funciones adicionales del autostop, algunas pertinentes a la inmunidad social; existe evidencia de que la función principal de las minims autostopistas es en realidad inspeccionar y limpiar los fragmentos de hojas antes de su entrada a la colonia, eliminando parásitos microbianos y contaminantes. [6]
Los recolectores individuales también pueden evitar recoger parásitos evitando hábitats contaminados, como la termita subterránea Reticulitermes tibialis que evita fuentes de alimento contaminadas con el nematodo entomógeno Steinernema feeliae. [10] Otra termita, Macrotermes michaelseni , evita los hongos entomopatógenos Metarhizium anisopliae y Beauveria bassian y la repelencia está correlacionada positivamente con la virulencia del hongo en particular (los hongos muy virulentos también inducen la evitación a cierta distancia). [11]
De manera similar, los individuos pueden inhibir la absorción de parásitos al abstenerse de consumir congéneres infectados. Las hormigas argentinas ( Linepithema humile ) y las hormigas de los campos de maíz ( Lasius alienus ) detectan "factores químicos disuasorios" producidos de manera adaptativa por bacterias entamopatógenas y, por lo tanto, evitan los cadáveres infectados; [12] R. tibalis no canibaliza a congéneres infectados con M. anisopliae. [13]
La aversión a consumir o entrar en contacto con material contaminado también existe en especies presociales, por ejemplo, los saltamontes migratorios en fase gregaria Melanoplus sanguinipes evitan consumir cadáveres de congéneres infectados por hongos entomoparásitos. Las hembras de los escarabajos enterradores ( Nicrophorus vespilloides ) eligen cadáveres frescos en lugar de los degradados cubiertos de microbios para reproducirse, aunque esto también puede haber evolucionado para permitir una reducción en la competencia posterior a la eclosión entre los juveniles y los microbios por el cadáver. [14]
Actualmente no está claro si estos comportamientos aversivos evolucionaron y/o se mantienen debido a las interacciones sociales: el aumento en la aptitud directa que confiere evitar material contaminado significa que se requiere más investigación para determinar los beneficios indirectos de la aptitud directa. [1]
Inhibir el establecimiento del parásito dentro del nido.
Una vez que un parásito ha entrado en el nido, las colonias deben impedir su establecimiento; esto es particularmente importante para las sociedades de larga duración que, sin él, acumularían una gran carga parasitaria. [2] En los insectos eusociales, los mecanismos más comunes para detener el establecimiento implican la desinfección del nido y la integración de sustancias con actividad antimicrobiana en el material del nido: conductas de higiene del nido. [1] [2] Algunos ejemplos incluyen:
En el linaje de las hormigas ha evolucionado una glándula torácica antimicrobiana única , la glándula metapleural . [15] Sus secreciones ácidas tienen actividad antibacteriana y antifúngica y son utilizadas por las hormigas para protegerse a sí mismas (inmunidad personal) y a otros adultos, así como a la cría vulnerable y al sustrato del nido. [16] Se ha observado en hormigas cortadoras de hojas y hormigas tejedoras que las crías criadas por adultos con glándulas antimicrobianas no funcionales son más susceptibles a Metarhizium , además, el material del nido cuidado por obreras con glándulas antimicrobianas no funcionales tenía más probabilidades de estar cubierto de hongos. [16] La termita subterránea de Formosa ( Coptotermes formosanus ) fumiga su nido utilizando naftaleno (conocido por los humanos como el ingrediente principal de las bolas de naftalina tradicionales ) y agentes antisépticos para inhibir el crecimiento y establecimiento de parásitos dentro del nido, [17] mientras que los gránulos fecales de la termita de madera húmeda ( Zootermopsis angusticollis ) disminuyen inmediatamente la tasa de germinación de esporas de M. anisopliae cuando se depositan en cámaras y galerías del nido. [18] La hormiga de la madera ( Formica paralugubris ) incorpora resina de conífera solidificada en su nido (hasta 7 g de resina por litro de material del nido), lo que inhibe el crecimiento de bacterias y hongos. [19] Los terpenos en la resina de coníferas probablemente proporcionan la actividad antimicrobiana, [19] como lo hacen en las secreciones antimicóticas de las termitas de casta soldado Nasutitermes . [20]Una hormiga gigante ( Camponotus gigas ) que lleva a un congénere muerto
Los cadáveres de los miembros del grupo muertos por una enfermedad infecciosa presentan un grave peligro para la salud de la colonia (ya que en entornos naturales la muerte por enfermedad es mucho más común que la muerte por vejez): un mecanismo que ha evolucionado para ayudar a neutralizar este riesgo es la necroforesis , la eliminación de cadáveres del nido por los trabajadores. [21] Los 'montones de basura' o 'cementerios' son características comunes de las colonias de hormigas, y los trabajadores retiran los cadáveres (dentro de la hora después de la muerte) a estos montones después de detectar firmas de muerte en la química de hidrocarburos cuticulares . [22] [23] La deposición de cadáveres está sesgada hacia pendientes descendentes, lo que ahorra energía al trabajador que transporta cadáveres y evita que la lluvia arrastre los cadáveres de regreso a la colonia; los comportamientos necroforéticos son distintos de las respuestas de las hormigas a objetos inanimados extraños, ya que los cadáveres se transportan más lejos y más rápido. [22] [24] Al sacar los cadáveres del nido, la radiación ultravioleta de la luz solar puede matar las esporas de hongos emergentes; [24] Las termitas transportan cadáveres a cámaras especiales de basura en lugar de al ambiente externo. Las hormigas Temnothorax lichtensteini retiran los cadáveres de las hermanas muertas como se mencionó anteriormente, pero entierran los cadáveres extraños recién muertos dentro del nido; mientras uno o unos pocos individuos "deciden" transportar o enterrar un cadáver, hasta 25 trabajadores participan en la tarea de un cadáver. [25] Las termitas comúnmente entierran y canibalizan cadáveres: [24] cuando las colonias de C. formosanus están infectadas con M. anisopliae , la necrofagia es común cuando la proporción de individuos muertos en un área era baja (15%), pero a medida que aumentaba la mortalidad, también lo hacía el comportamiento de enterramiento hasta un 75%–80% de mortalidad por encima del cual los cadáveres eran demasiado numerosos para que los trabajadores los enterraran y era posible que se produjeran rondas secundarias de infección por M. anisopliae . [26] Las termitas ocasionalmente retiran los muertos del nido, pero esto es poco común (abandonar el nido es raro); No se han observado cámaras de basura ni pilas/cementerios. [24] La investigación sobre el comportamiento de las abejas se ha centrado en la abeja melífera ( Apis mellifera ): entre el 1 y el 2 % de una colonia son abejas enterradoras, especializadas en la eliminación de cadáveres: inspeccionan los cadáveres con sus antenas antes de dejarlos caer rápidamente del nido. [24] [27]
