Verticillium dry bubble , recientemente llamado Lecanicillium fungicola , es un micoparásito que ataca a los champiñones blancos ( Agaricus bisporus ), entre otros hospedadores , durante su período generativo. L. fungicola infecta la capa de envoltura de la estructura del sombrero de varios hongos comestibles . Este patógeno fúngico no suele infectar a los hongos silvestres, pero los hongos cultivados más comúnmente se infectan, como A. bisporus , que generalmente se cultivan en grandes cantidades. La gravedad de la enfermedad depende de varios factores, incluido el momento de la infección y las condiciones ambientales. Dry bubble sigue el ciclo de vida típico de Verticillium, aunque los insectos vectores juegan un papel importante en la propagación de esta enfermedad. El control de L. fungicola es limitado y se deben tomar medidas estrictas para prevenir la propagación de la infección. L. fungicola es un patógeno devastador en la industria de los hongos y causa pérdidas significativas en la producción comercial de su principal hospedador A. bisporus . Los costos anuales para los cultivadores de hongos se estiman en un 2-4% de los ingresos totales. [2]
La burbuja seca afecta principalmente a tres especies diferentes de hongos: Agaricus bisporus , A. bitorquis y Pleurotus ostreatus . [3] Se ha aislado de muchos otros basidiomicetos , incluidos algunos hongos silvestres. Sin embargo, no se han realizado suficientes investigaciones sobre la patogenicidad de la burbuja seca para definir un rango exacto de hospedadores.
A. bisporus , el hongo de botón blanco, es el principal hospedador de la enfermedad de la burbuja seca causada por Verticillium. En todo el mundo, el 40% de los hongos producidos comercialmente son A. bisporus . [3] Cuando A. bisporus infecta , la burbuja seca no puede infectar el micelio vegetativo y solo puede infectar los cuerpos fructíferos . Esto significa que la infección debe tener lugar en la capa de cobertura, una capa de material, generalmente mantillo, que se coloca sobre el hongo. En general, los síntomas de la burbuja seca dependen del momento de la infección, lo que afecta tanto al tipo como a la gravedad de los síntomas de la enfermedad. Los síntomas son leves cuando la inoculación se produce durante las aplicaciones de la capa de cobertura, y graves cuando la inoculación se produce 14 días después de que la capa de cobertura se haya caído después de que los hongos hayan atravesado la capa. [3]
Las interacciones entre el patógeno y el huésped en la capa de cubierta pueden dar como resultado el reventón del estípite o la burbuja seca. Las infecciones tempranas pueden causar el reventón del estípite en el que parte del cuerpo fructífero del hongo se deforma, acompañado de la división o pelado del tejido del estípite. [3] L. fungicola también causa masas blancas totalmente deformadas e indiferenciadas de hongo. Si la inoculación ocurre en la etapa tardía del ciclo de vida del hongo , los síntomas incluyen pequeñas lesiones necróticas en el sombrero del hongo. Otros síntomas pueden incluir decoloraciones marrones, marrón claro o grises en el sombrero o el estípite del hongo. La infección por L. fungicola no disminuye el peso de la cosecha de hongos, pero tiene el potencial de disminuir el número total de hongos producidos. [3] Por lo tanto, la burbuja seca se considera principalmente una enfermedad cosmética.
Los síntomas de la infección dependen de la etapa de desarrollo en la que se encuentre el hongo huésped. En los sombreros de los hongos infectados en etapas posteriores de su desarrollo se encuentran lesiones necróticas de forma irregular y de color marrón claro. En los hongos con malformaciones características, conocidos clásicamente como hongos con burbujas secas, la infección se produjo durante las primeras etapas de desarrollo.
