Clase de mecanorreceptores que se encuentran en los insectos
Las sensilas campaniformes son una clase de mecanorreceptores que se encuentran en los insectos y que responden al estrés y la tensión locales dentro de la cutícula del animal. Las sensilas campaniformes funcionan como propioceptores que detectan la carga mecánica como resistencia a la contracción muscular, [1] [2] similar a los órganos tendinosos de Golgi de los mamíferos . [3] [4] La retroalimentación sensorial de las sensilas campaniformes está integrada en el control de la postura y la locomoción. [5] [6]
Estructura
Cada sensilo campaniforme consta de una cúpula flexible, que está incrustada en un alvéolo esponjoso dentro de la cutícula e inervada por las dendritas de una única neurona sensorial bipolar (véase el corte transversal esquemático). Los sensilos campaniformes suelen tener forma ovalada con ejes largos de unos 5-10 μm (véase el SEM).
Las sensilas campaniformes se distribuyen por toda la superficie corporal de muchos insectos. La mosca de la fruta Drosophila melanogaster , por ejemplo, tiene más de 680 sensilas. [7] Las sensilas campaniformes se encuentran en regiones donde es probable que el estrés sea alto, incluidas las patas, las antenas, las alas y los halterios . [7] [8] [9] Las sensilas pueden aparecer solas, pero las sensilas con orientaciones similares suelen agruparse.
Sensilas campaniformes en las patas
En las patas, los grupos de sensilas campaniformes se encuentran cerca de las articulaciones en todos los segmentos excepto en la coxa (ver esquema de la pata), y la mayoría de las sensilas se encuentran en el trocánter proximal. [10] La cantidad y la ubicación de las sensilas en las patas varía poco entre individuos de la misma especie, [7] y se pueden encontrar grupos homólogos de sensilas en todas las especies. [10]
Sensilas campaniformes en alas y halterios
Las sensilas campaniformes suelen aparecer en ambos lados del ala (véase el esquema del ala). La cantidad exacta y la ubicación varían ampliamente entre especies, probablemente reflejando diferencias en el comportamiento de vuelo. [9] Sin embargo, en todas las especies, la mayoría de las sensilas campaniformes se encuentran cerca de la base del ala. [9] Los modelos computacionales predicen que esta es una ubicación óptima para detectar las rotaciones del cuerpo durante el vuelo, y que el rendimiento de detección es robusto a las perturbaciones externas y la pérdida del sensor. [11]
En dípteros como Drosophila , la mayor densidad de sensilas campaniformes se encuentra en la base de las alas posteriores modificadas, los halterios (ver esquema del halterio). [7] [8]
Función
Propiedades de respuesta
Cuando las deformaciones cuticulares comprimen un sensilio campaniforme, los bordes del alvéolo (collar) hunden la tapa cuticular. [12] Esto aprieta la punta dendrítica de la neurona sensorial y abre sus canales de mecanotransducción (de la familia TRP [13] ), lo que conduce a la generación de potenciales de acción que se transmiten al cordón nervioso ventral , el análogo de los insectos a la médula espinal de los vertebrados.