El material de desecho se elimina continuamente y se deposita en montones de basura como se mencionó anteriormente (o incluso por algunas hormigas Atta en arroyos). [2] La división del trabajo en las hormigas cortadoras de hojas Acromyrmex echinatior incluye individuos que trabajan casi exclusivamente en la gestión de desechos: el material de desecho ( excrementos , restos de comida, etc.) con frecuencia alberga Escovopsis (un microhongo que es parásito del hongo que A. echinatior cuida) así como otros parásitos, por lo que la separación espacial del material de desecho del jardín de hongos y el entorno más amplio del nido es de suma importancia. [28] Esto se logra depositando el material de desecho en pilas cuesta abajo y a sotavento o en cámaras de basura subterráneas profundas especiales. [28] También existen distintos trabajadores de gestión de residuos en Atta cephalotes y Atta colombica . El riesgo de que las hormigas obreras de residuos contaminen el jardín/nido de hongos se reduce si otras hormigas las atacan si intentan ingresar al nido, mientras que los ataques son más frecuentes en especies con cámaras de basura internas (esto también refuerza la división del trabajo). [29] [30] Por otro lado, algunas especies retienen excretas y/o exudados anales dentro del nido para utilizarlos con fines antiparasitarios: C. formosanus emplea sus caras como material de construcción para el cartón del nido, el uso de material fecal promueve el crecimiento de Actinomycetota con actividad antimicrobiana natural (por ejemplo, Streptomyces ), combatiendo parásitos fúngicos como M. anisopliae. [31] Los miembros de la colonia del abejorro de cola leonada ( Bombus terrestris ) se defienden contra el virulento parásito Crithidia bombi consumiendo bacterias intestinales beneficiosas de las caras de sus congéneres después de la eclosión . [32]Pequeños escarabajos de colmena dentro de una colonia de abejas
Las obreras de la abeja melífera del Cabo ( Apis mellifera capensis ) 'encapsulan socialmente' al pequeño escarabajo parásito de la colmena ( Aethina tumida ). [33] A. tumida se alimenta de crías, polen y miel , pero debido a su robusta armadura exoesquelética y al hábito de permanecer inmóvil en pequeños huecos (con su cabeza metida como una tortuga debajo de su pronoto ), a las obreras de la abeja melífera les resulta difícil decapitar y matar. [33] En cambio, las obreras sellan a los pequeños escarabajos de la colmena usando 'pegamento de abeja' ( propóleo ). [33] La construcción de las 'prisiones de propóleo' por algunas obreras lleva de 1 a 4 días, pero es acompañada por otras obreras que vigilan al pequeño escarabajo de la colmena para evitar que escape. Se ha observado a los guardias permanecer día y noche hasta 57 días y atacar al pequeño escarabajo de la colmena si intentaba escapar. [33]
Algunos insectos no eusociales también desinfectan sus nidos: la cucaracha de madera ( Cryptocercus punctulatus ) comúnmente defeca dentro del nido (esta especie anida en madera en descomposición, que a menudo tiene una alta densidad de microbios), y se ha descubierto que las heces tienen actividad antifúngica contra M. anisopliae, posiblemente mediada por microbios. [34] Las galerías construidas dentro de los árboles de abeto por los escarabajos de abeto ( Dendroctonus rufipennis ) están amenazadas por múltiples especies de hongos que reducen la aptitud del escarabajo de abeto. [35] Tras la invasión de hongos, los adultos comienzan a secretar por vía oral y el análisis de estas secreciones ha revelado bacterias con actividad antifúngica; los pellets fecales se utilizan para poner en cuarentena las secciones de la galería infestadas de hongos. [35] Existe una estrategia de gestión de residuos en algunas especies subsociales que viven en grupo, como el grillo de cola corta de De Geer ( Anurogryllus muticus ). [1] Entre 5 y 10 minutos después de defecar y regresar a sus huevos, las hembras de A. muticus regresan a los pellets fecales y los sacan de la cámara; tenga en cuenta que no se retira ningún otro elemento de la cámara. [36] Al descubrir un cadáver, los padres subsociales de N. vespilloides regulan positivamente la actividad antimicrobiana de sus exudados anales y los untan sobre el cadáver, desinfectando así el recurso del que pronto se alimentará su cría. [37]
Inhibición de la transmisión intragrupal
Si un parásito ha entrado en el nido y se ha establecido, los grupos deben montar defensas que inhiban la propagación de parásitos de los miembros del grupo infectados a los no infectados. [2] El riesgo de infección para un individuo no infectado depende de tres factores: su susceptibilidad al parásito, la tasa de contacto entre individuos infectados y no infectados y la capacidad infecciosa (virulencia) del parásito. [2] En los insectos eusociales, las defensas incluyen:
El acicalamiento , donde los individuos acicalan los cuerpos de otros congéneres, es un mecanismo extremadamente común de inmunidad social en insectos eusociales. [2] Cuando las hormigas se acicalan, se frotan las patas y se lamen para limpiarse; cualquier parásito encontrado en la cutícula se almacena en una cavidad especial en el intestino anterior (la cavidad infrabucal, que se encuentra en la superficie ventral de la cavidad bucal ); esto evita la ingestión del parásito por parte del acicalador. [38] Luego, el contenido de la cavidad infrabucal muere por la actividad quitnolítica de las secreciones de las glándulas labiales antes de ser expulsado como una bolita con otros desechos para acumular desechos dentro o fuera del nido. [2] [38] [39] [40] Tras la exposición a M. anisopliae , las tasas de autoacicalamiento de la termita de madera húmeda Z. angusticollis permanecen constantes mientras que el acicalamiento aumenta hasta 53 veces; El acicalamiento en este caso no solo puede eliminar las esporas de hongos, ya que la saliva aplicada concomitantemente podría reducir la viabilidad de las esporas, de manera similar a la actividad antibacteriana de la saliva de las larvas de la avispa Vespula . [41] [42] Algunas abejas obreras se especializan en el acicalamiento casi continuo. [43]
Las estrategias inhibitorias a nivel de colonia también pueden crear "inmunidad organizacional". Por ejemplo, las obreras sociales tienden a trabajar inicialmente en el centro del nido, cuidando a la cría, y a medida que envejecen adoptan tareas cada vez más cercanas a la periferia, por ejemplo, la búsqueda de alimento. [44] Esta compartimentación, denominada polietismo centrífugo, significa que las obreras de la misma edad interactúan principalmente con otras de la misma edad, que realizan la misma tarea en el mismo compartimento espacial: así, si surge una nueva enfermedad que se transmite a través del contacto físico entre obreras, se limita a una sección de la colonia. [2] La estructuración espacial de las colonias de abejas melíferas occidentales ( Apis mellifera ) privilegia a los individuos jóvenes: cuando las colonias se ven afectadas por enfermedades que tienen un período infeccioso corto (el período de tiempo durante el cual las personas infectadas pueden transmitir la enfermedad a individuos susceptibles), se limita solo a los individuos más viejos más cercanos al exterior. [45] En el abejorro común oriental ( Bombus impatiens ), las obreras que alimentan a las larvas tienden a permanecer cerca del centro del nido incluso cuando no realizan esta actividad, y lo contrario es cierto para las obreras que buscan alimento; entre el 11 y el 13 % de las obreras permanecen en pequeñas zonas a una distancia particular del centro del nido durante toda su vida. [46] La distribución demográfica de una colonia también se puede utilizar con fines antiparasitarios: el trabajo sobre Z. angusticollis ha demostrado que no solo hay diferencias en la susceptibilidad a los parásitos entre estadios , sino que la constitución demográfica de un grupo afecta significativamente la supervivencia (los grupos de edades mixtas tienen mejores resultados que los grupos de una sola edad). [47] El efecto de la estructuración de la colonia en la dinámica de las enfermedades y la inmunidad social también se analiza teóricamente utilizando modelos matemáticos . [48] [49]
Las obreras moribundas de Temnothorax unifasciatus se excluyen voluntariamente de la colonia y mueren en soledad.
