Una micorriza (del griego μύκης mýkēs , "hongo", y ῥίζα rhiza , "raíz"; pl.: micorrizas , micorrizas o micorrizas [ 1] ) es una asociación simbiótica entre un hongo y una planta . [2] El término micorriza se refiere al papel del hongo en la rizosfera de la planta , su sistema radicular . Las micorrizas desempeñan funciones importantes en la nutrición de las plantas , la biología y la química del suelo .
En una asociación de micorrizas, el hongo coloniza los tejidos de la raíz de la planta huésped, ya sea intracelularmente como en los hongos micorrízicos arbusculares , o extracelularmente como en los hongos ectomicorrízicos. [3] La asociación es normalmente mutualista . En especies particulares, o en circunstancias particulares, las micorrizas pueden tener una asociación parasitaria con plantas hospedantes. [4]
Una micorriza es una asociación simbiótica entre una planta verde y un hongo. La planta produce moléculas orgánicas mediante la fotosíntesis y las suministra al hongo en forma de azúcares o lípidos, mientras que el hongo suministra a la planta agua y nutrientes minerales, como el fósforo , extraídos del suelo. Las micorrizas se encuentran en las raíces de las plantas vasculares, pero también se producen asociaciones similares a las micorrizas en las briófitas [5] y existe evidencia fósil de que las primeras plantas terrestres que carecían de raíces formaban asociaciones de micorrizas arbusculares. [6] La mayoría de las especies de plantas forman asociaciones de micorrizas, aunque algunas familias como Brassicaceae y Chenopodiaceae no pueden. Los diferentes formularios para la asociación se detallan en la siguiente sección. El más común es el tipo arbuscular que está presente en el 70% de las especies vegetales, incluidas muchas plantas de cultivo como cereales y leguminosas. [7]
La evidencia fósil y genética indica que las micorrizas son antiguas, potencialmente tan antiguas como la terrestreización de las plantas . La evidencia genética indica que todas las plantas terrestres comparten un único ancestro común, [8] que parece haber adoptado rápidamente la simbiosis micorrízica, y las investigaciones sugieren que los hongos proto-micorrízicos fueron un factor clave que permitió la terrestrialización de las plantas. [9] El pedernal de Rhynie, de 400 millones de años de antigüedad, contiene un conjunto de plantas fósiles conservadas con suficiente detalle como para que se hayan observado micorrizas arbusculares en los tallos de Aglaophyton major , lo que proporciona un límite inferior de cuán tardía puede haberse desarrollado la simbiosis micorrízica. [6] Las ectomicorrizas se desarrollaron sustancialmente más tarde, durante el período Jurásico , mientras que la mayoría de las otras familias de micorrizas modernas, incluidas las micorrizas de orquídeas y ercoides, datan del período de radiación de angiospermas en el período Cretácico . [10] Existe evidencia genética de que la simbiosis entre leguminosas y bacterias fijadoras de nitrógeno es una extensión de la simbiosis micorrízica. [11] La distribución moderna de los hongos micorrízicos parece reflejar una creciente complejidad y competencia en la morfología de las raíces asociada con el dominio de las angiospermas en la Era Cenozoica , caracterizada por una dinámica ecológica compleja entre especies. [12]
Las micorrizas se dividen comúnmente en ectomicorrizas y endomicorrizas . Los dos tipos se diferencian por el hecho de que las hifas de los hongos ectomicorrízicos no penetran en las células individuales dentro de la raíz, mientras que las hifas de los hongos endomicorrízicos penetran la pared celular e invaginan la membrana celular . [13] [14] La endomicorriza incluye micorrizas arbusculares , ericoides y de orquídeas , mientras que las micorrizas arbutoides pueden clasificarse como ectoendomicorrizas . Las micorrizas monotropoides forman una categoría especial.