La actividad de las sensilas campaniformes fue registrada por primera vez por John William Sutton Pringle a fines de la década de 1930. [14] Pringle también determinó que la forma ovalada de muchas sensilas las hace selectivas en cuanto a la dirección [15] : responden mejor a la compresión a lo largo de su eje corto. Por lo tanto, incluso las sensilas vecinas pueden tener sensibilidades muy diferentes a la tensión según su orientación en la cutícula. Por ejemplo, los insectos palo poseen dos grupos de sensilas campaniformes en el lado dorsal del trocánter de sus patas, cuyos ejes cortos están orientados perpendicularmente entre sí [1] (ver el recuadro en el esquema de la pata). Como resultado, un grupo (G3) responde cuando la pata se dobla hacia arriba, mientras que el otro grupo (G4) responde cuando la pata se dobla hacia abajo. Las sensilas campaniformes redondas pueden ser sensibles en todas las direcciones [16] o mostrar sensibilidad direccional si el casquete está acoplado asimétricamente con el collar circundante. [17]
La actividad de las sensilas campaniformes puede ser de adaptación lenta (tónica), lo que indica la magnitud de la deformación cuticular, y/o de adaptación rápida (fásica), lo que indica la velocidad de la deformación cuticular. [1] [18] Según sus respuestas a los estímulos de ruido blanco, las sensilas campaniformes también pueden describirse de manera más general como la señalización de dos características que se aproximan a la derivada de cada una. [19] Esto sugiere que las propiedades de respuesta neuronal de las sensilas son bastante genéricas y que la especialización funcional surge principalmente de cómo las sensilas se incrustan en la cutícula. [19] [20] Además, la actividad se adapta a cargas constantes y muestra histéresis (dependencia de la historia) en respuesta a la carga cíclica. [18]
Las sensilas campaniformes se proyectan directamente a las neuronas motoras [21] y a varias interneuronas, que integran sus señales con señales de otros propioceptores. [22] De esta manera, la actividad de las sensilas campaniformes puede afectar la magnitud y el momento de las contracciones musculares. [5]
Función de las sensilas campaniformes de las piernas
Las sensilas campaniformes de las piernas se activan al estar de pie y al caminar. [23] [24] Se cree que su retroalimentación sensorial refuerza la actividad muscular durante la fase de apoyo [1] [24] [25] y contribuye a la coordinación entre piernas, [26] [27] de forma muy similar a la retroalimentación sensorial de los órganos tendinosos de Golgi de los mamíferos . [28] [29] La retroalimentación de las sensilas campaniformes de las piernas también es importante para el control de las patadas y los saltos. [30] [31]
Función de las sensilas campaniformes del ala y del halterio
Las sensilas campaniformes de las alas y los halterios se activan cuando estas estructuras oscilan de un lado a otro durante el vuelo, y la fase de activación depende de la ubicación de las sensilas. [9] [32] Las sensilas campaniformes del ala codifican las fuerzas aerodinámicas e inerciales del ala, mientras que se cree que las sensilas de la base del halterio codifican las fuerzas de Coriolis inducidas por la rotación del cuerpo durante el vuelo, lo que permite que la estructura funcione como un giroscopio . [33] Se cree que la retroalimentación de las sensilas campaniformes del ala y el halterio median los reflejos compensatorios para mantener el equilibrio durante el vuelo. [34] [35]
Modelos computacionales
Para entender mejor la función de las sensilas campaniformes, se están desarrollando modelos computacionales que imitan sus propiedades de respuesta para su uso en simulaciones y robótica. [36] [37] En las piernas robóticas, los modelos pueden filtrar la entrada de sensores de tensión diseñados "al estilo de las sensilas campaniformes" en tiempo real. [38] Una ventaja de este filtrado bioinspirado es que permite la adaptación a la carga a lo largo del tiempo (ver arriba), lo que hace que los sensores de tensión se calibren esencialmente por sí solos a diferentes cargas transportadas por el robot. [38]
Referencias
^ abcd Zill SN, Schmitz J, Chaudhry S, Büschges A (septiembre de 2012). "La codificación de fuerza en las patas de los insectos palo delinea un marco de referencia para el control motor". Journal of Neurophysiology . 108 (5): 1453–72. doi :10.1152/jn.00274.2012. PMC 3774582 . PMID 22673329.
^ Zill SN, Chaudhry S, Büschges A, Schmitz J (noviembre de 2013). "Especificidad direccional y codificación de fuerzas y cargas musculares por sensilas campaniformes tibiales de insectos palo, incluidos receptores con tapas cuticulares redondas". Estructura y desarrollo de los artrópodos . 42 (6): 455–467. doi :10.1016/j.asd.2013.10.001. PMID 24126203.
^ Duysens J, Clarac F, Cruse H (enero de 2000). "Mecanismos de regulación de la carga en la marcha y la postura: aspectos comparativos". Physiological Reviews . 80 (1): 83–133. doi :10.1152/physrev.2000.80.1.83. PMID 10617766.
^ Tuthill JC, Azim E (marzo de 2018). "Propriocepción". Current Biology . 28 (5): R194–R203. doi : 10.1016/j.cub.2018.01.064 . PMID 29510103.
^ ab Zill S, Schmitz J, Büschges A (julio de 2004). "Detección de carga y control de la postura y la locomoción". Estructura y desarrollo de los artrópodos . 33 (3): 273–86. doi :10.1016/j.asd.2004.05.005. PMID 18089039.