La propagación de la enfermedad de la burbuja seca está asociada a insectos vectores. Los ácaros y los colémbolos se quedan atrapados en las burbujas secas porque su movimiento se ve impedido por los glóbulos de esporas adheridos a sus patas. Estos insectos vuelan de sombrero a sombrero del hongo y esparcen las esporas conidiales de L. fungicola , que están adheridas a sus patas al posarse en sombreros de hongos infectados. [4]
Los esclerocios de L. fungicola pueden permanecer viables en el suelo durante más de un año en suelo natural. La mayoría de las esporas de conidios no germinan, y las pocas que germinan en el suelo solo tienen tubos germinativos cortos. [4] Sin embargo, en suelo esterilizado y turba, las esporas germinan fácilmente y después de 7 días, se puede ver un extenso micelio y esporulación. El fenómeno de que la germinación y el crecimiento de los propágulos fúngicos se inhibe por microorganismos activos del suelo es típico de la mayoría de los suelos y se conoce como fungistasis del suelo. La germinación de las esporas de L. fungicola requiere una fuente de nutrientes externa. Aunque las esporas del patógeno pueden germinar en agua esterilizada, la germinación y el crecimiento del tubo germinativo se estimulan en gran medida con la adición de nutrientes. Se propuso que el carbono es el factor estimulante. [5] La fungistasis no solo es causada por el agotamiento de nutrientes, la producción de compuestos inhibidores también contribuye a la inhibición de la germinación de las esporas. La infestación más temprana por las esporas de L. fungicola puede ocurrir tan pronto como en el momento de la siembra, pero no antes. Por lo general, las esporas que caen sobre el compost depositado no causan enfermedades. Se ha observado que incluso las esporas que se encuentran en el compost antes de la cobertura no causan el desarrollo de enfermedades. [4] Por otro lado, recientemente se ha demostrado que poblaciones muy altas de esporas aplicadas al compost antes de la cobertura pueden inducir el desarrollo de enfermedades. [4] Una vez que se aplica la cobertura y los rizomorfos comienzan a madurar, entonces parece que las esporas de Verticillium pueden volverse viables y fuente de esporas. Estos hongos asintomáticos pueden transportar esporas de conidios y esclerocios que pueden ser esparcidos por los cultivadores, recolectores y otro personal.
El manejo y control de la enfermedad de la burbuja seca se basa principalmente en la higiene y la prevención de la introducción de inóculo en las granjas de hongos. [3] Las prácticas de higiene estrictas son el mejor mecanismo de control una vez que se ha identificado la burbuja seca. Los agricultores pueden mantener prácticas de higiene estrictas eliminando todos los desechos inmediatamente de la granja. La prevención de ácaros y moscas puede ayudar a eliminar la propagación del patógeno en todo el cultivo, porque las moscas blancas y los colémbolos son capaces de transportar esporas de hongos infectados a hongos sanos. [6] La mezcla de cobertura debe prepararse y almacenarse en una habitación limpia lejos de desechos de hongos, tierra exterior, insectos y roedores para ayudar a prevenir la introducción del patógeno en el cultivo. [6]
El reconocimiento de la enfermedad también ayuda a controlarla en forma temprana. Una vez que los síntomas de la enfermedad están presentes en una parte del cultivo, es necesario eliminar los hongos infectados lo antes posible. Enseñar a los recolectores y trabajadores a identificar y tratar la enfermedad de la burbuja seca es una práctica que reducirá o eliminará el nivel de inóculo. Todos los hongos infectados deben eliminarse especialmente antes de la cosecha y el riego para evitar una mayor propagación del inóculo en la ropa de los trabajadores o en las salpicaduras de agua. [6]
El uso de fungicidas seleccionados para controlar L. fungicola puede ser eficaz al reducir la cantidad de inóculo presente, pero existen muchos problemas con este enfoque. En primer lugar, se pueden utilizar pocos productos químicos porque todos los hongos huéspedes son naturalmente sensibles a los fungicidas. En segundo lugar, el patógeno ha desarrollado resistencia a muchos fungicidas con el tiempo y se ha descubierto que son cada vez menos efectivos. [3] La capacidad del fungicida para matar al patógeno se ha reducido en gran medida hasta un punto en que el fungicida es casi ineficaz. Por ejemplo, L. fungicola se ha vuelto resistente al benomilo, un fungicida común que es tóxico para los microorganismos. En tercer lugar, el uso de fungicidas para combatir L. fungicola puede prohibirse en un futuro cercano y no estar disponible para controlar el patógeno. [7] La participación legislativa está restringiendo el tipo de controles químicos que se pueden utilizar para combatir este patógeno en particular. [3] El único control químico eficaz y actualmente legal para la enfermedad de la burbuja seca es Sporgon (ingrediente activo: Prochlorax-Manganese). La sensibilidad de L. fungicola a Sporgon ha disminuido, por lo que se deben utilizar concentraciones crecientes de Sporgon para combatir la enfermedad de la burbuja seca. [7]
Las cepas resistentes de A. bisporus a L. fungicola han generado mucha investigación, pero solo revelan cepas con resistencia parcial. La cepa comercial y susceptible de A. bisporus es Sylan A15 y la principal cepa de resistencia parcial es MES01497. Si bien aún hay lesiones necróticas presentes en la superficie del sombrero del cultivar marrón parcialmente resistente, se ha demostrado que hay menos hifas y esporulación. [8] La falta de reconocimiento de patógenos implicaría que los hongos dependen de defensas constitutivas e inducidas por heridas. [9] La respuesta de cepas parcialmente resistentes de Agaricus es similar a la respuesta de hipersensibilidad en plantas donde las células en el tejido infectado mueren y encapsulan la infección. [8] El descubrimiento de las respuestas de defensa de A. bisporus podría ayudar a explicar las diferencias en la susceptibilidad entre Sylvan A15 y MES01497. [9] Se necesita más investigación para buscar cepas adicionales de A. bisporus que muestren resistencia a L. fungicola .