Las ectomicorrizas, o EcM, son asociaciones simbióticas entre las raíces de alrededor del 10% de las familias de plantas, en su mayoría plantas leñosas, incluidas las familias de abedules , dipterocarpos , eucalipto , robles , pinos y rosas [15] , orquídeas , [16] y hongos pertenecientes a los Basidiomycota , Ascomycota y Zygomycota . Algunos hongos EcM, como muchos Leccinum y Suillus , son simbióticos con un solo género particular de planta, mientras que otros hongos, como Amanita , son generalistas que forman micorrizas con muchas plantas diferentes. [17] Un árbol individual puede tener 15 o más socios fúngicos de ECM diferentes al mismo tiempo. [18] Existen miles de especies de hongos ectomicorrícicos, alojados en más de 200 géneros. Un estudio reciente ha estimado de manera conservadora la riqueza global de especies de hongos ectomicorrízicos en aproximadamente 7750 especies, aunque, sobre la base de estimaciones de lo conocido y lo desconocido en la diversidad de macromicetos, una estimación final de la riqueza de especies de ECM probablemente estaría entre 20.000 y 25.000. [19]
Las ectomicorrizas consisten en una vaina o manto de hifas que cubre la punta de la raíz y una red de hifas de Hartig que rodea las células vegetales dentro de la corteza de la raíz . En algunos casos, las hifas también pueden penetrar las células vegetales, en cuyo caso la micorriza se denomina ectendomicorriza. Fuera de la raíz, el micelio extramatricial ectomicorrícico forma una extensa red dentro del suelo y la hojarasca .
Se puede demostrar que los nutrientes se mueven entre diferentes plantas a través de la red de hongos. Se ha demostrado que el carbono pasa de las plántulas de abedul de papel a las plántulas de abeto de Douglas adyacentes , aunque no de manera concluyente a través de una red de micorrizas común, [20] promoviendo así la sucesión en los ecosistemas . [21] Se ha descubierto que el hongo ectomicorrízico Laccaria bicolor atrae y mata a los colémbolos para obtener nitrógeno, parte del cual luego puede transferirse a la planta huésped de la micorriza. En un estudio realizado por Klironomos y Hart, el pino blanco oriental inoculado con L. bicolor pudo obtener hasta el 25% de su nitrógeno de los colémbolos. [22] [23] En comparación con las raíces finas sin micorrizas, las ectomicorrizas pueden contener concentraciones muy altas de oligoelementos, incluidos metales tóxicos (cadmio, plata) o cloro. [24]
La primera secuencia genómica de un representante de hongos simbióticos, el basidiomiceto ectomicorrízico L. bicolor , se publicó en 2008. [25] En este hongo se produjo una expansión de varias familias multigénicas, lo que sugiere que la adaptación a la simbiosis se produjo mediante duplicación de genes. Dentro de los genes específicos del linaje, aquellos que codifican proteínas secretadas reguladas por simbiosis mostraron una expresión regulada al alza en las puntas de las raíces de las ectomicorrizas, lo que sugiere un papel en la comunicación con la pareja. L. bicolor carece de enzimas implicadas en la degradación de los componentes de la pared celular vegetal (celulosa, hemicelulosa, pectinas y pectatos), lo que impide que el simbionte degrade las células huésped durante la colonización de las raíces. Por el contrario, L. bicolor posee familias multigénicas expandidas asociadas con la hidrólisis de polisacáridos y proteínas bacterianas y de microfauna. Este análisis del genoma reveló el estilo de vida dual saprotrófico y biotrófico del hongo micorrízico que le permite crecer tanto en el suelo como en las raíces de las plantas vivas. Desde entonces, se han secuenciado los genomas de muchas otras especies de hongos ectomicorrízicos, ampliando aún más el estudio de las familias de genes y la evolución de estos organismos. [26]
Este tipo de micorriza involucra plantas de la subfamilia Ericaceae Arbutoideae . Sin embargo, es diferente de la micorriza ericoide y se parece a la ectomicorriza, tanto funcionalmente como en términos de los hongos involucrados. [27] Se diferencia de la ectomicorriza en que algunas hifas realmente penetran en las células de la raíz, lo que convierte a este tipo de micorriza en una ectendomicorriza . [28]
Las endomicorrizas son variables y se han clasificado además como micorrizas arbusculares, ericoides, arbutoides, monotropoides y de orquídeas. [29]