^ Tuthill JC, Wilson RI (octubre de 2016). "Mecanosensación y control motor adaptativo en insectos". Current Biology . 26 (20): R1022–R1038. doi :10.1016/j.cub.2016.06.070. PMC 5120761 . PMID 27780045.
^ abcd Dinges GF, Chockley AS, Bockemühl T, Ito K, Blanke A, Büschges A (julio de 2020). "Ubicación y disposición de las sensilas campaniformes en Drosophila melanogaster". Revista de neurología comparada . 529 (4): 905–925. doi : 10.1002/cne.24987 . PMID 32678470.
^ ab Agrawal, Sweta; Grimaldi, David; Fox, Jessica L. (1 de marzo de 2017). "Morfología de los halterios y disposición de las sensilas campaniformes en dípteros". Estructura y desarrollo de los artrópodos . 46 (2): 215–229. doi : 10.1016/j.asd.2017.01.005 . ISSN 1467-8039. PMID 28161605.
^ abcde Aiello, Brett R.; Stanchak, Kathryn E.; Weber, Alison I.; Deora, Tanvi; Sponberg, Simon; Brunton, Bingni W. (24 de junio de 2021). "Distribución espacial de los mecanosensores de las sensilas campaniformes en las alas: forma, función y filogenia". Current Opinion in Insect Science . 48 : 8–17. doi : 10.1016/j.cois.2021.06.002 . ISSN 2214-5745. PMID 34175464.
^ ab Harris CM, Dinges GF, Haberkorn A, Gebehart C, Büschges A, Zill SN (septiembre de 2020). "Gradientes en la mecanotransducción de fuerza y peso corporal en insectos". Estructura y desarrollo de los artrópodos . 58 : 100970. doi : 10.1016/j.asd.2020.100970 . PMID 32702647.
^ Weber, Alison I.; Daniel, Thomas L.; Brunton, Bingni W. (11 de agosto de 2021). Webb, Barbara (ed.). "La estructura del ala y la codificación neuronal determinan conjuntamente las estrategias de detección en el vuelo de los insectos". PLOS Computational Biology . 17 (8): e1009195. Bibcode :2021PLSCB..17E9195W. doi : 10.1371/journal.pcbi.1009195 . ISSN 1553-7358. PMC 8382179 . PMID 34379622.
^ Spinola SM, Chapman KM (1975-09-01). "Indentación propioceptiva de las sensilas campaniformes de las patas de las cucarachas". Journal of Comparative Physiology . 96 (3): 257–272. doi :10.1007/BF00612698. ISSN 1432-1351. S2CID 8017950.
^ Liang X, Madrid J, Saleh HS, Howard J (enero de 2011). "NOMPC, un miembro de la familia de canales TRP, se localiza en el cuerpo tubular y el cilio distal de las células receptoras campaniformes y cordotonales de Drosophila". Citoesqueleto . 68 (1): 1–7. doi :10.1002/cm.20493. PMC 3048163 . PMID 21069788.
^ Pringle JW (1938). "Propriocepción en insectos I. Un nuevo tipo de receptor mecánico de los palpos de la cucaracha". Journal of Experimental Biology . 15 (1): 101–113. doi : 10.1242/jeb.15.1.101 .
^ Pringle JW (1938). "Propriocepción en insectos II. La acción de las sensilas campaniformes sobre las patas". Revista de biología experimental . 15 (1): 114–131. doi : 10.1242/jeb.15.1.114 .
^ Dickinson MH (1992-08-01). "Sensibilidad direccional y dinámica de acoplamiento mecánico de las sensilas campaniformes durante las deformaciones en el sentido de las cuerdas del ala de la mosca". Journal of Experimental Biology . 169 (1): 221–233. doi :10.1242/jeb.169.1.221. ISSN 0022-0949.
^ Zill SN, Büschges A, Schmitz J (agosto de 2011). "Codificación de aumentos y disminuciones de fuerza por sensilas campaniformes tibiales en el insecto palo, Carausius morosus". Journal of Comparative Physiology A: Neuroethology, Sensory, Neural & Behavioral Physiology . 197 (8): 851–67. doi :10.1007/s00359-011-0647-4. PMID 21544617. S2CID 20865515.