La exclusión social de los individuos infectados también puede prevenir la transmisión intragrupal. Cuando las termitas de la madera húmeda ( Z. angusticollis ) entran en contacto con altas densidades de esporas de hongos entamopatógenos, realizan una "exhibición motora vibratoria" de cuerpo entero que induce a otros que no están en contacto directo con las esporas a huir, aumentando su distancia del individuo infectado. [50] En la termita subterránea oriental ( R. flavipes ) la infección con el mismo hongo también causa una respuesta de alarma vibratoria; las termitas luego se agrupan alrededor del individuo infectado y lo encierran, impidiéndole moverse a otras áreas de la colonia; a veces lo lamen y lo muerden antes de enterrarlo posteriormente. [51] Las hormigas Temnothorax unifasciatus individuales que mueren debido a una infección por hongos, envenenamiento por dióxido de carbono o "naturalmente" (por causa desconocida en colonias que no habían sido manipuladas experimentalmente) abandonan permanentemente el nido entre una y cincuenta horas antes de su muerte, cesando altruistamente todas las interacciones sociales con sus compañeras de nido y muriendo solas, lejos de la colonia. [21] Algunas obreras de Apis mellifera son "especialistas en higiene": detectan celdas en la colonia que contienen cría enferma o muerta, destapan estas celdas y luego retiran el contenido de las celdas. [52]
La homogeneidad genética de las colonias de insectos las hace teóricamente susceptibles a la infección en masa; la alta similitud del genoma de cada miembro del grupo significa que cada uno es susceptible (y resistente) a los mismos parásitos, [2] mientras que la manipulación experimental ha demostrado que las colonias genéticamente heterogéneas de B. terrestris tienen niveles más bajos de infección por parásitos que las colonias homogéneas. [53] Para aumentar la diversidad genética, las colonias pueden aumentar el número de reinas y/o aumentar el número de parejas de apareamiento que tiene una reina— [2] se cree que estos beneficios inmunológicos sociales pueden explicar la poliandria aparentemente costosa encontrada en las colonias de insectos sociales. [53] [54] Los himenópteros sociales también tienen tasas excepcionalmente altas de recombinación meiótica en comparación con una amplia gama de taxones eucariotas superiores , lo que aumenta aún más la diversidad genética . [55] Los trabajos teóricos y empíricos en curso buscan desentrañar los escenarios en los que estos beneficios inmunológicos de la heterogeneidad genética pueden verse anulados debido a los costos concomitantes, por ejemplo, el aumento del conflicto intracolonial y/o la susceptibilidad a un número cada vez mayor de parásitos que viene con una mayor diversidad genética. [56]
Para combatir los parásitos sensibles al calor, los miembros del grupo pueden elevar su temperatura colectivamente; esta defensa se conoce como fiebre social y hasta ahora solo se ha encontrado en abejas melíferas ( Apis ): [1] ante el desafío de la cría calcárea ( Ascosphaera apis ), las obreras aumentan la temperatura del nido de manera preventiva; actualmente no se ha determinado si la señal para esta acción se debe a que las larvas comunican su infección a las obreras o si las obreras detectan el parásito antes de que se desarrollen los síntomas. [57]
El acicalamiento alógico existe en los insectos presociales (la tijereta europea ( Forficula auricularia ) acicala sus huevos para evitar el crecimiento de moho [58] y las ninfas de la cucaracha de madera ( Cryptocercus ) pasan hasta una quinta parte de su tiempo acicalando a los adultos (las ninfas también acicalan a otras ninfas, pero con una frecuencia menor; sin embargo, el acicalamiento alógico no se observa en los adultos) [59], pero en general, el papel de la defensa de los parásitos en el comportamiento de acicalamiento alógico de los taxones presociales actualmente no está resuelto. [1]
El abandono del nido es el último recurso para una colonia abrumada por una infección contra la cual las defensas mencionadas anteriormente no han sido efectivas: los individuos infectados pueden quedar abandonados en el nido antiguo o ser expulsados del grupo mientras la colonia viaja a un nuevo nido. [2]
Los sistemas inmunes sociales se han observado en una amplia gama de grupos taxonómicos. El acicalamiento se encuentra en muchos animales; por ejemplo, los primates frecuentemente acicalan a otros, un comportamiento que probablemente evolucionó por su función higiénica pero que ahora ha sido cooptado por su papel adicional en el vínculo social. [60] El acicalamiento en el murciélago vampiro común ( Desmodus rotundus ) está asociado con la regurgitación de comida y puede permitir a otros murciélagos identificar qué individuos son capaces de suministrarles comida; [61] también se han estudiado los comportamientos de acicalamiento de caballos y aves. [62] [63] También existe una gama de simbiosis de limpieza a veces elaboradas entre muchas especies diferentes, especialmente en peces marinos con sus estaciones de limpieza . Los herrerillos azules corsos ( Parus caeruleus ) revisten profilácticamente su nido con plantas aromáticas (como Achillea ligustica , Helichrysum italicum y Lavandula stoechas ) para ahuyentar a los mosquitos y otros insectos ornitófilos que se alimentan de sangre (y que persiguen a las aves). [64]
Según el concepto de fenotipo extendido de Richard Dawkins , las actividades de atención sanitaria humana, como la vacunación ( representada aquí ), podrían considerarse como inmunidad social.