Las micorrizas arbusculares , (anteriormente conocidas como micorrizas vesicular-arbusculares), tienen hifas que penetran en las células vegetales, produciendo invaginaciones (arbúsculos) ramificadas dicotómicamente como medio de intercambio de nutrientes. A menudo también se producen estructuras de almacenamiento en forma de globos, denominadas vesículas. En esta interacción, las hifas fúngicas no penetran en el protoplasto (es decir, el interior de la célula), sino que invaginan la membrana celular , creando la llamada membrana periarbuscular. La estructura de los arbúsculos aumenta en gran medida la superficie de contacto entre la hifa y el citoplasma de la célula huésped para facilitar la transferencia de nutrientes entre ellos. Las micorrizas arbusculares son hongos que son biotrofos obligados, lo que significa que utilizan la planta huésped tanto para el crecimiento como para la reproducción. [30] El veinte por ciento de los productos fotosintéticos elaborados por la planta huésped son consumidos por los hongos; la transferencia de carbono de la planta huésped terrestre luego se intercambia por cantidades iguales de fosfato de los hongos a la planta huésped. [31]
Las micorrizas arbusculares están formadas únicamente por hongos de la división Glomeromycota . La evidencia fósil [6] y el análisis de secuencia de ADN [32] sugieren que este mutualismo apareció hace 400-460 millones de años , cuando las primeras plantas colonizaban la tierra. Las micorrizas arbusculares se encuentran en el 85% de todas las familias de plantas y en muchas especies de cultivos. [15] Las hifas de los hongos micorrízicos arbusculares producen la glicoproteína glomalina , que puede ser una de las principales reservas de carbono en el suelo. [33] Los hongos micorrízicos arbusculares han sido (posiblemente) asexuales durante muchos millones de años y, inusualmente, los individuos pueden contener muchos núcleos genéticamente diferentes (un fenómeno llamado heterocariosis ). [34]
Las micorrizas ericoides son el tercero de los tres tipos de mayor importancia ecológica. Tienen una fase intraradical simple (crecimiento de células), que consiste en densas espirales de hifas en la capa más externa de las células de la raíz. No hay una fase perirradical y la fase extrarradical consiste en hifas escasas que no se extienden mucho en el suelo circundante. Podrían formar esporocarpos (probablemente en forma de copas pequeñas), pero su biología reproductiva no se conoce bien. [14]
También se ha demostrado que las micorrizas ericoides tienen capacidades saprotróficas considerables , lo que permitiría a las plantas recibir nutrientes de materiales aún no descompuestos a través de las acciones de descomposición de sus socios ericoides . [36]
Todas las orquídeas son micoheterótrofas en algún momento de su ciclo de vida, lo que significa que pueden sobrevivir sólo si forman micorrizas de orquídeas con hongos basidiomicetos. [ cita necesaria ] Sus hifas penetran en las células de la raíz y forman pelotones (espiras) para el intercambio de nutrientes. [ cita necesaria ]
Este tipo de micorriza se presenta en la subfamilia Monotropoideae de Ericaceae , así como en varios géneros de Orchidaceae . Estas plantas son heterótrofas o mixotróficas y obtienen su carbono del hongo asociado. Se trata, por tanto, de un tipo de simbiosis micorrízica parasitaria y no mutualista . [ cita necesaria ]
Los hongos micorrízicos forman una relación mutualista con las raíces de la mayoría de las especies de plantas. En tal relación, se dice que tanto las plantas mismas como aquellas partes de las raíces que albergan los hongos son micorrizas. Hasta la fecha se han examinado relativamente pocas de las relaciones de micorrizas entre especies de plantas y hongos, pero el 95% de las familias de plantas investigadas son predominantemente micorrizas, ya sea en el sentido de que la mayoría de sus especies se asocian beneficiosamente con las micorrizas o son absolutamente dependientes de las micorrizas. Las Orchidaceae son conocidas por ser una familia en la que la ausencia de las micorrizas adecuadas es fatal incluso para las semillas en germinación. [37]
Investigaciones recientes sobre plantas ectomicorrízicas en bosques boreales han indicado que los hongos y las plantas micorrízicas tienen una relación que puede ser más compleja que simplemente mutualista. Esta relación se observó cuando se descubrió inesperadamente que los hongos micorrízicos acumulaban nitrógeno de las raíces de las plantas en tiempos de escasez de nitrógeno. Los investigadores sostienen que algunas micorrizas distribuyen nutrientes según el entorno con las plantas circundantes y otras micorrizas. Continúan explicando cómo este modelo actualizado podría explicar por qué las micorrizas no alivian la limitación de nitrógeno de las plantas y por qué las plantas pueden cambiar abruptamente de una estrategia mixta con raíces micorrizadas y no micorrizadas a una estrategia puramente micorrízica a medida que disminuye la disponibilidad de nitrógeno en el suelo. [38] También se ha sugerido que las relaciones evolutivas y filogenéticas pueden explicar mucha más variación en la fuerza de los mutualismos micorrízicos que los factores ecológicos. [39]