^ ab Ridgel AL, Frazier SF, DiCaprio RA, Zill SN (abril de 2000). "Codificación de fuerzas por las sensilas campaniformes tibiales de las cucarachas: implicaciones en el control dinámico de la postura y la locomoción". Journal of Comparative Physiology A: Sensory, Neural, and Behavioral Physiology . 186 (4): 359–74. doi :10.1007/s003590050436. PMID 10798724. S2CID 12306005.
^ ab Dickerson, Bradley H.; Fox, Jessica L.; Sponberg, Simon (28 de noviembre de 2020). "Diversidad funcional a partir de la codificación genérica en sensilas campaniformes de insectos". Current Opinion in Physiology . 19 : 194–203. doi : 10.1016/j.cophys.2020.11.004 . ISSN 2468-8673.
^ Dinges, Gesa F.; Bockemühl, Till; Iacoviello, Francesco; Shearing, Paul R.; Büschges, Ansgar; Blanke, Alexander (mayo de 2022). "La biomecánica de ultraalta resolución sugiere que las subestructuras dentro de los mecanosensores de insectos afectan decisivamente su sensibilidad". Journal of the Royal Society Interface . 19 (190): 20220102. doi :10.1098/rsif.2022.0102. ISSN 1742-5662. PMC 9065962 . PMID 35506211.
^ Phelps, Jasper S.; Hildebrand, David Grant Colburn; Graham, Brett J.; Kuan, Aaron T.; Thomas, Logan A.; Nguyen, Tri M.; Buhmann, Julia; Azevedo, Anthony W.; Sustar, Anne; Agrawal, Sweta; Liu, Mingguan; Shanny, Brendan L.; Funke, Jan; Tuthill, John C.; Lee, Wei-Chung Allen (4 de febrero de 2021). "Reconstrucción de circuitos de control motor en Drosophila adulta mediante microscopía electrónica de transmisión automatizada". Cell . 184 (3): 759–774.e18. doi :10.1016/j.cell.2020.12.013. ISSN 0092-8674. PMC 8312698 . PMID 33400916.
^ Gebehart, Corinna; Schmidt, Joachim; Büschges, Ansgar (1 de mayo de 2021). "Procesamiento distribuido de la retroalimentación de carga y movimiento en la red premotora que controla la articulación de la pata de un insecto". Revista de neurofisiología . 125 (5): 1800–1813. doi :10.1152/jn.00090.2021. ISSN 0022-3077. PMID 33788591. S2CID 232480916.
^ Keller, Bridget R.; Duke, Elizabeth R.; Amer, Ayman S.; Zill, Sasha N. (agosto de 2007). "Adaptación de la postura a la carga corporal: la disminución de la carga produce señales sensoriales discretas en las patas de cucarachas que se mantienen de pie libremente". Journal of Comparative Physiology A: Neuroethology, Sensory, Neural & Behavioral Physiology . 193 (8): 881–891. doi :10.1007/s00359-007-0241-y. ISSN 0340-7594. PMID 17541783. S2CID 44044892.
^ ab Pearson KG (1972). "Programación central y control reflejo de la marcha en la cucaracha". Revista de biología experimental . 56 (1): 173–193. doi :10.1242/jeb.56.1.173. ISSN 0022-0949.
^ Zill SN, Chaudhry S, Büschges A, Schmitz J (noviembre de 2015). "La retroalimentación de fuerza refuerza las sinergias musculares en las patas de los insectos". Estructura y desarrollo de los artrópodos . 44 (6 Pt A): 541–53. doi :10.1016/j.asd.2015.07.001. PMID 26193626.
^ Zill SN, Keller BR, Duke ER (mayo de 2009). "Las señales sensoriales de descarga en una pierna siguen el inicio de la postura en la otra pierna: transferencia de carga y coordinación emergente en la marcha de las cucarachas". Journal of Neurophysiology . 101 (5): 2297–304. doi :10.1152/jn.00056.2009. PMID 19261716. S2CID 14691776.