Tras la definición más amplia de inmunidad social de Cotter y Kilner, se pueden dar numerosos ejemplos de comportamientos inmunes sociales dentro de las familias animales: las ranas túngara ( Engystomops pustulosus ) crean 'nidos de espuma' durante la cría en los que se produce la embriogénesis ; estos nidos de espuma están imbuidos de proteínas ranaspumin que proporcionan defensa contra el ataque microbiano y actúan como detergente . El espinoso de tres espinas ( Gasterosteus aculeatus ), el gobio herbáceo ( Zosterisessor ophiocephalus ), el darter de flecos ( Etheostoma crossopterum ) y dos especies de blenio también utilizan estrategias químicas para defender sus huevos de los microbios. [5] Curiosamente, se ha descubierto que los propios microbios tienen sistemas inmunes sociales: cuando una población de Staphylococcus aureus se infecta con gentamicina , algunos individuos (llamados variantes de colonias pequeñas) comienzan a respirar anaeróbicamente , reduciendo el pH del ambiente y confiriendo así resistencia al antibiótico a todos los demás individuos, incluidos aquellos individuos de S. aureus que no cambiaron de fenotipo. [65] Aquí se puede establecer una analogía con la fiebre social en las abejas descrita anteriormente: un subconjunto de individuos en una población cambia su comportamiento y al hacerlo proporciona resistencia a toda la población. [5]
Utilizando el concepto de fenotipo extendido de Richard Dawkins , los sistemas de atención sanitaria desarrollados por los humanos podrían verse como una forma de inmunidad social. [4]
Especies en estudio
La mayoría de los estudios sobre inmunidad social se han realizado con insectos eusociales. [1] Por ejemplo, el trabajo de Sylvia Cremer utiliza hormigas como sistema modelo, mientras que Rebeca Rosengaus trabaja con termitas. Además de los insectos eusociales, un sistema modelo emergente es el escarabajo enterrador Nicrophorus vespilloides . [66]
Nicrophorus vespilloides
Dos N. vespilloides preparando un cadáver
Los escarabajos enterradores como N. vespilloides , que ya son un sistema modelo en ecología evolutiva debido a su extenso cuidado parental , cazan pequeños cadáveres de vertebrados que luego entierran antes de prepararlos intrincadamente como un recurso para que sus larvas se reproduzcan en ellos; estos cadáveres son escasos y efímeros, pero son necesarios para el éxito reproductivo de los escarabajos enterradores . Los cadáveres son recursos muy disputados, con desafíos lanzados por otros escarabajos enterradores y otras especies carroñeras, así como por descomponedores microbianos . Los cadáveres más viejos tienen una mayor carga microbiana y, por lo tanto, tienen una menor calidad como recurso de reproducción: las larvas criadas en estos cadáveres son más pequeñas y están en un peor estado nutricional; en la edad adulta, estos escarabajos también eran más pequeños, lo que en N. vespilloides reduce la aptitud. [14] Daniel Rozen et al. En 2008 se demostró que N. vespilloides elige preferentemente cadáveres más nuevos (que tienden a tener una carga microbiana menor) sobre los cadáveres viejos, y si no es posible adquirir uno de estos cadáveres de mayor calidad, utilizan el cuidado parental antes y después de la eclosión para reducir el desafío planteado por los microbios. [14] Sheena Cotter y Rebecca Kilner demostraron que parte de este cuidado parental antimicrobiano implicaba que ambos padres untaran el cadáver con exudados anales antibacterianos: su trabajo de 2009 demostró que cuando los escarabajos encuentran un cadáver, regulan positivamente la actividad antibacteriana de su exudado anal alterando activamente su composición ( la actividad similar a la lisozima aumenta, la actividad de la fenoloxidasa disminuye), y que las características específicas de este sistema inmunológico social difieren entre los sexos: el exudado femenino tiene mayor actividad antibacteriana que el de los machos; los machos viudos aumentaron la actividad antibacteriana de su exudado mientras que se observó una reducción en las hembras viudas. [37]
Cotter et al. continuaron demostrando el costo de esta respuesta inmune social: al proporcionarles a las hembras cadáveres infestados de microbios, descubrieron que la regulación positiva de la actividad antibacteriana que siguió condujo a una disminución del 16% en la producción reproductiva de por vida. [67] Esta reducción significativa en la aptitud, debido tanto al aumento de la mortalidad como a la caída relacionada con la edad en la fecundidad , explica por qué la actividad antibacteriana del exudado solo se induce y no está presente de manera constitutiva. [67] Trabajos posteriores revelaron cómo existía una compensación entre la inversión en inmunidad personal frente a la inversión en inmunidad social, es decir, tras una lesión, N. vespilloides regula positivamente su respuesta inmune personal mientras que, concomitantemente, reduce su respuesta inmune social. [68] Recientemente, el Grupo Kilner identificó un gen asociado con la inmunidad social en N. vespilloides : la tasa de expresión de Lys6 , una lisozima, aumenta 1.409 veces durante la cría, y pasa del 5.967.º transcrito más abundante en el transcriptoma del tejido intestinal al 14.º; también se demostró que las tasas de expresión de Lys6 covarían con la actividad antibacteriana del exudado anal. [69] Los esfuerzos de inmunidad social alcanzan su punto máximo durante la mediana edad, en contraste con los esfuerzos en la inmunidad personal que aumenta o se mantiene con la edad en la cría de escarabajos enterradores. [70]
El exudado de las larvas también contiene sustancias antibacterianas, cuya actividad alcanza su punto máximo en la eclosión y disminuye a medida que las larvas envejecen. El traslado de los padres da como resultado una regulación negativa del esfuerzo antibacteriano, posiblemente debido a la necesidad de invertir energía en otras tareas más importantes que surgen debido a la ausencia de los padres. [71]
Evolución
Comparación con la inmunidad personal
Muchos investigadores han notado marcados paralelismos entre los sistemas inmunes personales más familiares de los organismos individuales (por ejemplo, los linfocitos T y B ) y los sistemas inmunes sociales descritos anteriormente, y en general los inmunólogos ecológicos aprecian que un trabajo comparativo riguroso entre estos dos sistemas aumentará la comprensión de la evolución de la inmunidad social. [4] [5] Si bien los mecanismos fisiológicos específicos por los cuales se produce la inmunidad difieren marcadamente entre el individuo y la sociedad, se piensa que a un nivel "fenomenológico" los principios de la amenaza y la respuesta de los parásitos son similares: los parásitos deben detectarse rápidamente, las respuestas deben diferir dependiendo del parásito en cuestión, la propagación de la infección debe ser limitada y a los diferentes componentes del individuo/sociedad se les deben brindar diferentes niveles de protección dependiendo de su contribución relativa a la aptitud. [4] Cremer fue el primero en hacer esto sistemáticamente y dividió los fenómenos inmunológicos en tres categorías: defensa fronteriza (evitar la ingesta), defensa del soma (evitar el establecimiento dentro de los componentes no reproductivos de un individuo/sociedad) y defensa de la línea germinal (evitar la infección de los componentes reproductivos de un individuo/sociedad). Las analogías de ejemplo del artículo de Cremer son:
Defensa de fronteras:
La coagulación en los vasos sanguíneos heridos de un individuo se puede comparar con el comportamiento de taponamiento de la entrada que tienen las hormigas obreras especiales en respuesta a un ataque de parásitos.