La asociación mutualista de micorrizas proporciona al hongo un acceso directo y relativamente constante a los carbohidratos , como la glucosa y la sacarosa . [40] Los carbohidratos se trasladan desde su fuente (generalmente hojas) al tejido de la raíz y luego a los hongos asociados de la planta. A cambio, la planta obtiene los beneficios de la mayor capacidad de absorción de agua y nutrientes minerales del micelio , en parte debido a la gran superficie de las hifas de los hongos, que son mucho más largas y finas que los pelos de las raíces de las plantas , y en parte porque algunos de estos hongos Puede movilizar minerales del suelo que no están disponibles para las raíces de las plantas. Por tanto, el efecto es mejorar la capacidad de absorción de minerales de la planta. [41]
Las raíces de las plantas sin ayuda pueden no ser capaces de absorber nutrientes que estén química o físicamente inmovilizados ; los ejemplos incluyen iones de fosfato y micronutrientes como el hierro. Una forma de tal inmovilización ocurre en suelos con alto contenido de arcilla o suelos con un pH fuertemente básico . Sin embargo, el micelio del hongo micorrízico puede acceder a muchas de estas fuentes de nutrientes y ponerlas a disposición de las plantas que coloniza. [42] Por lo tanto, muchas plantas pueden obtener fosfato sin utilizar el suelo como fuente. Otra forma de inmovilización es cuando los nutrientes quedan atrapados en materia orgánica que se descompone lentamente, como la madera, y algunos hongos micorrízicos actúan directamente como organismos de descomposición, movilizando los nutrientes y pasando algunos a las plantas hospedantes; por ejemplo, en algunos bosques distróficos , las hifas de micorrizas que actúan directamente sobre la hojarasca absorben grandes cantidades de fosfato y otros nutrientes , evitando la necesidad de absorción por el suelo. [43] El cultivo en callejones Inga , una técnica agroforestal propuesta como alternativa a la tala y quema de la destrucción de la selva tropical, [44] se basa en micorrizas dentro del sistema de raíces de las especies de Inga para evitar que la lluvia elimine el fósforo del suelo. [45]
En algunas relaciones más complejas, los hongos micorrízicos no sólo recolectan nutrientes inmovilizados del suelo, sino que conectan plantas individuales mediante redes de micorrizas que transportan agua, carbono y otros nutrientes directamente de una planta a otra a través de redes de hifas subterráneas. [46]
Suillus tomentosus , un hongo basidiomiceto , produce estructuras especializadas conocidas como ectomicorrizas tuberculadas con su planta huésped, el pino torcido ( Pinus contorta var. latifolia ). Se ha demostrado que estas estructuras albergan bacterias fijadoras de nitrógeno que aportan una cantidad significativa de nitrógeno y permiten a los pinos colonizar sitios pobres en nutrientes. [47]
Los mecanismos por los cuales las micorrizas aumentan la absorción incluyen algunos físicos y otros químicos. Físicamente, la mayoría de los micelios micorrícicos tienen un diámetro mucho más pequeño que la raíz o el pelo de la raíz más pequeños y, por lo tanto, pueden explorar el material del suelo que las raíces y los pelos de la raíz no pueden alcanzar y proporcionan una mayor superficie de absorción. Químicamente, la química de la membrana celular de los hongos difiere de la de las plantas. Por ejemplo, pueden secretar ácidos orgánicos que disuelven o quelan muchos iones, o los liberan de minerales mediante intercambio iónico . [48] Las micorrizas son especialmente beneficiosas para la planta asociada en suelos pobres en nutrientes. [49]
Las plantas micorrizadas suelen ser más resistentes a enfermedades, como las causadas por patógenos microbianos transmitidos por el suelo . Se ha descubierto que estas asociaciones ayudan en la defensa de las plantas tanto en la superficie como bajo tierra. Se ha descubierto que las micorrizas excretan enzimas que son tóxicas para los organismos del suelo, como los nematodos. [50] Estudios más recientes han demostrado que las asociaciones de micorrizas dan como resultado un efecto de preparación de las plantas que esencialmente actúa como una respuesta inmune primaria. Cuando se forma esta asociación se activa una respuesta de defensa similar a la respuesta que ocurre cuando la planta está bajo ataque. Como resultado de esta inoculación, las respuestas de defensa son más fuertes en plantas con asociaciones de micorrizas. [51] Los servicios ecosistémicos proporcionados por los hongos