^ Dallmann CJ, Hoinville T, Dürr V, Schmitz J (diciembre de 2017). "Un mecanismo basado en la carga para la coordinación entre patas en insectos". Actas. Ciencias Biológicas . 284 (1868): 20171755. doi :10.1098/rspb.2017.1755. PMC 5740276. PMID 29187626 .
^ Pearson KG (enero de 2008). "El papel de la retroalimentación sensorial en el control de la duración de la postura en gatos que caminan". Brain Research Reviews . Networks in Motion. 57 (1): 222–7. doi :10.1016/j.brainresrev.2007.06.014. PMID 17761295. S2CID 23068577.
^ Ekeberg O, Pearson K (diciembre de 2005). "Simulación por computadora de la marcha de las patas traseras del gato: un examen de los mecanismos que regulan la transición de la postura al balanceo". Journal of Neurophysiology . 94 (6): 4256–68. doi :10.1152/jn.00065.2005. PMID 16049149. S2CID 7185159.
^ Burrows M, Pflüger HJ (1 de julio de 1988). "Ciclos de retroalimentación positiva de los propioceptores implicados en los movimientos de las patas de la langosta". Journal of Comparative Physiology A . 163 (4): 425–440. doi :10.1007/BF00604897. S2CID 25848693.
^ Norman AP (agosto de 1996). "Retroalimentación propioceptiva en las patadas y saltos de langostas durante la maduración". Journal of Comparative Physiology A: Sensory, Neural, and Behavioral Physiology . 179 (2): 195–205. doi :10.1007/BF00222786. PMID 8765558. S2CID 2312224.
^ DICKINSON, MICHAEL H. (1 de julio de 1990). "Comparación de las propiedades codificantes de las sensilas campaniformes en el ala de la mosca". Journal of Experimental Biology . 151 (1): 245–261. doi :10.1242/jeb.151.1.245. ISSN 0022-0949.
^ Pringle, John William Sutton; Gray, James (2 de noviembre de 1948). "El mecanismo giroscópico de los halterios de los dípteros". Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Serie B, Ciencias biológicas . 233 (602): 347–384. Bibcode :1948RSPTB.233..347P. doi : 10.1098/rstb.1948.0007 .
^ Dickinson MH (mayo de 1999). van Leeuwen JL (ed.). "Reflejos de equilibrio mediados por halteros de la mosca de la fruta, Drosophila melanogaster". Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Serie B, Ciencias Biológicas . 354 (1385): 903–16. doi :10.1098/rstb.1999.0442. PMC 1692594 . PMID 10382224.
^ Fayyazuddin A, Dickinson MH (octubre de 1999). "La entrada mecanosensorial convergente estructura la fase de activación de una neurona motora de dirección en la mosca azul, Calliphora". Journal of Neurophysiology . 82 (4): 1916–26. doi :10.1152/jn.1999.82.4.1916. PMID 10515981. S2CID 15194097.
^ Szczecinski, Nicholas S.; Zill, Sasha N.; Dallmann, Chris J.; Quinn, Roger D. (2020). "Modelado de las descargas sensoriales dinámicas de la sensilla campaniforme de insectos". En Vouloutsi, Vasiliki; Mura, Anna; Tauber, Falk; Speck, Thomas; Prescott, Tony J.; Verschure, Paul FMJ (eds.). Sistemas biomiméticos y biohíbridos . Apuntes de clase en informática. Vol. 12413. Cham: Springer International Publishing. págs. 342–353. doi :10.1007/978-3-030-64313-3_33. ISBN978-3-030-64313-3. Número de identificación del sujeto 230716960.
^ Goldsmith, CA; Szczecinski, NS; Quinn, RD (14 de septiembre de 2020). "Modelado neurodinámico de la mosca de la fruta Drosophila melanogaster". Bioinspiración y biomimética . 15 (6): 065003. doi :10.1088/1748-3190/ab9e52. ISSN 1748-3190. PMID 32924978. S2CID 219911361.
^ ab Zyhowski, William P.; Zill, Sasha N.; Szczecinski, Nicholas S. (2023). "La retroalimentación de carga adaptativa señala de manera robusta la dinámica de la fuerza en el modelo robótico del paso de Carausius morosus". Frontiers in Neurorobotics . 17 . doi : 10.3389/fnbot.2023.1125171 . ISSN 1662-5218. PMC 9908954 . PMID 36776993.