El sistema circulatorio de un individuo puede compararse con la distribución de nutrientes en colonias de insectos sociales, donde unos pocos buscan alimento y luego lo distribuyen al resto del nido.
El acicalamiento propio de los gatos y los perros se puede comparar con el acicalamiento colectivo.
Defensa Soma:
Los granulomas se forman para contener enfermedades que los sistemas inmunes individuales luchan por eliminar; esto se puede comparar con el encapsulamiento social que se observa contra los pequeños escarabajos de la colmena en las abejas.
La apoptosis en respuesta a una enfermedad se puede comparar con el asesinato de trabajadores infectados o el suicidio forzado observado en Temnothorax.
Defensa de la línea germinal:
La protección especial brindada a los órganos reproductivos (por ejemplo, barrera sangre-ovario/ sangre-testículos , mayor número de células inmunes en relación con los órganos no reproductivos) se puede comparar con la cámara real que se encuentra en los insectos sociales, donde debido al polietismo centrífugo, la(s) reina(s), y a veces el(los) rey(es), son cuidados por jóvenes obreras que han permanecido dentro del nido toda su vida y, por lo tanto, tienen una menor probabilidad de infección por parásitos.
Otras similitudes incluyen la memoria inmunológica del sistema inmune adaptativo en vertebrados y la observación de que una memoria colectiva similar (que opera con un mecanismo aún por explicar) ocurre en algunas sociedades de insectos, por ejemplo, los individuos de Z. angusticollis sobreviven a las infecciones de M. anisopliae significativamente más cuando han estado en contacto con un conespecífico previamente infectado, una "transferencia social de inmunidad" o "vacunación social". [4] [72] Con frecuencia se piensa que el rechazo de trasplantes causado por complejos mayores de histocompatibilidad no propios es un subproducto sin función evolutiva, sin embargo, Cremer cita casos (como la ascidia estrella colonial ( Botryllus schlosseri )) donde el reconocimiento de células extrañas puede haber evolucionado como una adaptación; si es así, esto podría ser análogo a los sistemas de autorreconocimiento en insectos sociales que previenen el parasitismo de cría y las conductas policiales de los trabajadores que suprimen los "tumores sociales". [4] Células inmunes específicas en animales “patrullan” los tejidos en busca de parásitos, al igual que lo hacen los individuos de castas obreras en las colonias. [4]
Cotter y Kilner sostienen que la inmunidad social no sólo es un concepto útil para usar al estudiar las principales transiciones en la evolución (ver más abajo), sino que el origen de los sistemas inmunes sociales podría considerarse una transición importante en sí mismo. [5]
Papel en la evolución de la vida en grupo
La transición de la vida solitaria a la vida en grupo (identificada por John Maynard Smith como una de las siete transiciones principales en la historia evolutiva ) trajo consigo muchos beneficios de adaptación (mayor vigilancia contra depredadores, beneficios de búsqueda de alimento, etc.) y la oportunidad de explotar una amplia gama de nuevos nichos ecológicos, pero la vida en grupo también tiene sus trampas. [2] [73] Numerosos estudios han demostrado un aumento en la carga de parásitos transmitidos por contacto con el aumento del tamaño del grupo, [1] [73] y, por lo tanto, se han realizado investigaciones sobre el papel de la inmunidad social en la evolución de la vida en grupo primitiva. Ya existe evidencia empírica, tanto de estudios comparativos interespecíficos como intraespecíficos , de que un aumento en la densidad de población impulsa un aumento en el esfuerzo inmunológico personal (profilaxis dependiente de la densidad). [74] [75] [76] Sin embargo, también hay buena evidencia de que la evolución de la inmunidad social conduce a un equilibrio entre el esfuerzo en respuestas inmunes personales vs. el esfuerzo en respuestas inmunes sociales - estudios fisiológicos y genómicos han demostrado que las condiciones sociales pueden conducir a una reducción en el esfuerzo inmune personal. [1] La inmunidad personal en la langosta de la peste australiana ( Chortoicetes terminifera ) disminuye con un aumento en la densidad de población y aumenta cuando se aísla artificialmente. [77] Los estudios genómicos revelan que las S. gregaria solitarias infectadas expresan más genes involucrados en la inmunidad que los individuos infectados en la fase gregaria, [78] Los trabajadores de Bombus terrestris también regulan positivamente los genes relacionados con la inmunidad cuando se aíslan experimentalmente y hay tres veces más familias de genes relacionados con la inmunidad en insectos solitarios que en las abejas eusociales. [79]
Joël Meunier sostuvo que las dos relaciones aparentemente contradictorias entre el esfuerzo inmunológico personal y la densidad de población eran una función de dos supuestos implícitos en la predicción de que debería haber una correlación negativa entre el esfuerzo inmunológico personal y la vida en grupo:
"La vida en grupo siempre está asociada con la expresión de inmunidad social" - esto es falso; las termitas obreras ( Z. angusticollis ) no discriminan entre congéneres infectados y no infectados, las colonias de hormigas faraón ( Monomorium pharaonis ) eligen mudarse a nidos infectados en lugar de a los no infectados y las hormigas reinas de la madera ( Formica paralugubris ) no son repelidas sino en realidad atraídas a hábitats contaminados con hongos entamopatógenos. [1]
"Las respuestas inmunes sociales son costosas para los productores": sólo en una especie, Nicrophorus vespilloides, se ha probado esta suposición [1] : un desafío bacteriano al recurso larvario provocó una respuesta inmune social por parte de la madre, y esta respuesta llevó a una reducción en el éxito reproductivo a lo largo de la vida (es decir, tuvo un costo). [67]
Si bien Meunier recomienda que se realicen más estudios en muchos taxones eusociales y no eusociales diferentes para evaluar mejor la validez de estas suposiciones, señala que la existencia de un equilibrio entre inmunidad personal y social podría quedar enmascarada o "descubierta" erróneamente en una población/especie debido a la variación individual (por ejemplo, los individuos de baja calidad pueden no poder permitirse una inversión relativamente alta en ambos sistemas inmunes) y, por lo tanto, recomienda que se controle la calidad intrínseca de los individuos si se quieren extraer conclusiones válidas. [1]