micorrízicos pueden depender del microbioma del suelo. [52] Además, los hongos micorrízicos se correlacionaron significativamente con la variable física del suelo, pero solo con el nivel del agua y no con la estabilidad agregada [53] [54] y pueden conducir también a una mayor resistencia a los efectos de la sequía. [55] [56] [57] Además, la importancia de los hongos micorrízicos también incluye el alivio del estrés salino y sus efectos beneficiosos sobre el crecimiento y la productividad de las plantas. Aunque la salinidad puede afectar negativamente a los hongos micorrízicos, muchos informes muestran un mejor crecimiento y rendimiento de las plantas micorrízicas en condiciones de estrés salino. [58]
Las plantas conectadas por hongos micorrízicos en redes de micorrizas pueden utilizar estas conexiones subterráneas para comunicar señales de advertencia. [59] [60] Por ejemplo, cuando una planta huésped es atacada por un pulgón , la planta indica su condición a las plantas circundantes conectadas. Tanto la planta huésped como las conectadas a ella liberan compuestos orgánicos volátiles que repelen a los pulgones y atraen a las avispas parasitoides , depredadoras de los pulgones. [59] Esto ayuda a los hongos micorrízicos al conservar su suministro de alimentos. [59]
Las plantas cultivadas en suelos y medios de crecimiento estériles a menudo se desempeñan mal sin la adición de esporas o hifas de hongos micorrízicos para colonizar las raíces de las plantas y ayudar en la absorción de nutrientes minerales del suelo. [61] La ausencia de hongos micorrízicos también puede ralentizar el crecimiento de las plantas en sucesiones tempranas o en paisajes degradados. [62] La introducción de plantas exóticas con micorrizas en ecosistemas deficientes en nutrientes coloca a las plantas autóctonas sin micorrizas en desventaja competitiva. [63] Esta aptitud para colonizar suelos áridos se define por la categoría Oligotrofo .
Los hongos tienen un papel protector para las plantas que tienen raíces en suelos con altas concentraciones de metales, como suelos ácidos y contaminados . Los pinos inoculados con Pisolithus tinctorius plantados en varios sitios contaminados mostraron alta tolerancia al contaminante predominante, supervivencia y crecimiento. [64] Un estudio descubrió la existencia de cepas de Suillus luteus con tolerancia variable al zinc . Otro estudio descubrió que las cepas de Suillus bovinus tolerantes al zinc conferían resistencia a las plantas de Pinus sylvestris . Probablemente esto se debió a la unión del metal al micelio extramatricial del hongo, sin afectar el intercambio de sustancias beneficiosas. [63]
Las micorrizas están presentes en el 92% de las familias de plantas estudiadas (80% de las especies), [15] siendo las micorrizas arbusculares la forma ancestral y predominante, [15] y la asociación simbiótica más prevalente que se encuentra en el reino vegetal. [40] La estructura de las micorrizas arbusculares se ha conservado altamente desde su primera aparición en el registro fósil, [6] con el desarrollo de ectomicorrizas y la pérdida de micorrizas, evolucionando de manera convergente en múltiples ocasiones. [15]
Las asociaciones de hongos con las raíces de las plantas se conocen desde al menos mediados del siglo XIX. Sin embargo, los primeros observadores simplemente registraron el hecho sin investigar las relaciones entre los dos organismos. [65] Esta simbiosis fue estudiada y descrita por Franciszek Kamieński en 1879-1882. [66] [67]
El CO 2 liberado por las actividades humanas está provocando cambios climáticos y posibles daños a las micorrizas, pero el efecto directo de un aumento del gas debería ser beneficiar a las plantas y las micorrizas. [68] En las regiones árticas, el nitrógeno y el agua son más difíciles de obtener para las plantas, lo que hace que las micorrizas sean cruciales para el crecimiento de las plantas. [69] Dado que las micorrizas tienden a desarrollarse mejor en temperaturas más frías, el calentamiento podría ser perjudicial para ellas. [70] Gases como SO 2 , NO-x y O 3 producidos por la actividad humana pueden dañar las micorrizas, provocando la reducción de " propágulos ", la colonización de las raíces, la degradación de las conexiones entre los árboles, la reducción de la incidencia de micorrizas en los árboles y reducción de la actividad enzimática de las raíces ectomicorrízicas". [71]
En 2021 se puso en marcha la Sociedad para la Protección de Redes Subterráneas . SPUN es una iniciativa con base científica para mapear y proteger las redes de micorrizas que regulan el clima y los ecosistemas de la Tierra. Los objetivos declarados de SPUN son mapear, proteger y aprovechar los hongos micorrízicos.