Las esporas de la burbuja seca pueden permanecer en reposo durante 7-8 meses en ambientes secos sin germinar, lo que da como resultado un reservorio de inóculo que puede reinfectar. [3] Se pueden utilizar tres condiciones ambientales de crecimiento desfavorables para las esporas en la prevención: condiciones anaeróbicas, pH bajo o temperaturas altas por encima de los 40 °C. [2] [3] Las condiciones anaeróbicas y las altas temperaturas se pueden lograr mediante el compostaje calentado de la cubierta y los desechos que se retiran del área de cultivo para eliminar las esporas viables. Entre cultivos, los tratamientos con vapor del área de cultivo pueden eliminar eficazmente el inóculo; esta técnica se utiliza mejor cuando la instalación se puede sellar completamente y calentar entre cultivos. [2]
Otra técnica de manejo que se ha investigado recientemente es el uso de 1-octen-3-ol volátil en huéspedes infectados de L. fungicola . Si bien se necesita más investigación para contribuir a sus efectos en el manejo, se ha demostrado que el 1-octen-3-ol inhibe la germinación de L. fungicola y que niveles mejorados pueden controlar eficazmente el patógeno. [5] Otra función del 1-octen-3-ol es que la aplicación estimula el crecimiento de las poblaciones bacterianas en la tripa y de Pseudomonas spp. , que se ha demostrado que desempeña un papel en el inicio de la formación de hongos en A. bisporus . [5]
Las condiciones ambientales dentro del área de cultivo pueden afectar en gran medida la tasa de crecimiento y propagación de la burbuja seca. Lo más importante, los factores de HR (humedad relativa) y temperatura son los más importantes. La burbuja seca favorece los ambientes cálidos y húmedos para el crecimiento. Esto coincide con las preferencias ambientales del hongo botón blanco, su huésped primario, que favorece una HR del 85% y temperaturas cálidas de 25 °C. [10] Dado que la burbuja seca no puede crecer activamente sin un huésped, esto es lógico; sin embargo, hace que el uso de controles ambientales del patógeno sea un desafío. Si se sincroniza bien con la cosecha, la burbuja seca puede suprimirse hasta cierto punto controlando el medio ambiente. Si la HR se reduce un 10% y la temperatura se reduce entre 5 y 10 °C, el crecimiento de micelios patógenos y la germinación de esporas pueden ralentizarse con un impacto mínimo en la cosecha. [3] [4] Sin embargo, es inevitable que cualquier alteración ambiental que afecte a la burbuja seca afecte de manera similar al cultivo de hongos que es su huésped.
La verticillium dry bubble es la enfermedad más frecuente de A. bisporus y el patógeno fúngico más grave de todos los hongos comerciales. [11] Las pérdidas comerciales de los cultivadores de champiñones blancos son del 2 al 4 % de los ingresos anuales. [3] Si la verticillium dry bubble infecta y no se controla en el entorno de cultivo de hongos, la enfermedad puede acabar con un cultivo entero en 2 o 3 semanas. [11] Además, la enfermedad puede ser devastadora durante años después de la infección inicial porque las esporas son capaces de reposar en los desechos y reinfectar un cultivo tras otro. [3]
La burbuja seca se detectó por primera vez en una plantación comercial en América del Norte en 1981. [7] Sin embargo, la literatura sobre la burbuja seca se ha publicado en la India ya en 1960, lo que demuestra que ha sido un problema económico para los cultivadores de hongos durante gran parte del siglo XX. [11] Se cree que la burbuja seca se originó en América del Norte o Europa, y prevalece en ambos continentes. [3] Debido a que pocos fungicidas son efectivos y aún menos son legales, es probable que la burbuja seca siga siendo la enfermedad más crítica para los cultivadores de hongos en Europa y América del Norte en el futuro a menos que se produzcan avances en la investigación.