Para evaluar lo que el conocimiento actual de los sistemas inmunes sociales sugería sobre si la inmunidad social era un subproducto o un impulsor de la vida grupal compleja, Meunier delineó 30 mecanismos diferentes de inmunidad social encontrados en insectos eusociales y buscó contrapartes de estos en insectos presociales y solitarios. [1] Apoyando la hipótesis de que la inmunidad social era un impulsor y no un subproducto de la vida grupal compleja, diez mecanismos tenían contrapartes en insectos presociales y cuatro en especies solitarias (aunque esto no implica que algunos mecanismos puedan evolucionar como un subproducto). [1] Sin embargo, no hay evidencia de que los mecanismos de inmunidad social sean seleccionados al menos en parte debido a los beneficios colectivos, posiblemente debido a la dificultad de aislar los beneficios inmunológicos de los otros beneficios que los mecanismos de inmunidad social a menudo otorgan (por ejemplo, el acicalamiento inhibe el establecimiento de ectoparásitos, pero también mejora la precisión del reconocimiento de la pareja de nido debido al intercambio y, por lo tanto, la homogeneización de las firmas químicas entre los miembros del grupo), y la dificultad de separar experimentalmente la aptitud directa de la aptitud indirecta, potenciada en taxones eusociales donde predominan los individuos estériles/no reproductivos. [1] Más estudios sobre taxones presociales permitirían que los análisis filéticos recuperen el camino real de la evolución que tomaron los diferentes mecanismos de inmunidad social. [1]
Papel en la evolución de la poliandria
El origen de la poliandria en la naturaleza y su valor adaptativo es un tema de controversia constante en la biología evolutiva , en parte debido a los aparentemente numerosos costos que impone a las hembras (asignación energética y temporal adicional a la reproducción, mayor riesgo de depredación, mayor riesgo de enfermedades de transmisión sexual y mayor riesgo de daño físico causado por la cópula/coerción sexual); para los insectos eusociales, los efectos que tiene la poliandria en el coeficiente de parentesco de los miembros de la colonia también son importantes, ya que la reducción del parentesco de los trabajadores limita el poder de la selección de parentesco para mantener los comportamientos ultracooperativos que son vitales para el éxito de una colonia. [80] [81] Una hipótesis para la evolución de la poliandria se basa en la resistencia a las enfermedades que supuestamente trae consigo el aumento de la diversidad genética para un grupo, y un creciente cuerpo de evidencia de taxones de insectos apoya esta hipótesis, parte de la cual se discutió anteriormente. [80] [82]
Concepto
Niveles de [inmunidad nula] en las sociedades. Cada miembro del grupo tiene su propia inmunidad individual (elipse) que comprende (i) su sistema inmunológico fisiológico , que puede implicar solo el componente inmunológico innato (I) (por ejemplo, como en los invertebrados ), o también un componente inmunológico adquirido (A) (por ejemplo, como en los vertebrados ), y (ii) sus comportamientos antiparasitarios (B, gris oscuro). En los grupos sociales, el nivel adicional de inmunidad social surge de las defensas colectivas (gris pálido, línea de puntos) de los miembros de su grupo, por ejemplo, el cuidado sanitario mutuo (flechas; adaptado de Cremer & Sixt. [83] ).
La inmunidad social es la evolución de un nivel adicional de inmunidad en las colonias de insectos eusociales (algunas abejas y avispas , todas las hormigas y termitas ). [83] [84] [85] La inmunidad social incluye defensas colectivas contra enfermedades en otras sociedades estables, incluidas las de los primates , [86] y también se ha ampliado para incluir otras interacciones sociales, como el cuidado parental . [87] Es un concepto desarrollado recientemente. [88]
Esquema que representa la naturaleza superpuesta de los diferentes componentes de las defensas colectivas contra las enfermedades.
La inmunidad social proporciona un enfoque integrado para el estudio de la dinámica de las enfermedades en las sociedades, combinando tanto el comportamiento como la fisiología (incluidos los procesos a nivel molecular) de todos los miembros del grupo y sus interacciones sociales. De este modo, vincula los campos de la evolución social y la inmunología ecológica . La inmunidad social también afecta a la epidemiología , ya que puede influir tanto en el curso de una infección a nivel individual como en la propagación de la enfermedad dentro del grupo.
La inmunidad social difiere de fenómenos similares que pueden ocurrir en grupos que no son verdaderamente sociales (por ejemplo, animales en manada). Estos incluyen (i) profilaxis dependiente de la densidad, [89] que es la regulación positiva de la inmunidad individual de los miembros del grupo bajo hacinamiento temporal, y (ii) inmunidad de grupo , que es la protección de individuos susceptibles en un grupo por lo demás inmune , donde los patógenos no pueden propagarse debido a la alta proporción de huéspedes inmunes a susceptibles. [84] Además, aunque la inmunidad social se puede lograr a través de defensas conductuales, fisiológicas u organizacionales, estos componentes no son mutuamente excluyentes y a menudo se superponen. Por ejemplo, las defensas organizacionales, como una red de interacción alterada que influye en la propagación de enfermedades, surgen de procesos químicos y conductuales. [90]
Riesgo de enfermedades en grupos sociales
Se cree que la sociabilidad, aunque es un modo de vida muy exitoso, aumenta el riesgo individual de contraer enfermedades, simplemente porque el contacto cercano con congéneres es una ruta de transmisión clave para las enfermedades infecciosas . [91] Como los organismos sociales a menudo están densamente agrupados y exhiben altos niveles de interacción, los patógenos pueden propagarse más fácilmente de individuos infecciosos a susceptibles. [92] Las interacciones íntimas que a menudo se encuentran en los insectos sociales, como compartir alimentos a través de la regurgitación, son otras posibles rutas de transmisión de patógenos. [88] Como los miembros de los grupos sociales suelen estar estrechamente relacionados, es más probable que sean susceptibles a los mismos patógenos. [93] Este efecto se agrava cuando hay generaciones superpuestas (como en las colonias de insectos sociales y los grupos de primates), lo que facilita la transmisión horizontal de patógenos de la generación anterior a la siguiente. [93] En el caso de las especies que viven en nidos/madrigueras, las temperaturas y la humedad estables y homeostáticas pueden crear condiciones ideales para el crecimiento de patógenos. [93]
El riesgo de enfermedades se ve afectado además por la ecología . Por ejemplo, muchos insectos sociales anidan y buscan alimento en hábitats ricos en patógenos, como el suelo o la madera podrida, lo que los expone a una gran cantidad de microparásitos , por ejemplo , hongos , bacterias , virus y macroparásitos , por ejemplo, ácaros y nematodos . [93] Además, los recursos alimentarios compartidos, como las flores, pueden actuar como centros de enfermedades para los insectos polinizadores sociales , lo que promueve la transmisión de patógenos tanto interespecíficos como intraespecíficos . [94] [95] Esto puede ser un factor que contribuya a la propagación de enfermedades infecciosas emergentes en las abejas.
Por lo tanto, todos estos factores combinados pueden contribuir a una rápida propagación de la enfermedad después de un brote y, si la transmisión no se controla, puede producirse una epizootia (una epidemia animal ). Por ello, la inmunidad social ha evolucionado para reducir y mitigar este riesgo.
Componentes de la inmunidad social en las sociedades de insectos
Higiene del nido
Los insectos sociales han desarrollado una serie de comportamientos sanitarios para mantener sus nidos limpios, reduciendo así la probabilidad de establecimiento y propagación de parásitos dentro de la colonia. [88] Estos comportamientos se pueden emplear de forma profiláctica o activa, según la demanda. Por ejemplo, los insectos sociales pueden incorporar materiales con propiedades antimicrobianas en su nido, como resina de coníferas , [96] [97] o bolitas fecales que contienen antimicrobianos derivados de simbiontes . [98] [99] [100] [101] Estos materiales reducen el crecimiento y la densidad de muchas bacterias y hongos perjudiciales. Las sustancias antimicrobianas también pueden ser autoproducidas. Se ha demostrado que las secreciones de las glándulas metapleurales de las hormigas y los componentes químicos volátiles producidos por las termitas inhiben la germinación y el crecimiento de los hongos. [102] [103] [104] [105] [106] Otro componente importante de la higiene del nido es la gestión de los residuos, que implica una estricta separación espacial de las zonas de nido limpias y los vertederos de residuos. [88] Las colonias de insectos sociales a menudo depositan sus desechos fuera del nido, o en compartimentos especiales, incluyendo cámaras de desechos para restos de comida, “inodoros” para defecar [107] y “cementerios”, donde se depositan los individuos muertos, reduciendo la probabilidad de transmisión de parásitos de cadáveres potencialmente infectados . [108] [109] [110] [111] [112] El lugar donde los insectos sociales colocan sus desechos también es importante. Por ejemplo, las hormigas cortadoras de hojas que viven en condiciones xéricas depositan sus desechos fuera del nido, mientras que las especies que viven en los trópicos tienden a mantenerlos en cámaras especiales dentro del nido. Se ha propuesto que esta diferencia está relacionada con la probabilidad de que el entorno externo reduzca o mejore el crecimiento microbiano. [113] Para las hormigas que viven en condiciones xéricas, colocar los desechos afuera tenderá a inhibir el material infeccioso, ya que los microbios generalmente mueren en condiciones cálidas y secas. Por otro lado, colocar los desechos en ambientes cálidos y húmedos promoverá el crecimiento microbiano y la transmisión de enfermedades, por lo que puede ser más seguro para las hormigas que viven en los tópicos contener sus desechos dentro del nido. Las abejas melíferas han desarrollado la capacidad de mantener activamente una temperatura constante dentro de sus colmenas para garantizar un desarrollo óptimo de la cría. Tras la exposición a Ascoshpaera apis , un patógeno fúngico sensible al calor que causa cría calcárea, las abejas melíferas aumentan la temperatura de los panales de cría, creando así condiciones que desfavorecen el crecimiento del patógeno. Esta "fiebre social" se realiza antesLos síntomas de la enfermedad se expresan y, por lo tanto, pueden considerarse como una medida preventiva para evitar brotes de cría calcárea en la colonia. [114]
Cuidado sanitario de los miembros del grupo
Los insectos sociales realizan el acicalamiento para eliminar mecánicamente las etapas infecciosas de los patógenos (puntos verdes) de la superficie corporal de los miembros del grupo expuestos (como las larvas) y aplican productos químicos antimicrobianos, como su veneno rico en ácido fórmico, que inhibe el crecimiento de patógenos. [115]
El cuidado sanitario reduce el riesgo de infección para los miembros del grupo y puede retrasar el curso de la enfermedad. Por ejemplo, el acicalamiento es la primera línea de defensa contra patógenos infectados externamente como los hongos entomopatógenos , cuyos conidios infecciosos pueden eliminarse mecánicamente mediante el acicalamiento propio y alógamo (acicalamiento social) para prevenir la infección. Como los conidios de estos hongos solo se adhieren de forma laxa a la cutícula del huésped para empezar, [116] el acicalamiento puede reducir drásticamente el número de etapas infecciosas. [117] [118] Aunque el acicalamiento también se realiza a menudo en ausencia de un patógeno, es una respuesta adaptativa, y tanto la frecuencia como la duración del acicalamiento (propio y alógamo) aumentan cuando se produce la exposición al patógeno. En varias especies de insectos sociales, se ha demostrado que el acicalamiento alógamo de obreras contaminadas mejora drásticamente la supervivencia, en comparación con las obreras individuales que solo pueden realizar el autoacicalamiento. [119] [120] [121] [122]
En el caso de las hormigas, los patógenos lo suficientemente grandes como para ser eliminados mediante el acicalamiento se recogen primero en la bolsa infrabucal (que se encuentra en la boca), lo que evita que los patógenos entren en el sistema digestivo. [118] En la bolsa, pueden estar mezclados con secreciones de las glándulas labiales o con veneno que las hormigas han tomado en sus bocas. Estos compuestos reducen la viabilidad de la germinación, lo que hace que los conidios no sean infecciosos cuando luego se expulsan como un gránulo infrabucal. [118] En el caso de las termitas, los patógenos eliminados durante el acicalamiento no se filtran antes de ingresar al intestino, sino que se les permite pasar a través del tracto digestivo. Los microorganismos simbióticos en el intestino posterior de la termita también pueden desactivar los patógenos, lo que los hace no infecciosos cuando se excretan. [123]
Además del acicalamiento, los insectos sociales pueden aplicarse compuestos antimicrobianos derivados del huésped y del simbionte a sí mismos y entre sí para inhibir el crecimiento o la germinación de patógenos. [110] [118] [124] En las hormigas, la aplicación de antimicrobianos a menudo se realiza junto con el acicalamiento, para proporcionar una eliminación mecánica y un tratamiento químico simultáneos de los patógenos. [118] [125] En las hormigas, el veneno puede ser absorbido por la boca desde el acidoporo (la salida de la glándula productora de veneno en la punta del abdomen), y almacenado en la boca, para ser redistribuido mientras se acicalan. [118] En la hormiga Lasius neglectus , el veneno producido por el acidoporo está compuesto principalmente de ácido fórmico (60%), pero también contiene ácido acético (2%). Los ensayos de inhibición de la gota de veneno contra el patógeno fúngico Metarhizium encontraron que el ácido fórmico por sí solo reduce sustancialmente la viabilidad de los conidios fúngicos, pero que todos los componentes del veneno trabajan sinérgicamente para inhibir la viabilidad de los conidios, hasta en un 96%. [118]
Cómo tratar con miembros del grupo infectados
Los individuos infectados y los cadáveres enfermos plantean un riesgo particular para los insectos sociales porque pueden actuar como una fuente de infección para el resto de la colonia. [117] [126] [127] Como se mencionó anteriormente, los compañeros de nido muertos generalmente se eliminan del nido para reducir el riesgo potencial de transmisión de enfermedades. [112] Infectadas o no, las hormigas que están cerca de morir también pueden retirarse voluntariamente de la colonia para limitar este riesgo. [128] [129] Las abejas pueden reducir las interacciones sociales con compañeros de nido infectados, [130] sacarlos activamente de la colmena, [131] y pueden prohibirles la entrada. [132] El "comportamiento higiénico" es la eliminación específica de la cría infectada de la colonia y se ha informado tanto en abejas como en hormigas. [120] [133] En las abejas, las colonias se han seleccionado artificialmente para realizar este comportamiento más rápido. Estas colmenas "higiénicas" han mejorado las tasas de recuperación después de las infecciones de cría, ya que cuanto antes se elimine la cría infectada, menos probable es que ya se haya vuelto contagiosa. [126] El canibalismo de compañeros de nido infectados es un comportamiento eficaz en las termitas, ya que el material infeccioso ingerido es destruido por enzimas antimicrobianas presentes en sus intestinos. [110] [123] [134] Estas enzimas funcionan rompiendo las paredes celulares de los hongos patógenos, por ejemplo, y son producidas tanto por la propia termita como por su microbiota intestinal. [123] Si hay demasiados cadáveres para canibalizar, las termitas los entierran en el nido. Al igual que la eliminación en hormigas y abejas, esto aísla los cadáveres para contener el patógeno, pero no evita su replicación. [110] Algunos hongos patógenos (por ejemplo, Ophiocordyceps , Pandora ) manipulan a sus hormigas huéspedes para que abandonen el nido y trepen por los tallos de las plantas que rodean la colonia. [135] Allí, adheridas al tallo, mueren y dejan caer nuevas esporas sobre las hormigas recolectoras sanas. [136] Para combatir estos hongos, las hormigas sanas buscan activamente cadáveres en los tallos de las plantas e intentan eliminarlos antes de que puedan liberar sus esporas. [137]
Inmunización a nivel de colonia
La inmunización es una susceptibilidad reducida a un parásito tras una exposición secundaria al mismo parásito. La última década ha revelado que la inmunización se produce en los invertebrados y es activa contra una amplia gama de parásitos. Se produce en dos formas: (i) preparación inmunitaria específica para un parásito en particular o (ii) una regulación positiva inmunitaria general que promueve la protección inespecífica contra una amplia gama de parásitos. En cualquier caso, los mecanismos subyacentes de la inmunización en los invertebrados todavía son en su mayoría elusivos. En los animales sociales, la inmunización no se limita al nivel del individuo, sino que también puede ocurrir a nivel de la sociedad, a través de la "inmunización social". [84] La inmunización social se produce cuando una cierta proporción de los miembros del grupo están expuestos a un parásito, lo que luego conduce a la protección de todo el grupo, tras un contacto secundario con el mismo parásito. Hasta ahora se ha descrito la inmunización social en un sistema termita-hongo de madera húmeda , [138] un sistema hormiga- hongo de jardín [139] [140] y un sistema hormiga-bacteria carpintera . [141] En todos los casos, el contacto social con individuos expuestos a patógenos promovió una susceptibilidad reducida en sus compañeros de nido (mayor supervivencia), tras la exposición posterior al mismo patógeno. En los sistemas hormiga-hongo [140] y termita-hongo [142] , se demostró que la inmunización social era causada por la transferencia de conidios fúngicos durante el acicalamiento alógamo, de los insectos expuestos a los compañeros de nido que realizaban el acicalamiento. Esta contaminación resultó en infecciones de bajo nivel del hongo en los compañeros de nido, lo que estimuló su sistema inmunológico y los protegió contra exposiciones letales posteriores al mismo patógeno. Este método de inmunización es paralelo a la variolación , una forma temprana de vacunación humana , que utilizaba patógenos vivos para proteger a los pacientes contra, por ejemplo, la viruela [140].
Defensa organizacional
Se cree que las interacciones controladas entre los miembros de la colonia a través de la segregación espacial, conductual y temporal restringen la transmisión de enfermedades.
La defensa organizacional contra enfermedades —o inmunidad organizacional— se refiere a patrones de interacciones sociales que podrían, hipotéticamente, mitigar la transmisión de enfermedades en un grupo social. [90] Como la transmisión de enfermedades ocurre a través de interacciones sociales, se espera que los cambios en el tipo y frecuencia de estas interacciones modulen la propagación de la enfermedad. [143] Se predice que la inmunidad organizacional tiene un componente constitutivo y otro inducido. La subestructura organizacional innata de las colonias de insectos sociales puede brindar protección constitucional a los miembros más valiosos de la colonia, las reinas y la cría, ya que la enfermedad estará contenida dentro de subgrupos. Las colonias de insectos sociales están segregadas en grupos de trabajadores que experimentan diferentes riesgos de enfermedades, donde los individuos jóvenes y reproductivos interactúan mínimamente con los trabajadores que realizan tareas con mayor riesgo de enfermedad (por ejemplo, los recolectores). [88] [144] Esta segregación puede surgir como resultado de las propiedades físicas del nido [145] o las diferencias en el uso del espacio de los individuos. [146] También puede ser resultado de interacciones sesgadas por la edad o la tarea. [ 147] También se ha planteado la hipótesis de que los distintos patrones de actividad entre los miembros del grupo (por ejemplo, individuos con un número relativamente mayor de interacciones o un número elevado de compañeros de interacción) influyen en la propagación de enfermedades. [148] Además, se supone que los insectos sociales pueden modular aún más sus redes de interacción cuando una enfermedad llega a la colonia. Sin embargo, la hipótesis de la inmunidad organizacional actualmente está respaldada principalmente por modelos teóricos y espera una prueba empírica. [90]
Referencias
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Enlaces externos
La página del estudio de inmunidad social en el sitio web de Kilner Group
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